Antibiotic Resistance Genes in Cattle Gut Mictobiota: Influence of Housing Conditions

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Resistance to antimicrobial drugs is an urgent problem not only in public health, but also in animal husbandry. The widespread use of antimicrobials in feed additives is one of the main reasons for the rapid spread of antibiotic resistance in the microbiota of the gastrointestinal tract of farm animals. To characterize antibiotic resistance genes (resistome), we performed metagenomic analysis of feces of 24 cattle from different regions of Russia, including cows of different breeds and yaks. Animals differed in the type of housing: year-round on pastures or in barns of conventional farms, with consumption of feed additives. Although genes of resistance to aminoglycosides, β-lactams, glycopeptides, MLS antibiotics (macrolides, lincosamides and streptogramins), phenicols and tetracyclines were detected in samples from both groups of animals, the content of resistome in the fecal microbiome of stall-bred cattle was about 10 times higher than in animals kept on pastures. The resistome of stall cattle was dominated by β-lactamases and tetracycline resistance genes, whose content in the microbiome was 24 and 60 times higher, respectively, than in animals kept on pastures. Apparently, the spread of resistance to β-lactams and tetracyclines in stall cattle reflects the active use of these antibiotics in livestock production. Metagenomic analysis of livestock feces can be used to quantify antibiotic resistance genes for the purpose of monitoring antimicrobial drugs used in animal husbandry.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Sh. A. Begmatov

Research Center of Biotechnology of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Moscow, 119071

A. V. Beletsky

Research Center of Biotechnology of the Russian Academy of Sciences

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Moscow, 119071

A. L. Rakitin

Research Center of Biotechnology of the Russian Academy of Sciences

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Moscow, 119071

A. P. Lukina

Tomsk State University

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Tomsk, 634050

L. O. Sokolyanskaya

Tomsk State University

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Tomsk, 634050

A. V. Rakitin

Tomsk State University

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Tomsk, 634050

L. B. Glukhova

Tomsk State University

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Tomsk, 634050

A. V. Mardanov

Research Center of Biotechnology of the Russian Academy of Sciences

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Moscow, 119071

O. V. Karnachuk

Tomsk State University

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Tomsk, 634050

N. V. Ravin

Research Center of Biotechnology of the Russian Academy of Sciences

Email: shabegmatov@gmail.com
Russian Federation, Moscow, 119071

References

  1. Ferri M., Ranucci E., Romagnoli P., Giaccone V. (2017) Antimicrobial resistance: a global emerging threat to public health systems. Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 57(13), 2857–2876.
  2. Poirel L., Madec J.Y., Lupo A., Schink A.K., Kieffer N., Nordmann P., Schwarz S. (2018) Antimicrobial resistance in Escherichia coli. Microbiol. Spectr. 6(4). https://doi.org/10.1128/microbiolspec.ARBA-0026-2017
  3. Shrestha P., Cooper B. S., Coast J., Oppong R., Do Thi Thuy N., Phodha T., Celhay O., Guerin P. J., Wertheim H., Lubell Y. (2018) Enumerating the economic cost of antimicrobial resistance per antibiotic consumed to inform the evaluation of interventions affecting their use. Antimicrob. Resist. Infect. Control. 7, 98.
  4. Van Boeckel T.P., Glennon E.E., Chen D., Gilbert M., Robinson T.P., Grenfell B.T., Levin S.A., Bonhoeffer S., Laxminarayan R. (2017) Reducing antimicrobial use in food animals. Science. 357, 1350–1352.
  5. Mendelsohn E., Ross N., Zambrana-Torrelio C., Van Boeckel T.P., Laxminarayan R., Daszak P. (2023) Global patterns and correlates in the emergence of antimicrobial resistance in humans. Proc. Biol. Sci. 290, 20231085.
  6. Xu Q., Qiao Q., Gao Y., Hou J., Hu M., Du Y., Zhao K., Li X. (2021) Gut microbiota and their role in health and metabolic disease of dairy cow. Front. Nutr. 8, 701511.
  7. Lim S.K., Kim D., Moon D.C., Cho Y., Rho M. (2020) Antibiotic resistomes discovered in the gut microbiomes of Korean swine and cattle. Gigascience. 9, giaa043.
  8. Zhu Z., Cao M., Wang W., Zhang L., Ma T., Liu G., Zhang Y., Shang Z., Chen X., Shi Y., Zhang J. (2020) Exploring the prevalence and distribution patterns of antibiotic resistance genes in bovine gut microbiota using a metagenomic approach. Microb. Drug Resist. 27, 980–990.
  9. Wang W., Wei X., Wu L., Shang X., Cheng F., Li B., Zhou X., Zhang J. (2023) The occurrence of antibiotic resistance genes in the microbiota of yak, beef and dairy cattle characterized by a metagenomic approach. J. Antibiot. (Tokyo). 74, 508‒518.
  10. Begmatov S., Beletsky A.V., Gruzdev E.V., Mardanov A.V., Glukhova L.B., Karnachuk O.V., Ravin N.V. (2022) Distribution patterns of antibiotic resistance genes and their bacterial hosts in a manure lagoon of a large-scale swine finishing facility. Microorganisms. 10(11), 2301.
  11. Frey B., Rime T., Phillips M., Stierli B., Hajdas I., Widmer F., Hartmann M. (2016) Microbial diversity in European alpine permafrost and active layers. FEMS Microbiol. Ecol. 92(3), fiw018.
  12. Magoc T., Salzberg S. (2011) FLASH: fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies. Bioinformatics. 27, 2957–2963.
  13. Edgar R.C. (2010) Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST. Bioinformatics. 26, 2460–2461.
  14. Rognes T., Flouri T., Nichols B., Quince C., Mahé F. (2016) VSEARCH: a versatile open source tool for metagenomics. PeerJ. 4, 2584.
  15. Quast C., Pruesse E., Yilmaz P., Gerken J., Schweer T., Yarza P., Peplies J., Glöckner F.O. (2013) The SILVA ribosomal RNA gene database project: improved data processing and web-based tools. Nucleic Acids Res. 41(Database issue), D590–6.
  16. Martin M. (2011) Cutadapt removes adapter sequences from high-throughput sequencing reads. EMBnet J. 1, 10–12.
  17. Li D., Luo R., Liu C.M., Leung C.M., Ting H.F., Sadakane K., Yamashita H., Lam T. W. (2016) MEGAHIT v1.0: a fast and scalable metagenome assembler driven by advanced methodologies and community practices. Methods. 102, 3–11.
  18. Kang D.D., Li F., Kirton E., Thomas A., Egan R., An H., Wang Z. (2019) MetaBAT 2: an adaptive binning algorithm for robust and efficient genome reconstruction from metagenome assemblies. PeerJ. 7, e7359.
  19. Parks D.H., Imelfort M., Skennerton C.T., Hugenholtz P., Tyson G.W. (2015) CheckM: assessing the quality of microbial genomes recovered from isolates, single cells, and metagenomes. Genome Res. 25, 1043–1055.
  20. Chaumeil P.A., Mussig A.J., Hugenholtz P., Parks D.H. (2019) GTDB-Tk: a toolkit to classify genomes with the Genome Taxonomy Database. Bioinformatics. 36, 1925–1927.
  21. Parks D.H., Chuvochina M., Chaumeil P.A., Rinke C., Mussig A.J., Hugenholtz P. (2020) A complete domain-to-species taxonomy for Bacteria and Archaea. Nat. Biotechnol. 38, 1079–1086.
  22. Langmead B., Salzberg S. (2012) Fast gapped-read alignment with Bowtie 2. Nat. Methods. 9, 357–359.
  23. Hyatt D., Chen G.L., Locascio P.F., Land M.L., Larimer F.W., Hauser L.J. (2010) Prodigal: prokaryotic gene recognition and translation initiation site identification. BMC Bioinformatics. 11, 119.
  24. Feldgarden M., Brover V., Gonzalez-Escalona N., Frye J.G., Haendiges J., Haft D.H., Hoffmann M., Pettengill J.B., Prasad A.B., Tillman G.E., Tyson G.H., Klimke W. (2021) AMRFinderPlus and the Reference Gene Catalog facilitate examination of the genomic links among antimicrobial resistance, stress response, and virulence. Sci. Rep. 11, 12728.
  25. Fernando S.C., Purvis H., Najar F., Sukharnikov L., Krehbiel C., Nagaraja T., Roe B., DeSilva U. (2010) Rumen microbial population dynamics during adaptation to a high-grain diet. Appl. Environ. Microbiol. 76, 7482–7490.
  26. McCann J.C., Luan S., Cardoso F.C., Derakhshani H., Khafipour E., Loor J.J. (2016) Induction of subacute ruminal acidosis affects the ruminal microbiome and epithelium. Front. Microbiol. 7, 701.
  27. Popova M., Martin C., Eugène M., Mialon M.M., Doreau M., Morgavi D. P. (2011) Effect of fibre- and starch-rich finishing diets on methanogenic Archaea diversity and activity in the rumen of feedlot bulls. Anim. Feed Sci. Technol. 166–167, 113–121.
  28. Clemmons B.A., Voy B.H., Myer P.R. (2019) Altering the gut microbiome of cattle: considerations of host-microbiome interactions for persistent microbiome manipulation. Microb. Ecol. 77, 523–536.
  29. Zhao C., Liu X., Tan H., Bian Y., Khalid M., Sinkkonen A., Jumpponen A., Rahman S.U., Du B., Hui N. (2024) Urbanization influences the indoor transfer of airborne antibiotic resistance genes, which has a seasonally dependent pattern. Environ. Int. 185, 108545.
  30. Lee C., Zaheer R., Munns K., Holman D.B., Van Domselaar G., Zovoilis A., McAllister T.A. (2023) Effect of antimicrobial use in conventional versus natural cattle feedlots on the microbiome and resistome. Microorganisms. 11, 2982.
  31. Sornplang P., Sakulsawasdiphan K., Piyadeatsoontorn S., Surasorn B. (2016) Antimicrobial susceptibility of lactic acid bacteria isolated from human and food-producing animal feces in Khon Kaen Province, Thailand. Trop. Anim. Health Prod. 48, 1739–1745.
  32. Monticelli J., Knezevich A., Luzzati R., Di Bella S. (2018) Clinical management of non-faecium non-faecalis vancomycin-resistant enterococci infection. Focus on Enterococcus gallinarum and Enterococcus casseliflavus/flavescens. J. Infect. Chemother. 24, 237–246.
  33. Rubinstein E., Keynan Y. (2013) Vancomycin-resistant enterococci. Crit. Care Clin. 29, 841–852.
  34. Zhu Y.G., Johnson T.A., Su J.Q., Qiao M., Guo G.X., Stedtfeld R.D., Hashsham S. A., Tiedje J.M. (2013) Diverse and abundant antibiotic resistance genes in Chinese swine farms. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 110, 3435–3440.
  35. Li L., Xiao Y., Olsen R.H., Wang C., Meng H., Shi L. (2022) Short- and long-read metagenomics insight into the genetic contexts and hosts of mobile antibiotic resistome in Chinese swine farms. Sci. Total Environ. 827, 154352.
  36. Zhang J., Lu T., Chai Y., Sui Q., Shen P., Wei Y. (2019) Which animal type contributes the most to the emission of antibiotic resistance genes in large-scale swine farms in China? Sci. Total Environ. 658, 152–159.
  37. Rabello R.F., Bonelli R.R., Penna B.A., Albuquerque J.P., Souza R.M., Cerqueira A.M.F. (2020) Antimicrobial resistance in farm animals in Brazil: an update overview. Animals (Basel). 10, 552.
  38. Collis R.M., Burgess S.A., Biggs P.J., Midwinter A.C., French N.P., Toombs-Ruane L., Cookson A. L. (2019) Extended-spectrum beta-lactamase-producing Enterobacteriaceae in dairy farm environments: a New Zealand perspective. Foodborne Pathog. Dis. 16, 5–22.
  39. Figueiredo R., Henriques A., Sereno R., Mendonça N., da Silva G.J. (2015) Antimicrobial resistance and extended-spectrum β-lactamases of Salmonella enterica serotypes isolated from livestock and processed food in Portugal: an update. Foodborne Pathog. Dis. 12, 110–117.
  40. Van Boeckel T.P., Pires J., Silvester R., Zhao C., Song J., Criscuolo N.G., Gilbert M., Bonhoeffer S., Laxminarayan R. (2019) Global trends in antimicrobial resistance in animals in low- and middle-income countries. Science. 365, eaaw1944.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Appendix
Download (30KB)
Indexing metadata
3. Fig. 1. Taxonomic composition of microbial communities of fecal samples of Galloway cattle (1), yaks (2) and “stable” cattle (3). The figure shows phylum, the average proportion of which in the communities is at least 1%.

Download (174KB)
Indexing metadata
4. Fig. 2. Fecal sample resistomes classified by ARG family. The ordinate axis indicates the number of ARGS identified in the metagenome, by 109 nucleotides of the total length of the collected contigues. The following gene clusters are shown on the right (from top to bottom): streptogramin-acetyltransferase; class A beta-lactamase; tetracycline-resistant ribosome protection protein; metallo-beta-lactamase; lincosamide-nucleotidyltransferase; chloramphenicol-acetyltransferase; glycopeptide resistance gene cluster; ABC-F type ribosome protection proteins; aminoglycoside phosphotransferase.

Download (318KB)
Indexing metadata
5. Fig. 3. The relative content of ARG in the intestinal microbiome of Galloway cattle, yaks and “stable” cattle is presented by classes of antibiotics. The ordinate axis indicates the ARG content in the fecal metagenome, normalized to the content of 16S rRNA genes. The left part of the figure shows data for Galloway cattle and yaks on an enlarged scale. The following classes of antibiotics are shown on the right (from top to bottom): tetracyclines, phenicols, MLS group, glycopeptides, beta-lactams, aminoglycosides.

Download (311KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».