Биогенез микроРНК при клеточном старении, индуцированном хроническим стрессом эндоплазматического ретикулума

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Малые некодирующие РНК (микроРНК) регулируют экспрессию генов, стабилизируют клеточный фенотип и играют важную роль в дифференцировке, развитии и апоптозе клеток. Канонический путь биогенеза микроРНК включает несколько этапов посттранскрипционного процессинга и транспорта и завершается цитоплазматическим расщеплением пре-микроРНК рибонуклеазой типа III DICER с формированием зрелого дуплекса, который встраивается в комплекс RISC. Биогенез микроРНК и их роль в таком важном процессе, как клеточный стресс, изучены недостаточно. В данной работе с использованием проточной цитофлуориметрии и высокопроизводительного анализа экспрессии генов показано, что хронический стресс эндоплазматического ретикулума (ЭПР) – один из видов клеточного стресса, связанного с нарушением сворачивания белков в ЭПР – приводит к формированию фенотипа клеточного старения в фибробластоподобных клетках FRSN. Острый стресс ЭПР способен снижать биогенез микроРНК, тогда как хронический стресс не вызывает существенного падения глобальной экспрессии микроРНК и сопровождается лишь незначительным снижением экспрессии мРНК DICER1. Обнаружено также увеличение гетерогенности клеточной популяции по активности лизосомной бета-галактозидазы при хроническом стрессе ЭПР. Не исключена индуцируемая или исходная неоднородность клеточной популяции и по экспрессии компонентов пути биогенеза микроРНК.

Об авторах

А. А. Кубатиев

Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии; Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования (РМАНПО)
Министерства здравоохранения Российской Федерации

Email: bioinf@mail.ru
Россия, 125315, Москва; Россия, 125993, Москва

А. А. Московцев

Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии; Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования (РМАНПО)
Министерства здравоохранения Российской Федерации

Автор, ответственный за переписку.
Email: bioinf@mail.ru
Россия, 125315, Москва; Россия, 125993, Москва

Д. М. Зайченко

Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии

Email: bioinf@mail.ru
Россия, 125315, Москва

А. А. Микрюкова

Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии

Email: bioinf@mail.ru
Россия, 125315, Москва

Я. Р. Астафьева

Научно-исследовательский институт общей патологии и патофизиологии

Email: bioinf@mail.ru
Россия, 125315, Москва

С. Г. Малахо

Городская клиническая больница им. С.П. Боткина Департамента здравоохранения г. Москвы

Email: bioinf@mail.ru
Россия, 125284, Москва

Список литературы

  1. Kozutsumi Y., Segal M., Normington K., Gething M.J., Sambrook J. (1988) The presence of malfolded proteins in the endoplasmic reticulum signals the induction of glucose-regulated proteins. Nature. 332, 462–464. https://doi.org/10.1038/332462A0
  2. Schröder M., Kaufman R.J. (2005) The mammalian unfolded protein response. Annu. Rev. Biochem. 74, 739‒789. https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.73.011303.074134
  3. Меситов М.В., Московцев А.А., Кубатеев А.А. (2013) Молекулярная логика сигнальных путей при стрессе эндоплазматического ретикулума: система UPR (Unfolded Protein Response). Патологическая физиология и экспериментальная терапия. 57(4), 97–108. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/24640782/
  4. Acosta-Alvear D., Karagöz G.E., Fröhlich F., Li H., Walther T.C., Walter P. (2018) The unfolded protein response and endoplasmic reticulum protein targeting machineries converge on the stress sensor IRE1. Elife. 7, e43036. https://doi.org/10.7554/eLife.43036
  5. Korennykh A., Walter P. (2012) Structural basis of the unfolded protein response. Annu. Rev. Cell Develop. Biol. 28, 251–277. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-101011-155826
  6. Московцев А.А., Клементьева Т.С., Зайченко Д.М., Колесов Д.В., Соколовская А.А., Кубатиев А.А. (2018) Проадаптивная и проапоптотическая активности стресс-активируемой рибонуклеазы IRE1: разделение на временнóй шкале клеточного стресса. Патологическая физиология и экспериментальная терапия. 62, 21–27. https://doi.org/10.25557/0031-2991.2018.04.21-27
  7. Mesitov M.V., Soldatov R.A., Zaichenko D.M., Malakho S.G., Klementyeva T.S., Sokolovskaya A.A., Kubatiev A.A., Mironov A.A., Moskovtsev A.A. (2017) Differential processing of small RNAs during endoplasmic reticulum stress. Sci. Rep. 7, 46080. https://doi.org/10.1038/srep46080
  8. Bartel D.P. (2009) MicroRNAs: target recognition and regulatory functions. Cell. 136, 215–233. https://doi.org/10.1016/j.cell.2009.01.002
  9. Lee R.C., Feinbaum R.L., Ambros V. (1993) The C. elegans heterochronic gene lin-4 encodes small RNAs with antisense complementarity to lin-14. Cell. 75, 843–854. https://doi.org/10.1016/0092-8674(93)90529-Y
  10. Kim D.H., Sætrom P., Snøve O., Rossi J.J. (2008) MicroRNA-directed transcriptional gene silencing in mammalian cells. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 105, 16230–16235. https://doi.org/10.1073/PNAS.0808830105
  11. Kozomara A., Griffiths-Jones S. (2014) miRBase: annotating high confidence microRNAs using deep sequencing data. Nucl. Acids Res. 42, 68–73. https://doi.org/10.1093/nar/gkt1181
  12. Kim V.N., Han J., Siomi M.C. (2009) Biogenesis of small RNAs in animals. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 10, 126–139. https://doi.org/10.1038/nrm2632
  13. Bartel D.P. (2018) Metazoan microRNAs. Cell. 173, 20–51. https://doi.org/10.1016/j.cell.2018.03.006
  14. Fabian M.R., Sonenberg N., Filipowicz W. (2010) Regulation of mRNA translation and stability by microRNAs. Annu. Rev. Biochem. 79, 351–379. https://doi.org/10.1146/ANNUREV-BIOCHEM-060308-103103
  15. Wienholds E., Koudijs M.J., van Eeden F.J., Cuppen E., Plasterk R.H. (2003) The microRNA-producing enzyme Dicer1 is essential for zebrafish development. Nat. Genet. 35, 217–218. https://doi.org/10.1038/NG1251
  16. Bernstein E., Kim S.Y., Carmell M.A., Murchison E.P., Alcorn H., Li M.Z., Mills A.A., Elledge S.J., Anderson K.V., Hannon G.J. (2003) Dicer is essential for mouse development. Nat. Genet. 35, 215–217. https://doi.org/10.1038/NG1253
  17. Martello G., Rosato A., Ferrari F., Manfrin A., Cordenonsi M., Dupont S., Enzo E., Guzzardo V., Rondina M., Spruce T., Parenti A.R., Daidone M.G., Bicciato S., Piccolo S. (2010) A microRNA targeting dicer for metastasis control. Cell. 141, 1195–1207. https://doi.org/10.1016/J.CELL.2010.05.017
  18. Pampalakis G., Diamandis E.P., Katsaros D., Sotiropoulou G. (2010) Down-regulation of dicer expression in ovarian cancer tissues. Clin. Biochemistry. 43, 324–327. https://doi.org/10.1016/J.CLINBIOCHEM.2009.09.014
  19. Kaneko H., Dridi S., Tarallo V., Gelfand B.D., Fowler B.J., Cho W.G., Kleinman M.E., Ponicsan S.L., Hauswirth W.W., Chiodo V.A., Karikó K., Yoo J.W., Lee D.K., Hadziahmetovic M., Song Y., Misra S., Chaudhuri G., Buaas F.W., Braun R.E., Hinton D.R., Zhang Q., Grossniklaus H.E., Provis J.M., Madigan M.C., Milam A.H., Justice N.L., Albuquerque R.J.C., Blandford A.D., Bogdanovich S., Hirano Y., Witta J., Fuchs E., Littman D.R., Ambati B.K., Rudin C.M., Chong M.M., Provost P., Kugel J.F., Goodrich J.A., Dunaief J.L., Baffi J.Z., Ambati J. (2011) DICER1 deficit induces Alu RNA toxicity in age-related macular degeneration. Nature. 471, 325–332. https://doi.org/10.1038/NATURE09830
  20. Kumar M.S., Lu J., Mercer K.L., Golub T.R., Jacks T. (2007) Impaired microRNA processing enhances cellular transformation and tumorigenesis. Nat. Genet. 39, 673–677. https://doi.org/10.1038/ng2003
  21. Toussaint O., Medrano E.E., von Zglinicki T. (2000) Cellular and molecular mechanisms of stress-induced premature senescence (SIPS) of human diploid fibroblasts and melanocytes. Exp. Gerontology. 35, 927–945. https://doi.org/10.1016/S0531-5565(00)00180-7
  22. Childs B.G., Durik M., Baker D.J., Van Deursen J.M. (2015) Cellular senescence in aging and age-related disease: from mechanisms to therapy. Nat. Medicine. 21(12), 1424–1435. https://doi.org/10.1038/nm.4000
  23. Narita M., Nũnez S., Heard E., Narita M., Lin A.W., Hearn S.A., Spector D.L., Hannon G. J., Lowe S.W. (2003) Rb-mediated heterochromatin formation and silencing of E2F target genes during cellular senescence. Cell. 113, 703–716. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(03)00401-X
  24. Hayflick L. (1965) The limited in vitro lifetime of human diploid cell strains. Exp. Cell Res. 37, 614–636. https://doi.org/10.1016/0014-4827(65)90211-9
  25. Lee S., Schmitt C.A. (2019) The dynamic nature of senescence in cancer. Nat. Cell. Biol. 21, 94–101. https://doi.org/10.1038/s41556-018-0249-2
  26. Seshadri T., Campisi J. (1990) Repression of c-fos transcription and an altered genetic program in senescent human fibroblasts. Science. 247, 205–209. https://doi.org/10.1126/SCIENCE.2104680
  27. Beauséjour C.M., Krtolica A., Galimi F., Narita M., Lowe S.W., Yaswen P., Campisi J. (2003) Reversal of human cellular senescence: roles of the p53 and p16 pathways. EMBO J. 22, 4212–4222. https://doi.org/10.1093/EMBOJ/CDG417
  28. Milanovic M., Fan D.N.Y., Belenki D., Däbritz J.H.M., Zhao Z., Yu Y., Dörr J.R., Dimitrova L., Lenze D., Monteiro Barbosa I.A., Mendoza-Parra M.A., Kanashova T., Metzner M., Pardon K., Reimann M., Trumpp A., Dörken B., Zuber J., Gronemeyer H., Hummel M., Dittmar G., Lee S., Schmitt C.A. (2018) Senescence-associated reprogramming promotes cancer stemness. Nature. 553, 96–100. https://doi.org/10.1038/nature25167
  29. Pluquet O., Pourtier A., Abbadie C. (2015) The unfolded protein response and cellular senescence. A review in the theme: cellular mechanisms of endoplasmic reticulum stress signaling in health and disease. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 308, 415–425. https://doi.org/10.1152/ajpcell.00334.2014
  30. Subramanian A., Tamayo P., Mootha V.K., Mukherjee S., Ebert B.L., Gillette M.A., Paulovich A., Pomeroy S.L., Golub T.R., Lander E.S., Mesirov J.P. (2005) Gene set enrichment analysis: a knowledge-based approach for interpreting genome-wide expression profiles. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 102, 15545–15550. https://doi.org/10.1073/pnas.0506580102
  31. Reich M., Liefeld T., Gould J., Lerner J., Tamayo P., Mesirov J.P. (2006) GenePattern 2.0. Nat. Genet. 38, 500–501. https://doi.org/10.1038/ng0506-500
  32. Кухарский М.С., Эверетт М.У., Лыткина О.А., Распопова М.А., Ковражкина Е.А., Овчинников Р.К., Антохин А.И., Московцев А.А. (2022) Нарушение белкового гомеостаза в клетке как основа патогенеза нейродегенеративных заболеваний. Молекуляр. биология. 56(6), 1044‒1056.
  33. Stein G.H., Drullinger L.F., Soulard A., Dulić V. (1999) Differential roles for cyclin-dependent kinase inhibitors p21 and p16 in the mechanisms of senescence and differentiation in human fibroblasts. Mol. Cell. Biol. 19, 2109–2117. https://doi.org/10.1128/MCB.19.3.2109
  34. Wang A.S., Dreesen O. (2018) Biomarkers of cellular senescence and skin aging. Front. Genet. 9, 247. https://doi.org/10.3389/fgene.2018.00247
  35. Childs B.G., Baker D.J., Kirkland J.L., Campisi J., Van Deursen J.M. (2014) Senescence and apoptosis: dueling or complementary cell fates? EMBO Rep. 15, 1139–1153. https://doi.org/10.15252/embr.201439245
  36. González-Gualda E., Baker A.G., Fruk L., Muñoz-Espín D. (2021) A guide to assessing cellular senescence in vitro and in vivo. FEBS J. 288, 56–80. https://doi.org/10.1111/FEBS.15570
  37. Braakman I., Helenius J., Helenius A. (1992) Manipulating disulfide bond formation and protein folding in the endoplasmic reticulum. EMBO J. 11, 1717–1722. https://doi.org/10.1002/J.1460-2075.1992.TB05223.X
  38. Oslowski C.M., Urano F. (2011) Measuring ER stress and the unfolded protein response using mammalian tissue culture system. Methods Enzymol. 490, 71. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-385114-7.00004-0
  39. Tu B.P., Weissman J.S. (2004) Oxidative protein folding in eukaryotes: mechanisms and consequences. J. Cell. Biol. 164, 341–346. https://doi.org/10.1083/JCB.200311055
  40. Hwang C., Sinskey A.J., Lodish H.F. (1992) Oxidized redox state of glutathione in the endoplasmic reticulum. Science. 257, 1496–1502. https://doi.org/10.1126/SCIENCE.1523409
  41. Меситов М.В., Игнашкова Т.И., Мещерский М.Е., Акопов А.С., Соколовская А.А., Московцев А.А., Кубатиев А.А. (2012) Индукция стресса эндоплазматического ретикулума в условиях окислительно-восстановительного дисбаланса в клетках Т-лимфобластной лейкемии человека. Патологическая физиология и экспериментальная терапия, 56(3), 87‒93. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23072118/.
  42. Held K.D., Sylvester F.C., Hopcia K.L., Biaglow J.E. (1996) Role of Fenton chemistry in thiol-induced toxicity and apoptosis. Radiation Res. 145, 542–553. https://doi.org/10.2307/3579272
  43. Masciarelli S., Sitia R. (2008) Building and operating an antibody factory: redox control during B to plasma cell terminal differentiation. Biochim. Biophys. Acta. 1783(4), 578‒588. https://doi.org/10.1016/J.BBAMCR.2008.01.003
  44. Anelli T., Bergamelli L., Margittai E., Rimessi A., Fagioli C., Malgaroli A., Pinton P., Ripamonti M., Rizzuto R., Sitia R. (2012) Ero1α regulates Ca2+ fluxes at the endoplasmic reticulum–mitochondria interface (MAM). Antioxid. Redox Signal. 16, 1077–1087. https://doi.org/10.1089/ARS.2011.4004
  45. Tavender T.J., Bulleid N.J. (2010) Peroxiredoxin IV protects cells from oxidative stress by removing H2O2 produced during disulphide formation. J. Cell Sci. 123, 2672–2679. https://doi.org/10.1242/JCS.067843
  46. Zito E., Melo E.P., Yang Y., Wahlander Å., Neubert T.A., Ron D. (2010) Oxidative protein folding by an endoplasmic reticulum-localized peroxiredoxin. Mol. Cell. 40, 787. https://doi.org/10.1016/J.MOLCEL.2010.11.010
  47. Cormenier J., Martin N., Deslé J., Salazar-Cardozo C., Pourtier A., Abbadie C., Pluquet O. (2018) The ATF6α arm of the unfolded protein response mediates replicative senescence in human fibroblasts through a COX2/prostaglandin E2 intracrine pathway. Mech. Ageing Dev. 170, 82–91. https://doi.org/10.1016/J.MAD.2017.08.003
  48. Wiesen J.L., Tomasi T.B. (2009) Dicer is regulated by cellular stresses and interferons. Mol. Immunol. 46, 1222. https://doi.org/10.1016/J.MOLIMM.2008.11.012
  49. Emde A., Hornstein E. (2014) miRNAs at the interface of cellular stress and disease. EMBO J. 33, 1428–1437. https://doi.org/10.15252/EMBJ.201488142
  50. Otsuka M., Jing Q., Georgel P., New L., Chen J., Mols J., Kang Y.J., Jiang Z., Du X., Cook R., Das S.C., Pattnaik A.K., Beutler B., Han J. (2007) Hypersusceptibility to vesicular stomatitis virus infection in Dicer1-deficient mice is due to impaired miR24 and miR93 expression. Immunity. 27, 123–134. https://doi.org/10.1016/J.IMMUNI.2007.05.014
  51. Müller S., Imler J.L. (2007) Dicing with viruses: micro-RNAs as antiviral factors. Immunity. 27, 1–3. https://doi.org/10.1016/J.IMMUNI.2007.07.003
  52. Pagliuso D.C., Bodas D.M., Pasquinelli A.E. (2021) Recovery from heat shock requires the microRNA pathway in Caenorhabditis elegans. PLoS Genet. 17, e1009734. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PGEN.1009734
  53. Mori M.A., Raghavan P., Thomou T., Boucher J., Robida-Stubbs S., MacOtela Y., Russell S.J., Kirkland J.L., Blackwell T.K., Kahn C.R. (2012) Role of microRNA processing in adipose tissue in stress defense and longevity. Cell Metabolism. 16, 336‒347. https://doi.org/10.1016/J.CMET.2012.07.017
  54. Turi Z., Lacey M., Mistrik M., Moudry P. (2019) Impaired ribosome biogenesis: mechanisms and relevance to cancer and aging. Aging (Albany NY). 11, 2512. https://doi.org/10.18632/AGING.101922

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2.

Скачать (292KB)
Метаданные
3.

Скачать (41KB)
Метаданные
4.

Скачать (592KB)
Метаданные

© Д.М. Зайченко, А.А. Микрюкова, Я.Р. Астафьева, С.Г. Малахо, А.А. Кубатиев, А.А. Московцев, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах