JMJD3 Exerts Oncorepressor Activity in Acute Promyelocytic Leukemia by Promoting PU.1 Expression

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

All-trans retinoic acid (ATRA) in acute promyelocytic leukemia (APL) has been the most famous differentiation induction therapy during which the expression of PU.1, a key transcription factor (TF) for myeloid lineage determination in normal hematopoiesis is restored. In our previous studies, we found a stress-inducible H3K27 demethylase, JMJD3, to directly upregulate PU.1 expression to promote myeloid commitment during normal myelopoiesis. In addition, JMJD3 acts as an oncorepressor and plays a critical regulatory role in the initiation and progression of malignant hematopoiesis. In this study, we further resolved the relationship between JMJD3 and PU.1 in APL therein JMJD3 exerts oncorepressor activity via promoting PU.1 expression.

About the authors

M.-X. Wang

Shanghai Institute of Hematology, State Key Laboratory of Medical Genomics, National Research Center for Translational Medicine at Shanghai, Ruijin Hospital, Shanghai Jiao Tong University School of Medicine; Department of Medical Oncology, Xuzhou Central Hospital, Xuzhou Medical University

Email: chenjuanrj@163.com
China, 200025, Shanghai; China, 221009, Xuzhou

S.-H. Yu

Shanghai Institute of Hematology, State Key Laboratory of Medical Genomics, National Research Center for Translational Medicine at Shanghai, Ruijin Hospital, Shanghai Jiao Tong University School of Medicine

Email: chenjuanrj@163.com
China, 200025, Shanghai

M. Xiao

Shanghai Ji Ai Genetics and IVF Institute, the Obstetrics and Gynecology Hospital of Fudan University

Author for correspondence.
Email: xiaomin3296@163.com
China, 200011, Shanghai

J. Chen

Shanghai Institute of Hematology, State Key Laboratory of Medical Genomics, National Research Center for Translational Medicine at Shanghai, Ruijin Hospital, Shanghai Jiao Tong University School of Medicine

Author for correspondence.
Email: chenjuanrj@163.com
China, 200025, Shanghai

References

  1. Geissmann F., Manz M.G., Jung S., Sieweke M.H., Merad M., Ley K. (2010) Development of monocytes, macrophages, and dendritic cells. Science. 327(5966), 656‒661.
  2. Lieschke G.J., Oates A.C., Paw B.H., Thompson M.A., Hall N.E., Ward A.C., Ho R.K., Zon L.I., Layton J.E. (2002) Zebrafish SPI-1 (PU.1) marks a site of myeloid development independent of primitive erythropoiesis: implications for axial patterning. Dev. Biol. 246(2), 274‒295.
  3. Scott E.W., Simon M.C., Anastasi J., Singh H. (1994) Requirement of transcription factor PU.1 in the development of multiple hematopoietic lineages. Science. 265(5178), 1573‒1577.
  4. DeKoter R.P., Singh H. (2000) Regulation of B lymphocyte and macrophage development by graded expression of PU.1. Science. 288(5470), 1439‒1441.
  5. Dahl R., Walsh J.C., Lancki D., Laslo P., Iyer S.R., Singh H., Simon M.C. (2003) Regulation of macrophage and neutrophil cell fates by the PU.1:C/EBPalpha ratio and granulocyte colony-stimulating factor. Nat. Immunol. 4(10), 1029‒1036.
  6. Fisher R.C., Scott E.W. (1998) Role of PU.1 in hematopoiesis. Stem Cells. 16(1), 25‒37.
  7. Pham T.H., Benner C., Lichtinger M., Schwarzfischer L., Hu Y., Andreesen R., Chen W., Rehli M. (2012) Dynamic epigenetic enhancer signatures reveal key transcription factors associated with monocytic differentiation states. Blood. 119(24), e161‒e71.
  8. Herault A., Binnewies M., Leong S., Calero-Nieto F.J., Zhang S.Y., Kang Y.A., Wang X., Pietras E.M., Chu S.H., Barry-Holson K., Armstrong S., Gottgens B., Passegue E. (2017) Myeloid progenitor cluster formation drives emergency and leukaemic myelopoiesis. Nature. 544(7648), 53‒58.
  9. Paz-Priel I., Friedman A. (2011) C/EBPalpha dysregulation in AML and ALL. Crit. Rev. Oncog. 16(1–2), 93‒102.
  10. Anguita E., Gupta R., Olariu V., Valk P.J., Peterson C., Delwel R., Enver T. (2016) A somatic mutation of GFI1B identified in leukemia alters cell fate via a SPI1 (PU.1) centered genetic regulatory network. Dev. Biol. 411(2), 277‒286.
  11. Van Thillo Q., De Bie J., Seneviratne J.A., Demeyer S., Omari S., Balachandran A., Zhai V., Tam W.L., Sweron B., Geerdens E., Gielen O., Provost S., Segers H., Boeckx N., Marshall G.M., Cheung B.B., Isobe K., Kato I., Takita J., Amos T.G., Deveson I.W., McCalmont H., Lock R.B., Oxley E.P., Garwood M.M., Dickins R.A., Uyttebroeck A., Carter D.R., Cools J., de Bock C.E. (2021) Oncogenic cooperation between TCF7-SPI1 and NRAS(G12D) requires beta-catenin activity to drive T-cell acute lymphoblastic leukemia. Nat. Commun. 12(1), 4164.
  12. Swigut T., Wysocka J. (2007) H3K27 demethylases, at long last. Cell. 131(1), 29‒32.
  13. Salminen A., Kaarniranta K., Hiltunen M., Kauppinen A. (2014) Histone demethylase Jumonji D3 (JMJ-D3/KDM6B) at the nexus of epigenetic regulation of inflammation and the aging process. J. Mol. Med. (Berl.). 92(10), 1035‒1043.
  14. Miller S.A., Mohn S.E., Weinmann A.S. (2010) Jmjd3 and UTX play a demethylase-independent role in chromatin remodeling to regulate T-box family member-dependent gene expression. Mol. Cell. 40(4), 594‒605.
  15. Shi X., Zhang Z., Zhan X., Cao M., Satoh T., Akira S., Shpargel K., Magnuson T., Li Q., Wang R., Wang C., Ge K., Wu J. (2014) An epigenetic switch induced by Shh signalling regulates gene activation during development and medulloblastoma growth. Nat. Commun. 5, 5425.
  16. Chen S., Ma J., Wu F., Xiong L.J., Ma H., Xu W., Lv R., Li X., Villen J., Gygi S.P., Liu X.S., Shi Y. (2012) The histone H3 Lys 27 demethylase JMJD3 regulates gene expression by impacting transcriptional elongation. Genes Dev. 26(12), 1364‒1375.
  17. Yu S.H., Zhu K.Y., Zhang F., Wang J., Yuan H., Chen Y., Jin Y., Dong M., Wang L., Jia X.E., Gao L., Dong Z.W., Ren C.G., Chen L.T., Huang Q.H., Deng M., Zon L.I., Zhou Y., Zhu J., Xu P.F., Liu T.X. (2018) The histone demethylase Jmjd3 regulates zebrafish myeloid development by promoting spi1 expression. Biochim. Biophys. Acta Gene Regul. Mech (1861) (2), 106‒116.
  18. Yu S.H., Zhu K.Y., Chen J., Liu X.Z., Xu P.F., Zhang W., Yan L., Guo H.Z., Zhu J. (2018) JMJD3 facilitates C/EBPbeta-centered transcriptional program to exert oncorepressor activity in AML. Nat. Commun. 9(1), 3369.
  19. Kamens J. (2015) The Addgene repository: an international nonprofit plasmid and data resource. Nucl. Acids Res. 43(Database issue), D1152‒D1157.
  20. Irizarry R.A., Bolstad B.M., Collin F., Cope L.M., Hobbs B., Speed T.P. (2003) Summaries of Affymetrix GeneChip probe level data. Nucl. Acids Res. 31(4), e15.
  21. Gutierrez N.C., Lopez-Perez R., Hernandez J.M., Isidro I., Gonzalez B., Delgado M., Ferminan E., Garcia J.L., Vazquez L., Gonzalez M., San Miguel J.F. (2005) Gene expression profile reveals deregulation of genes with relevant functions in the different subclasses of acute myeloid leukemia. Leukemia. 19(3), 402‒409.
  22. Ley T.J., Mardis E.R., Ding L., Fulton B., McLellan M.D., Chen K., Dooling D., Dunford-Shore B.H., McGrath S., Hickenbotham M., Cook L., Abbott R., Larson D.E., Koboldt D.C., Pohl C., Smith S., Hawkins A., Abbott S., Locke D., Hillier L.W., Miner T., Fulton L., Magrini V., Wylie T., Glasscock J., Conyers J., Sander N., Shi X., Osborne J.R., Minx P., Gordon D., Chinwalla A., Zhao Y., Ries R.E., Payton J.E., Westervelt P., Tomasson M.H., Watson M., Baty J., Ivanovich J., Heath S., Shannon W.D., Nagarajan R., Walter M.J., Link D.C., Graubert T.A., DiPersio J.F., Wilson R.K. (2008) DNA sequencing of a cytogenetically normal acute myeloid leukaemia genome. Nature. 456(7218), 66‒72.
  23. Valk P.J., Verhaak R.G., Beijen M.A., Erpelinck C.A., Barjesteh van Waalwijk van Doorn-Khosrovani S., Boer J.M., Beverloo H.B., Moorhouse M.J., van der Spek P.J., Lowenberg B., Delwel R. (2004) Prognostically useful gene-expression profiles in acute myeloid leukemia. N. Engl. J. Med. 350(16), 1617‒1628.
  24. Haferlach T., Kohlmann A., Wieczorek L., Basso G., Kronnie G.T., Bene M.C., De Vos J., Hernandez J.M., Hofmann W.K., Mills K.I., Gilkes A., Chiaretti S., Shurtleff S.A., Kipps T.J., Rassenti L.Z., Yeoh A.E., Papenhausen P.R., Liu W.M., Williams P.M., Foa R. (2010) Clinical utility of microarray-based gene expression profiling in the diagnosis and subclassification of leukemia: report from the International Microarray Innovations in Leukemia study group. J. Clin. Oncol. 28(15), 2529‒2537.
  25. Burg J.M., Link J.E., Morgan B.S., Heller F.J., Hargrove A.E., McCafferty D.G. (2015) KDM1 class flavin-dependent protein lysine demethylases. Biopolymers. 104(4), 213‒246.
  26. Wang Z., Qin G., Zhao T.C. (2014) HDAC4: mechanism of regulation and biological functions. Epigenomics. 6(1), 139‒150.
  27. Xhabija B., Kidder B.L. (2019) KDM5B is a master regulator of the H3K4-methylome in stem cells, development and cancer. Semin. Cancer Biol. 57, 79‒85.
  28. Tellier M. (2021) Structure, activity, and function of SETMAR protein lysine methyltransferase. Life (Basel). 11(12). 1342.
  29. Kramer O.H. (2009) HDAC2: a critical factor in health and disease. Trends Pharmacol Sci. 30(12), 647‒655.
  30. Mueller B.U., Pabst T., Fos J., Petkovic V., Fey M.F., Asou N., Buergi U., Tenen D.G. (2006) ATRA resolves the differentiation block in t(15;17) acute myeloid leukemia by restoring PU.1 expression. Blood. 107(8), 3330‒3338.
  31. Fu W., Zhu G., Xu L., Liu J., Han X., Wang J., Wang X., Hou J., Zhao H., Zhong H. (2022) G-CSF upregulates the expression of aquaporin-9 through CEBPB to enhance the cytotoxic activity of arsenic trioxide to acute myeloid leukemia cells. Cancer Cell Int. 22(1), 195.
  32. Duprez E., Wagner K., Koch H., Tenen D.G. (2003) C/EBPbeta: a major PML-RARA-responsive gene in retinoic acid-induced differentiation of APL cells. EMB-O J. 22(21), 5806‒5816.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2023 M.-X. Wang, S.-H. Yu, M. Xiao, J. Chen

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».