Pectinolytic Yeast  Saccharomyces paradoxus  as a New Gene Pool for Winemaking

A. N. Borovkova; Боровкова А. Н.; M. Yu. Shalamitskiy; Шаламитский М. Ю.; E. S. Naumova; Наумова Е. С.

doi:10.31857/S0026365622600729

Пектинолитические дрожжи Saccharomyces paradoxus – новый генофонд для виноделия

Авторы: Боровкова А.Н.¹^,2, Шаламитский М.Ю.³, Наумова Е.С.¹
Учреждения:
1. Национальный исследовательский центр “Курчатовский институт” “Курчатовский комплекс генетических исследований”
2. Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, кафедра микологии и альгологии
3. Всероссийский национальный научно-исследовательский институт виноградарства и виноделия “Магарач” Российской академии наук
Выпуск: Том 92, № 2 (2023)
Страницы: 219-232
Раздел: ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
URL: https://journals.rcsi.science/0026-3656/article/view/138170
DOI: https://doi.org/10.31857/S0026365622600729
EDN: https://elibrary.ru/AUJDPZ
ID: 138170

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Проведен масштабный скрининг пектинолитической активности у дрожжей Saccharomyces paradoxus, выделенных из различных природных источников в Европе, Азии, Северной Америке и на Гавайских островах. Из 98 изученных штаммов пектинолитическая активность отсутствовала только у пяти гавайских и двух европейских. Большинство штаммов были способны в той или иной степени секретировать активную эндо-полигалактуроназу. Североамериканские штаммы UCDFST 52-225, UCDFST 61-359, UCDFST 61-220, 95-3 и UCDFST 62-186 обладают очень высокой пектинолитической активностью, сопоставимой или даже превышающей таковую экспериментально полученного тетраплоидного штамма S. cerevisiae ВКПМ Y-718. Сравнительный анализ нуклеотидных и аминокислотных последовательностей пектиназных генов показал, что североамериканская и дальневосточная популяции S. paradoxus отличаются более высоким генетическим разнообразием, чем европейская и гавайская. Филогенетический анализ подтвердил видоспецифичность генов PGU дрожжей рода Saccharomyces. Из восьми видов Saccharomyces высокая пектинолитическая активность характерна для S. bayanus и S. paradoxus. Пять североамериканских штаммов с наибольшей пектинолитической активностью представляют интерес для дальнейших молекулярно-генетических исследований и селекционных работ с винными дрожжами. Обсуждается экологическая роль эндо-полигалактуроназы.

Ключевые слова

Saccharomyces paradoxus, генетические популяции, гены PGU, пектиназа, эндо-полигалактуроназа, филогенетический анализ

Список литературы

Боровкова А.Н., Шаламитский М.Ю., Наумова Е.С. Отбор штаммов Saccharomyces bayanus с высокой пектинолитической активностью и филогенетический анализ генов PGU // Биотехнология. 2022. Т. 38. № 1. С. 13–24.
Borovkova A.N., Shalamitskii M.Yu., Naumova E.S. Selection of Saccharomyces bayanus strains with high pectinolytic activity and phylogenetic analysis of PGU genes // Appl. Biochem. Microbiol. 2022. V. 58. № 9. P. 1–10.
Глушакова А.М., Иванникова Ю.В., Наумова Е.С., Чернов И.Ю., Наумов Г.И. Массовое выделение и идентификация дрожжей Saccharomyces paradoxus из филлосферы растений // Микробиология. 2007. Т. 76. С. 236–242.
Glushakova A.M., Ivannikova Y.V., Naumova E.S., Chernov I.Y., Naumov G.I. Massive isolation and identification of Saccharomyces paradoxus yeasts from plant phyllosphere // Microbiology (Moscow). 2007. V. 76. P. 205–210.
Наумов Г.И. Новая разновидность S. bayanus var. uvarum, установленная генетическим анализом // Микробиология. 2000. Т. 69. С. 410–414.
Naumov G.I. Saccharomyces bayanus var. uvarum comb. nov., a new variety established by genetic analysis // Microbiology (Moscow). 2000. V. 69. P. 338–342.
Наумов Г.И. Генетическое родство и биологический статус индустриально важных дрожжей Saccharomyces eubayanus Sampaio et al. // ДАН. 2017. T. 473. № 5. C. 622–625.
Naumov G.I. Genetic relationship and biological status of the industrially important yeast Saccharomyces eubayanus Sampaio et al. // Dokl. Biol. Sciences. 2017. V. 473. P. 73–76.
Наумов Г.И. Эколого-биогеографические особенности дрожжей Saccharomyces paradoxus Batschinskaya и родственных видов: (I) ранние исследования // Микробиология. 2013. Т. 82. С. 387–394.
Naumov G.I. Ecological and biogeographical features of Saccharomyces paradoxus Batschinskaya yeast and related species: I. The early studies // Microbiology (Moscow). 2013. V. 82. P. 397–403.
Наумов Г.И., Наумова Е.С., Мартыненко Н.Н., Маснёф Помаред И. Таксономия, экология и генетика дрожжей Saccharomyces bayanus – нового объекта в науке и практике // Микробиология. 2011. Т. 80. С. 723–730.
Naumov G.I., Naumova E.S., Martynenko N.N., Masneuf-Pomarède I. Taxonomy, ecology, and genetics of the yeast Saccharomyces bayanus: a new object for science and practice // Microbiology (Moscow). 2011. V. 80. P. 735–742.
Наумова Е.С., Боровкова А.Н., Шаламитский М.Ю., Наумов Г.И. Природный полиморфизм пектиназных генов PGU дрожжей рода Saccharomyces // Микробиология. 2021. Т. 90. С. 344–356.
Naumova E.S., Borovkova A.N., Naumov G.I., Shalamitskiy M.Y. Natural polymorphism of pectinase PGU genes in the Saccharomyces yeasts // Microbiology (Moscow). 2021. V. 90. P. 349–360.
Серпова Е.В., Кишковская С.А., Мартыненко Н.Н., Наумова Е.С. Молекулярно-генетическая идентификация винных дрожжей Крыма // Биотехнология. 2011. № 6. С. 47–54.
Belda I., Conchillo L.B., Ruiz J., Navascués E., Marquina D., Santos A. Selection and use of pectinolytic yeasts for improving clarification and phenolic extraction in winemaking // Int. J. Food Microbiol. 2016. V. 223. P. 1–8.
Belda I., Ruiz J., Esteban-Fernández A., Navascués E., Marquina D., Santos A., Moreno-Arribas M.V. Microbial contribution to wine aroma and its intended use for wine quality improvement // Molecules. 2017. V. 22. P. 189–218.
Bendixsen D.P., Frazão J.G., Stelkens R. Saccharomyces yeast hybrids on the rise // Yeast. 2022. V. 39. P. 40–54.
Berbegal C., Khomenko I., Russo P., Spano G., Fragasso M., Biasioli F., Capozzi V. PTR-ToF-MS for the online monitoring of alcoholic fermentation in wine: assessment of VOCs variability associated with different combinations of Saccharomyces/Non-Saccharomyces as a case-study // Fermentation. 2020. V. 6. P. 55–72.
da Silva E.G., de Fátima Borges M., Medina C., Hilsdorf Piccoli R., Freitas Schwan R. Pectinolytic enzymes secreted by yeasts from tropical fruits // FEMS Yeast Res. 2005. V. 5. P. 859–865.
Divol B., Rensburg P. PGU1 gene natural deletion is responsible for the absence of endo-polygalacturonase activity in some wine strains of Saccharomyces cerevisiae // FEMS Yeast Res. 2007. V. 7. P. 1328−1339.
Eschstruth A., Divol B. Comparative characterization of endo-polygalacturonase (Pgu1) from Saccharomyces cerevisiae and Saccharomyces paradoxus under winemaking conditions // A-ppl. Microbiol. Biotechnol. 2011. V. 91. P. 623–634.
Fernández-González M., Ubeda J.F., Vasudevan T.G., Cordero Otero R.R., Briones A.I. Evaluation of polygalacturonase activity in Saccharomyces cerevisiae wine strains // FEMS Microbiol. Lett. 2004. V. 237. P. 261−266.
He P.Y., Shao X.Q., Duan S.F., Han D.Y., Li K., Shi J.Y., Zhang R.P., Han P.J., Wang Q.M., Bai F.Y. Highly diverged lineages of Saccharomyces paradoxus in temperate to subtropical climate zones in China // Yeast. 2022. V. 39. P. 69–82.
Hebly M., Brickwedde A., Bolat I., Driessen M.R.M., de Hulster E.A.F., van den Broek M., Pronk J.T., Geertman J.-M., Daran J.-M., Daran-Lapujade P. S. cerevisiae × S. eu-bayanus interspecific hybrid, the best of both worlds and beyond // FEMS Yeast Res. 2015. V. 15. Art. fov005.
Hutzler M., Michel M., Kunz O., Kuusisto T., Magalhães F., Krogerus K., Gibson B. Unique brewing-relevant properties of a strain of Saccharomyces jurei isolated from ash (Fraxinus excelsior) // Front. Microbiol. 2021. V. 12. Art. 645271.
Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 7.0 for Bigger Datasets // Mol. Biol. Evol. 2016. V. 33. P. 1870–1874.
Kurtzman C.P. Phylogenetic circumscription of Saccharomyces, Kluyveromyces and other members of the Saccharomycetaceae, and the proposal of the new genera Lachancea, Nakaseomyces, Naumovia, Vanderwaltozyma and Zygotorulaspora // FEMS Yeast Res. 2003. V. 4. P. 233–245.
Libkind D., Hittinger C.T., Valério E., Gonçalves C., Dover J., Johnston M., Gonçalves P., Sampaio J.P. Microbe domestication and the identification of the wild genetic stock of lager-brewing yeast // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. V. 108. P. 14539–14544.
Liti G., Peruffo A., James S.A., Roberts I.N., Louis E.J. Inferences of evolutionary relationships from a population survey of LTR-retrotransposons and telomeric-associated sequences in the Saccharomyces sensu stricto complex // Yeast. 2005. V. 22. P. 177–192.
Liti G., David B., Barton H., Louis E.J. Sequence diversity, reproductive isolation and species concepts in Saccharomyces // Genetics. 2006. V. 174. P. 839–850.
Lõoke M., Kristjuhan K., Kristjuhan A. Extraction of genomic DNA from yeasts for PCR based applications // Biotechniques. 2011. V. 50. P. 325–328.
Louw C., La Grange D., Pretorius I.S, van Rensburg P. The effect of polysaccharide-degrading wine yeast transformants on the efficiency of wine processing and wine flavor // J. Biotechnol. 2006. V. 125. P. 447–461.
Louw C., Young P.R., van Rensburg P., Divol B. Epigenetic regulation of PGU1 transcription in Saccharomyces cerevisi-ae // FEMS Yeast Res. 2010. V. 10. P. 158–167.
Morard M., Benavent-Gil Y., Ortiz-Tovar G., Pérez-Través L., Querol A., Toft Ch., Barrio E. Genome structure reveals the diversity of mating mechanisms in Saccharomyces cerevisiae × Saccharomyces kudriavzevii hybrids, and the genomic instability that promotes phenotypic diversity // Microb. Genom. 2020. V. 6. P. e000333.
Naseeb S., James S.A., Alsammar H., Michaels C.J., Gini B., Nueno-Palop C., Bond C.J., McGhie H., Roberts I.N., Delneri D. Saccharomyces jurei sp. nov., isolation and genetic identification of a novel yeast species from Quercus robur // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2017. V. 67. P. 2046–2052.
Naumov G.I. Genetic basis for classification and identification of the ascomycetous yeasts // Stud. Mycol. 1987. V. 30. P. 469–475.
Naumov G.I., Naumova E.S., Gaillardin C. Genetic and karyotypic identification of wine Saccharomyces bayanus yeasts isolated in France and Italy // Syst. Appl. Microbiol. 1993. V. 16. P. 274–279.
Naumov G.I., James S.A., Naumova E.S., Louis E.J., Roberts I.N. Three new species in the Saccharomyces sensu stricto complex: Saccharomyces cariocanus, Saccharomyces kudriavzevii and Saccharomyces mikatae // Int. J. Evol. Microbiol. 2000. V. 50. P. 1931–1942.
Naumova E.S., Naumov G.I., Masneuf-Pomarede I., Aigle M., Dubourdieu D. Molecular genetic study of introgression between Saccharomyces bayanus and S. cerevisiae // Yeast. 2005. V. 22. P. 1099–1115.
Nespolo R.F., Villarroel C.A., Oporto C.I., Tapia S.M., Vega-Macaya F., Urbina K., De Chiara M., Mozzachiodi S., Mikhalev E., Thompson D., Larrondo L.F., Saenz-Agudelo P., Liti G., Cubillos F.A. An out-of-patagonia migration explains the worldwide diversity and distribution of Saccharomyces eubayanus lineages // PLoS Genetics. 2020. V. 16. e1008777.
Nikulin J., Krogerus K., Gibson B. Alternative Saccharomyces interspecies hybrid combinations and their potential for low-temperature wort fermentation // Yeast. 2018. V. 35. P. 113–127.
Peris D., Pérez-Torrado R., Hittinger C.T., Barrio E., Querol A. On the origins and industrial applications of Saccharomyces cerevisiae × Saccharomyces kudriavzevii hybrids // Yeast. 2018. V. 35. P. 51–69.
Pérez-Través L., Lopes C.A., Querol A., Barrio E. On the complexity of the Saccharomyces bayanus taxon: hybridization and potential hybrid speciation // PLoS One. 2014. V. 9. e93729.
Pretorius I.S. Tasting the terroir of wine yeast innovation // FEMS Yeast Res. 2020. V. 20. Art. foz084.
Redžepović S., Orlić S., Majdak A., Kozina B., Volschenk H., Viljoen-Bloom M. Differential malic acid degradation by selected strains of Saccharomyces during alcoholic fermentation // Int. J. Food. Microbiol. 2003. V. 83. P. 49–61.
Rementeria A., Rodriguez J.A., Cadaval A., Amenabar R., Muguruza J.R., Hernando F.L., Sevilla M.J. Yeast associated with spontaneous fermentations of white wines from “Txakoli de Bizkaia” region (Basque Country, North Spain) // Int. J. Food Microbiol. 2003. V. 86. P. 201–207.
Rollero S., Zietsman A.J.J., Buffetto F., Schückel J., Ortiz-Julien A., Divol B. Kluyveromyces marxianus secretes a pectinase in shiraz grape must that impacts technological properties and aroma profile of wine // Agric. Food Chem. 2018. V. 66. P. 11739–11747.
Sampaio J.P., Gonçalves P. Natural populations of Saccharomyces kudriavzevii in Portugal are associated with oak bark and are sympatric with S. cerevisiae and S. paradoxus // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. P. 2144–2152.
Torriani S., Zapparoli G., Suzzi G. Genetic and phenotypic diversity of Saccharomyces sensu stricto strains isolated from Amarone wine // Antonie van Leeuwenhoek. 1999. V. 5. P. 207–215.
Tufariello M., Fragasso M., Pico J., Panighel A., Castellarin S.D., Flamini R., Grieco F. Influence of Non-Saccharomyces on wine chemistry: a focus on aroma-related compounds // Molecules. 2021. V. 26. P. 644–666.
Van Rensburg P., Pretorius I.S. Enzymes in winemaking: harnessing natural catalysts for efficient biotransformations // S. Afr. J. Enol. Viticult. 2000. V. 21. P. 52–73.
Vaughan-Martini A., Martini A. Saccharomyces Meyen ex Reess (1870) // The Yeast, a Taxonomic Study / Eds. Kurtzman C.P., Fell J.W., Boekhout T. 5th edn. Amsterdam: Elsevier, 2011. V. 2. P. 733–746.
Wang S.A., Bai F.Y. Saccharomyces arboricolus sp. nov., a yeast species from tree bark // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2008. V. 58. P. 510–514.
Yue J.X., Li J., Aigrain L., Hallin J., Persson K., Oliver K., Bergstrom A., Coupland P., Warringer J., Lagomarsino M.C., Fischer G., Durbin R., Liti G. Contrasting evolutionary genome dynamics between domesticated and wild yeasts // Nature Genetics. 2017. V. 49. P. 913–924.