Formation of biologically active compounds by Siberian Cordyceps militaris (L.) Fr. strains

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Fungal strains isolated in the Krasnoyarsk Territory from dead caterpillars of the Siberian silkworm Dendrolimus sibiricus Tschetverikov, found in the litter and crown of Abies sibirica Ledeb., based on morphological and genetic methods, were assigned to the species Cordyceps militaris (L.) Fr. The strains are highly active producers of bioactive compounds such as polysaccharides (PS), adenosine and cordysinin B. Cordysinin B was first discovered in the species C. militaris. It was found that the production of PS was more influenced by the method of growing mushrooms than by the carbon substrate. The highest production of PS (6.0‒6.7 g/l) and nucleosides (390 mg/l) of C. militaris 11-5 was observed during submerged cultivation on sucrose using aminopeptide. When studying the bio synthesis of PS during the growth of the fungus, it was found that the synthesized PS are consumed by the culture when the concentration of the carbon substrate in the environment decreases and, apparently, s erve as reserve sources of carbon.

Full Text

Restricted Access

About the authors

T. V. Antipova

FRC Pushchino Centre for Biological Research, Russian Academy of Sciences; All-Russian Institute of Plant Protection

Author for correspondence.
Email: tatantip@rambler.ru

G.K. Skryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms

Russian Federation, Pushchino, 142290; Pushkin, 196608, Saint-Petersburg

V. P. Zhelifonova

FRC Pushchino Centre for Biological Research, Russian Academy of Sciences

Email: tatantip@rambler.ru

G.K. Skryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms

Russian Federation, Pushchino, 142290

B. P. Baskunov

FRC Pushchino Centre for Biological Research, Russian Academy of Sciences

Email: tatantip@rambler.ru

G.K. Skryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms

Russian Federation, Pushchino, 142290

Y. A. Litovka

V.N. Sukachev Institute of Forest, FRC KSC, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences; Reshetnev Siberian State University of Science and Technology

Email: tatantip@rambler.ru
Russian Federation, Krasnoyarsk, 660036; Krasnoyarsk, 660037

М. М. Patrusheva

V.N. Sukachev Institute of Forest, FRC KSC, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences; Reshetnev Siberian State University of Science and Technology

Email: tatantip@rambler.ru
Russian Federation, Krasnoyarsk, 660036; Krasnoyarsk, 660037

V. B. Keshelava

Institute for Biological Instrumentation of the Russian Academy of Sciences

Email: tatantip@rambler.ru
Russian Federation, Pushchino, 142290

E. S. Mikhaylov

Shemyakin and Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences; RosBioTech University at Pushchino

Email: tatantip@rambler.ru

Branch of Shemyakin and Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences; Fundamental Biotechnology Department, RosBioTech University at Pushchino

Russian Federation, Pushchino, 142290; Pushchino, 142290

I. N. Chistiakov

ООО “Pushchino Biotechnologies”

Email: tatantip@rambler.ru
Russian Federation, Pushchino, 142290

I. N. Pavlov

V.N. Sukachev Institute of Forest, FRC KSC, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences; Reshetnev Siberian State University of Science and Technology

Email: tatantip@rambler.ru
Russian Federation, Krasnoyarsk, 660036; Krasnoyarsk, 660037

References

  1. Евлахова А. А. Энтомопатогенные грибы. Л.: Наука, 1974. 260 с.
  2. Огарков Б. Н., Огарков О. Б., Огаркова Г. Р., Самусенок Л. В. Грибы рода Cordyceps (Fr.) Link em. Kabayasi et Mains из экосистем Южного Байкала как продуценты высоких концентраций иммуномодулятора кордицепина // Известия Иркутского государственного университета. Серия: Биология. Экология. 2012. Т. 5. № 2. С. 75–80.
  3. Перт С. Д. Основы культивирования микроорганизмов и клеток. М.: Мир, 1978. 331 c.
  4. Ashraf S. A., Elkhalifa A. E.O., Siddiqui A. J., Patel M., Awadelkareem A. M., Snoussi, M., Ashraf M. S., Adnan M., Hadi S. Cordycepin for health and wellbeing: a potent bioactive metabolite of an entomopathogenic medicinal fungus Cordyceps with its nutraceutical and therapeutic potential // Molecules. 2020. V. 25. Art. 2735.
  5. Chen X., Wu J. Y., Gui X. T. Production and characterization of exopolysaccharides in mycelial culture of Cordyceps sinensis fungus Cs-HK1 with different carbon sources // Chin. J. Chem. Eng. 2016. V. 24. P. 158–162.
  6. Chen X., Zhang Y., Ma W., Zhu Y., Wu X., Wang Zh . Effects of Cordyceps militaris polysaccharide on egg production, egg quality and caecal microbiota of layer hens // J. World Poult. Res. 2020. V. 10. P. 41‒51.
  7. Cui J. D. Biotechnological production and applications of Cordyceps militaris , a valued traditional Chinese medicine // Crit. Rev. Biotechnol. 2015. V. 35. P. 475‒484.
  8. Das G., Shin H. S., Leyva-Gómez G., Prado-Audelo M.L.D., Cortes H., Singh Y. D., Panda M. K., Mishra A. P., Nigam M., Saklani S., Chaturi P. K., Martorell M., Cruz-Martins N., Sharma V., Garg N., Sharma R., Patra J. K. Cordyceps spp.: a review on its immune-stimulatory and other biological potentials // Front. Pharmacol. 2021. V. 8. Art. 602364.
  9. Gessi S., Merighi S., Borea P. A. Targeting adenosine receptors to prevent inflammatory skin diseases // Experim. Dermatol. 2014. V. 23. P. 553–554.
  10. Jędrejko K. J., Lazur J., Muszyńska B . Cordyceps militaris : an overview of its chemical constituents in relation to biological activity // Foods. 2021. V. 10. Art. 2634.
  11. Jędrejko K., Kała K., Sułkowska-Ziaja K., Krakowska A., Zięba P., Marzec K., Szewczyk A., Sękara A., Pytko-Polończyk J., Muszyńska B. Cordyceps militaris ‒ fruiting bodies, mycelium, and supplements: valuable component of daily diet // Antioxidants (Basel). 2022. V. 11. Art. 1861.
  12. Jiapeng T., Yiting L., Li Z. Optimization of fermentation conditions and purification of cordycepin from Cordyceps militaris // Prep. Biochem. Biotechnol. 2014. V. 44. P. 90‒106.
  13. Kang C., Wen T. C., Kang J. C., Meng Z. B., Li G. R., Hyde K. D. Optimization of large-scale culture conditions for the production of cordycepin with Cordyceps militaris by liquid static culture // Sci. World J. 2014. V. 2014. Art. 510627.
  14. Kim S. W., Hwang H. J., Xu C. P., Na Y. S., Song S. K., Yun J. W. Influence of nutritional conditions on the mycelial growth and exopolysaccharide production in Paecilomyces sinclairii / / Lett. Appl. Microbiol. 2002. V. 34. P. 389‒393.
  15. Kitakaze M., Hori M. Adenosine therapy: a new approach to chronic heart failure // Expert Opin. Investig. Drugs. 2000. V. 9. P. 2519–2535.
  16. Kontogiannatos D., Koutrotsios G., Xekalaki S., Zervakis G. I. Biomass and сordycepin production by the medicinal mushroom Cordyceps militaris – a review of various aspects and recent trends towards the exploitation of a valuable fungus // J. Fungi (Basel). 2021. V. 7. Art. 986.
  17. Kryukov V.Yu., Tomilova O. G., Yaroslavtseva O. N., Wen T. C., Kryukova N. A., Polenogova O. V., Tokarev Y. S., Glupov V. V. Temperature adaptations of Cordyceps militaris , impact of host thermal biology and immunity on mycosis development // Fungal Ecol. 2018. V. 35. P. 98–107.
  18. Liu Y., Wang J., Wang W., Zhang H., Zhang X., Han C. The chemical constituents and pharmacological actions of Cordyceps sinensis // Evid. Based Complement. Alternat. Med. 2015. V. 2015. Art. 575063.
  19. Mao X. B., Eksriwong T., Chauvatcharin S., Zhong J. J. Optimization of carbon source and carbon/nitrogen ratio for cordycepin production by submerged cultivation of medicinal mushroom Cordyceps militaris // Process Biochem. 2005. V. 40. P. 1667–1672.
  20. Miao M., Yu W. Q., Li Y., Sun Y. L.., Guo S. D. Structural elucidation and activities of Cordyceps militaris ‒ derived polysaccharides: a review // Front. Nutrit. 2022. V. 9. Art. 898674.
  21. Nakav S., Chaimovitz C., Sufaro Y., Lewis E. C., Shaked G., Czeiger D., Zlotnik M., Douvdevani A. Anti-inflammatory preconditioning by agonists of adenosine A1 receptor // PLoS One. 2008. V. 3. Art. e2107.
  22. Nirenberg H. I. Recent advances in the taxonomy of Fusarium // Stud. Mycol. 1990. V. 32. P. 91‒101.
  23. Ohizumi Y., Kawada M, Kamada M., Nakajima A., Kajima K., Uozumi N., Hara Y., Guo Y., Ishibashi M. Isolation of adenosine and cordysinin B from Anredera cordifolia that stimulates CRE-mediated transcription in PC12 cells // Planta Med. Int. Open. 2021. V. 8. P. e19–e24.
  24. Olatunji O. J., Tang J., Tola A., Auberon F., Oluwaniyi O, Ouyang Z. The genus Cordyceps : an extensive review of its traditional uses, phytochemistry and pharmacology // Fitoterapia. 2018. V. 129. P. 293‒316.
  25. Qu S. L., Li S. S., Li D., Zhao P. J. Metabolites and their bioactivities from the genus Cordyceps // Microorganisms. 2022. V. 10. Art. 1489.
  26. Radchenkova N., Tomova A., Kambourova M. . Biosynthesis of an exopolysaccharide produced by Brevibacillus thermoruber 438 // Biotechnol. Biotechnol. Equip. 2011. V. 25. P. 77–79.
  27. Roe J. H. The determination of sugar in blood and spinal fluid with anthrone reagent // J. Biolog. Chem. 1955. V. 212. P. 335‒343.
  28. Shih I. L., Tsai K-L., Hsieh Ch., Effects of culture conditions on the mycelial growth and bioactive metabolite production in submerged culture of Cordyceps militaris // Biochem. Engineer. J. 2007. V. 33. P. 193‒201.
  29. Thuy D. T.P., Anh T. T.N., Thuy N. T.T., Intaparn P., Tapingkae T., Mai N. T. Simple and efficient method for the detection and quantification of cordycepin content in Cordyceps / / Chiang Mai J. Sci. 2021. V. 48. P. 420‒428.
  30. Wang C. C., Wu J. Y. , Chang C. Y., Yu S. T., Liu Y. C. Enhanced exopolysaccharide production by Cordyceps militaris using repeated batch cultivation // J. Biosci. Bioeng. 2019. V. 127. P. 499–505.
  31. Wu J. Y., Leung P. H., Wang W. Q., Xu C. P. Mycelial fermentation characteristics an d anti-fatigue activities of a Chinese caterpillar fungus, Ophiocordyceps sinensis strain Cs-HK1 (Ascomycetes) // Int. J. Med. Mushrooms. 2014. V. 16. P. 105–114.
  32. Yang D., Yaguchi T., Yamamoto H., Nishizaki T . Intracellularly transported adenosine induces apoptosis in HuH-7 human hepatoma cells by downregulating c-FLIP expression causing caspase-3/-8 activation // Biochem. Pharmacol. 2007. V. 73. P. 1665–1675.
  33. Yang Sh., Yang X., Zhang H . Extracellular polysaccharide biosynthesis in Cordyceps // Crit. Rev. Microbiol. 2020. V. 46. P. 359‒380.
  34. Yang M. L., Kuo P. C., Hwang T. L., Wu T. S. Anti-inflammatory principles from Cordyceps sinensis // J. Nat. Prod. 2011. V. 74. P. 1996–2000.
  35. Zhang J., Wen Ch., Duan Y., Zhang H., Ma H . Advance in Cordyceps militaris (Linn) Link polysaccharides: isolation, structure, and bioactivities: a review // Int.J. Biol. Macromol. 2019. V. 132. P. 906‒914.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Morphology of C. militaris 11-3 colonies: a ‒ fungal mycelium on the Dendrolimus sibiricus caterpillar; b ‒ colonies on MEA; c ‒ colonies on KSA (7 days); d ‒ colonies (left) and reverse colony (right) during culture aging on KSA (14 days).

Download (67KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Asexual reproduction of the C. militaris strain 11-3 on SNA medium (7 days).

Download (32KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Phylogenetic tree based on the maximum likelihood (ML) method for strain 11-3 (Siberia) and C. militaris sequences from NCBI GenBank: a ‒ using ITS primers (bootstrap values ​​greater than 40% are indicated next to the clusters); b ‒ using TEF-1α primers (bootstrap values ​​greater than 50% are indicated next to the clusters). Metarhizium rileyi was used as an outgroup.

Download (91KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Chromatogram of extracts under UV light (λ = 254 nm) from the biomass of C. militaris strains: 1 ‒ 11-3; 2 ‒ 11-4; 3 ‒ 11-5; 4 ‒ cordycepin standard.

Download (7KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Dynamics of growth, PS synthesis and carbohydrate consumption in C. militaris 11-5: 1 ‒ biomass, g/l; 2 – carbohydrates, g/l; 3 – PS, g/l.

Download (27KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».