Patterns of biofilm formation by members of Listeria, Salmonella, and Pseudomonas at various temperatures and the role of their synergistic interactions in the formation of biofilm communities

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Biofilm formation on abiotic surfaces in the food sector is a major public health concern. In fact, biofilms represent a constant source of pathogens such as Listeria monocytogenes and Salmonella sp. The ability for the formation of multispecies biofilms by pathogens and spoilage microorganisms poses a serious danger in the production of safe products and is one of the reasons for the stable circulation of microorganisms in meat processing plants. During the work, 46 strains of microorganisms isolated from industrial environments and food products were tested for the ability to form biofilms at different temperatures. The analyzed pathogenic strains (Listeria monocytogenes, Salmonella sp.) and spoilage microorganisms (Pseudomonas sp.) had adhesion to the abiotic surface with subsequent formation of a persistent biofilm. Low positive temperature was not a limiting factor in the ability to form biofilms. After 24 hours of incubation, representatives of bacteria of the genera Listeria and Salmonella sp. formed persistent biofilms at (4°C). The ability to form biofilms on various abiotic surfaces found in the meat industry (tiles, glass, plastic) has been demonstrated. The synergistic interaction of representatives of the genera Listeria, Salmonella and Pseudomonas during the formation of mixed biofilms at 4°C was studied. Combinations of a pathogen and a member of the genus Pseudomonas differed significantly in the intensity of biofilm formation compared to combinations of two pathogens. This indicates the importance of this species in synergistic interactions among microorganisms.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Yu. K. Yushina

Federal Scientific Center for Food Systems named after V.M. Gorbatov RAS

Author for correspondence.
Email: yu.yushina@fncps.ru
Russian Federation, 109316, Moscow

E. V. Zaiko

Federal Scientific Center for Food Systems named after V.M. Gorbatov RAS

Email: yu.yushina@fncps.ru
Russian Federation, 109316, Moscow

M. A. Grudistova

Federal Scientific Center for Food Systems named after V.M. Gorbatov RAS

Email: yu.yushina@fncps.ru
Russian Federation, 109316, Moscow

A. A. Semenova

Federal Scientific Center for Food Systems named after V.M. Gorbatov RAS

Email: yu.yushina@fncps.ru
Russian Federation, 109316, Moscow

A. A. Makhova

Federal Scientific Center for Food Systems named after V.M. Gorbatov RAS

Email: yu.yushina@fncps.ru
Russian Federation, 109316, Moscow

D. S. Bataeva

Federal Scientific Center for Food Systems named after V.M. Gorbatov RAS

Email: yu.yushina@fncps.ru
Russian Federation, 109316, Moscow

E. V. Demkina

Federal Research Center “Fundamentals of Biotechnology” RAS

Email: yu.yushina@fncps.ru

Winogradsky Institute of Microbiology

Russian Federation, 119071, Moscow

Yu. A. Nikolaev

Federal Research Center “Fundamentals of Biotechnology” RAS

Email: yu.yushina@fncps.ru

Winogradsky Institute of Microbiology

Russian Federation, 119071, Moscow

References

  1. Alonso V. P.P., Harada A. M.M., Kabuki D. Y. Competitive and/or cooperative interactions of listeria monocytogenes with Bacillus cereus in dual-species biofilm formation // Front. Microbiol. 2020. V. 11. Art. 177. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00177
  2. Bonsaglia E. C.R., Silva N. C.C., Fernades J. A., Araújo Júnior J. P., Tsunemi M. H., Rall V. L.M. Production of biofilm by Listeria monocytogenes in different materials and temperatures // Food Control. 2014. V. 35. P. 386–391. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2013.07.023
  3. Borges K. A., Furian Th.Q., Souza S. N., Menezes R., Tondo E. C., Salle C. T.P., Moraes H. L.S., Nascimento V. P. Biofilm formation capacity of Salmonella serotypes at different temperature conditions // Pesq. Vet. Bras. 2018. V. 38. https://doi.org/10.1590/1678-5150-PVB-4928
  4. Burmølle M., Ren D., Bjarnsholt T., Sørensen S. J. Interactions in multispecies biofilms: do they actually matter? // Trends Microbiol. 2014. V. 22. P. 84–91. https://doi.org/10.1016/j.tim.2013.12.004
  5. Burmølle M., Thomsen T. R., Fazli M., Dige I., Christensen L., Homøe P., Tvede M., Nyvad B., Tolker-Nielsen T., Givskov M., Moser C., Kirketerp-Møller K., Johansen H. K., Høiby N., Jensen P. Ø., Sørensen S. J., Bjarnsholt T. Biofilms in chronic infections ‒ a matter of opportunity ‒ monospecies biofilms in multispecies infections // FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2010. V. 59. P. 324–336.
  6. Di Bonaventura G., Piccolomini R., Paludi D., D’Orio V., Vergara A., Conter M., Ianieri A. Influence of temperature on biofilm formation by Listeria monocytogenes on various food-contact surfaces: relationship with motility and cell surface hydrophobicity // J. Appl. Microbiol. 2008. V. 104. Р. 1552–1561.
  7. Di Ciccio P., Conter M., Zanardi E., Ghidini S., Vergara A., Paludi D., Festino A. R., Ianieri A. Listeria monocytogenes: biofilms in food processing // Ital. J. Food Sci. 2012. V. 24. Р. 203–213.
  8. Doijad S. P., Barbuddhe S. B., Garg S., Poharkar K. V., Kalorey D. R., Kurkure N. V., Rawool D. B., Chakraborty T. biofilm-forming abilities of Listeria monocytogenes serotypes isolated from different sources // PloS One. 2015. V. 10. Art. e0137046. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0137046
  9. Ferreira V., Wiedmann M., Teixeira P., Stasiewicz M. J. Listeria monocytogenes persistence in food-associated environments: epidemiology, strain characteristics, and implications for public health // J. Food Protect. 2014. V. 77. Р. 150–170. https://doi.org/10.4315/0362-028X.JFP-13-150
  10. González-Rivas F., Ripolles-Avila C., Fontecha-Umaña F., Ríos-Castillo A.G., Rodríguez-Jerez J.J. Biofilms in the spotlight: detection, quantification, and removal methods // Compr. Rev. Food Sci. Food Saf. 2018. V. 17. Р. 1261–1276. https://doi.org/10.1111/1541-4337.12378
  11. Heir E., Møretrø T., Simensen A., Langsrud S. Listeria monocytogenes strains show large variations in competitive growth in mixed culture biofilms and suspensions with bacteria from food processing environments // Int. J. Food Microbiol. 2018. V. 275. Р. 46–55.
  12. Høiby N., Bjarnsholt T., Givskov M., Molin S., Ciofu O. Antibiotic resistance of bacterial biofilms // Int. J. Antimicrob. Agents. 2010. V. 35. Р. 322–332.
  13. Jahid I. K., Ha S. A review of microbial biofilms of produce: future challenge to food safety // Food Sci. Biotechnol. 2012. V. 21. Р. 299–316. https://doi.org/10.1007/s10068-012-0041-1
  14. Kadam S. R., den Besten H. M., van der Veen S., Zwietering M. H., Moezelaar R., Abee T. Diversity assessment of Listeria monocytogenes biofilm formation: impact of growth condition, serotype and strain origin // Int. J. Food Microbiol. 2013. V. 165. P. 259–264. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2013.05.025
  15. Karki A. B., Ballard K., Harper C., Sheaff R. J., Fakhr M. K. Staphylococcus aureus enhances biofilm formation, aerotolerance, and survival of campylobacter strains isolated from retail meats // Sci. Rep. 2021. V. 11. Art. 13837. https://doi.org/10.1038/s41598-021-91743-w
  16. Lee B. H., Hébraud M., Bernardi T. Increased adhesion of Listeria monocytogenes strains to abiotic surfaces under cold stress // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Art. 2221.
  17. Li Q., Liu L., Guo A., Zhang X., Liu W., Ruan Y. Formation of multispecies biofilms and their resistance to disinfectants in food processing environments: a review // J. Food Protect. 2021. V. 84. P. 2071–2083. https://doi.org/10.4315/JFP-21-071
  18. Lianou A., Koutsoumanis K. P. Strain variability of the biofilm-forming ability of Salmonella enterica under various environmental conditions // Int. J. Food Microbiol. 2012. V. 160. Р. 171–178.
  19. Lindsay D., Brözel V. S., Mostert J. F., von Holy A. Differential efficacy of a chlorine dioxide-containing sanitizer against single species and binary biofilms of a dairy-associated Bacillus cereus and a Pseudomonas fluorescens isolate // J. Appl. Microbiol. 2002. V. 92. P. 352–361. https://doi.org/10.1046/j.1365-2672.2002.01538.x
  20. Maes S., De Reu K., Van Weyenberg S., Lories B., Heyndrickx M., Steenackers H. Pseudomonas putida as a potential biocontrol agent against salmonella Java biofilm formation in the drinking water system of broiler houses // BMC Microbiol. 2020. V. 20. Art. 373.
  21. Margas E., Meneses N., Conde-Petit B., Dodd C. E., Holah J. Survival and death kinetics of Salmonella strains at low relative humidity, attached to stainless steel surfaces // Int. J. Food Microbiol. 2014. V. 187. P. 33–40. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2014.06.027
  22. Masák J., Čejková A., Schreiberová O., Rezanka T. Pseudomonas biofilms: possibilities of their control // FEMS Microbiol. Ecol. 2014. V. 89. Р. 1–14.
  23. Midelet G., Kobilinsky A., Carpentier B. Construction and analysis of fractional multifactorial designs to study attachment strength and transfer of Listeria monocytogenes from pure or mixed biofilms after contact with a solid model food // Appl. Environ. Microbiol. 2006. V. 72. Р. 2313–2321.
  24. Moltz A. G., Martin S. E. Formation of biofilms by Listeria monocytogenes under various growth conditions // J. Food Protect. 2005. V. 68. Р. 92–97.
  25. Norwood D. E., Gilmour A. The differential adherence capabilities of two Listeria monocytogenes strains in monoculture and multispecies biofilms as a function of temperature// Lett. Appl. Microbiol. 2001. V. 33. Р. 320–324.
  26. Parijs I., Steenackers H. P. Competitive inter-species interactions underlie the increased antimicrobial tolerance in multispecies brewery biofilms // ISME J. 2018. V. 12. P. 2061–2075. https://doi.org/10.1038/s41396-018-0146-5
  27. Pažin V., Jankuloski D., Kozačinski L., Dobranić V., Njari B., Cvrtila Ž., Lorenzo J. M., Zdolec N. Tracing of Listeria monocytogenes contamination routes in fermented sausage production chain by pulsed-field gel electrophoresis typing // Foods (Basel). 2018. V. 7. Art. 198. https://doi.org/10.3390/foods7120198
  28. Rodríguez-Campos D., Rodríguez-Melcón C., Alonso-Calleja C., Capita R. Persistent Listeria monocytogenes isolates from a poultry-processing facility form more biofilm but do not have a greater resistance to disinfectants than sporadic strains // Pathogens (Basel). 2019. V. 8. Art. 250. https://doi.org/10.3390/pathogens8040250
  29. Sadiq F. A., De Reu K., Burmølle M., Maes S., Heyndrickx M. Synergistic interactions in multispecies biofilm combinations of bacterial isolates recovered from diverse food processing industries // Front. Microbiol. 2023. V. 14. Art. 1159434.
  30. Stepanović S., Ćirković I., Mijač V., Švabić-Vlahović M. Influence of the incubation temperature, atmosphere and dynamic conditions on biofilm formation by Salmonella spp // Food Microbiol. 2003. V. 20. Р. 339‒343.
  31. Wicaksono W. A., Erschen S., Krause R., Müller H., Cernava T., Berg G. Enhanced survival of multi-species biofilms under stress is promoted by low-abundant but antimicrobial-resistant keystone species // J. Hazard. Mater. 2022. V. 422. Art. 126836. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2021.126836

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Formation of biofilms at 37°C by Listeria bacteria circulating in the meat industry: a – 24 h incubation, b – 72 h incubation; 1 – Listeria monocytogenes (L1), 2 – L. welshimeri (L2), 3 – L. monocytogenes (L3), 4 – L. monocytogenes (L4), 5 – L. monocytogenes (L5), 6 – L. monocytogenes (L6), 7 – L. monocytogenes (L7), 8 – L. monocytogenes (L8), 9 – L. monocytogenes (L9), 10 – L. monocytogenes (L10), 11 – L. welshimeri (L11), 12 – L. monocytogenes (L12), 13 – L. monocytogenes (L13), 14 – L. monocytogenes (L14), 15 – L. innocua (L15), 16 – control.

Download (37KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Formation of biofilms at 37°C by Salmonella bacteria circulating in the meat industry: a – 24 h of incubation, b – 48 h of incubation, c – 96 h of incubation; 1 – Salmonella sp. (S3), 2 – Salmonella sp. (S10), 3 – Salmonella sp. (S12), 4 – Salmonella sp. (S17), 5 – Salmonella sp. (S22), 6 – Salmonella sp. (S24), 7 – Salmonella sp. (S30), 8 – Salmonella sp. (S31), 9 – Salmonella sp. (S38), 10 – control.

Download (31KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Formation of biofilms at 4°C by Listeria bacteria circulating in the meat industry: a – 24 h incubation, b – 48 h incubation; 1 – Listeria monocytogenes (L1), 2 – L. welshimeri (L2), 3 – L. monocytogenes (L3), 4 – L. monocytogenes (L4), 5 – L. monocytogenes (L5), 6 – L. monocytogenes (L6), 7 – L. monocytogenes (L7), 8 – L. monocytogenes (L8), 9 – L. monocytogenes (L9), 10 – L. monocytogenes (L10), 11 – L. welshimeri (L11), 12 – L. monocytogenes (L12), 13 – L. monocytogenes (L13), 14 – L. monocytogenes (L14), 15 – L. innocua (L15), 16 – control.

Download (37KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Formation of biofilms at 4°C by Salmonella bacteria circulating in the meat industry: a – 24 h of incubation, b – 48 h of incubation, c – 96 h of incubation; 1 – Salmonella sp. (S3), 2 – Salmonella sp. (S10), 3 – Salmonella sp. (S12), 4 – Salmonella sp. (S17), 5 – Salmonella sp. (S22), 6 – Salmonella sp. (S24), 7 – Salmonella sp. (S30), 8 – Salmonella sp. (S31), 9 – Salmonella sp. (S38), 10 – control.

Download (27KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Formation of biofilms at a temperature of 4°C by bacteria of the genus Pseudomonas circulating in the meat industry: a – 48 h of incubation, b – 72 h of incubation; 1 – Pseudomonas gessardii, 2 – P. azotoformans, 3 – P. mandell, 4 – P. marginalis, 5 – P. mendocina, 6 – P. mosselli, 7 – P. orientalis, 8 – P. proteolytica, 9 – P. putida, 10 – P. savastanoi spp, 11 – P. synxantha, 12 – P. tolaasii, 13 – P. aeruginosa, 14 – P. azotoformans, 15 – P. brenneri, 16 – P. fluorescens, 17 – P. fragi, 18 – P. fuscovaginae, 19 – P. gessardii, 20 – P. grimonti, 21 – P. koreensis, 22 – P. libanensis, 23 – control.

Download (47KB)
Indexing metadata
7. Fig. 6. Biofilms of microorganisms on the glass surface formed over 24 hours at 4°C. Fluorescence microscopy, SYTO© 9 dye. Scale bar ‒ 50 µm.

Download (20KB)
Indexing metadata
8. Fig. 7. Listeria monocytogenes 12 biofilms formed on various abiotic surfaces for 24 h at 4°C. Scale bar ‒ 50 µm.

Download (24KB)
Indexing metadata
9. Fig. 8. Synergistic interactions in the formation of biofilms of three types of strains at a temperature of 4°C: 1 – 24 h of incubation, 2 – 48 h of incubation; A – Pseudomonas tolaasii; B – Salmonella sp. (S31); C – Listeria monocytogenes (L12).

Download (34KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».