Anoxygenic Phototrophic Bacteria of the Meromictic Lake Bol’shie Khruslomeny (Oleniy Island, Kandalaksha Gulf, Murmansk Oblast, Russia)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Abstract—

The composition and structure of the anoxygenic phototrophic bacterial (APB) community in the water column of Lake Bol’shie Khruslomeny during winter were investigated. The community developed at the depth of 4.25 m, and its activity during the ice-covered period was very low (6.2 µmol C L–1 day–1). The water in the zone of highest development of phototrophic bacteria was of an unusual lemon-yellow color, probably due to the production and accumulation of polysulfides. The near-bottom water was also of lemon-yellow color and was resistant to oxidation by the air oxygen. In the zone of peak APB development the content of BChl d from green-colored green sulfur bacteria was considerably higher than that of BChl e from brown-colored green sulfur bacteria: 77 and 23%, respectively. The cultures of green and purple sulfur bacteria were isolated from lake water, and their physiological and genetic characteristics were determined. Two strains of green sulfur bacteria (brown-colored BrKhr17 and green-colored GrKhr17) contained gas vacuoles in their cells. Phylogenetically they were most closely related to the green-colored strain Chlorobium phaeovibrioides DSM 265 and were identified as new Chlorobium phaeovibrioides strains.

About the authors

O. N. Lunina

Winogradsky Institute of Microbiology, Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: onlun@yandex.ru
Russia, 117312, Moscow

E. F. Veslopolova

Winogradsky Institute of Microbiology, Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 117312, Moscow

N. M. Kokryatskaya

Laverov Federal Center for Integrated Arctic Research, Ural Branch, Russian Academy of Sciences

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 163020, Arkhangalsk

D. A. Voronov

Kharkevich Institute for Information Transmission Problems, Russian Academy of Sciences

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 127051, Moscow

E. D. Krasnova

Pertsov White Sea Biological Station, Biological Faculty, Moscow State University

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 119234, Moscow

N. E. Suzina

Skryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms, Federal Research Center “Pushchino Scientific Center for Biological Research of the Russian Academy of Sciences”

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 142290, Pushchino

A. A. Zhil’tsova

Faculty of Physics, Moscow State University

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 119234, Moscow

S. V. Patsaeva

Faculty of Physics, Moscow State University

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 119234, Moscow

D. S. Grouzdev

ciBear OU

Email: onlun@yandex.ru
Estonia, 10115, Tallinn, Tartu Mnt 67/1-13b, Kesklinna Linnaosa

A. S. Savvichev

Winogradsky Institute of Microbiology, Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: onlun@yandex.ru
Russia, 117312, Moscow

References

  1. Булыгина Е.С., Кузнецов Б.Б., Марусина А.И., Кравченко И.К., Быкова С.А., Колганова Т.В., Гальченко В.Ф. Изучение нуклеотидных последовательностей nifH генов у представителей метанотрофных бактерий // Микробиология. 2002. Т. 71. С. 500–508.
  2. Bulygina E.S., Kuznetsov B.B., Marusina A.I., Turova T.P., Kravchenko I.K., Bykova S.A., Kolganova T.V., Gal’chenko V.F. Study of nucleotide sequences of nifH genes in methanotrophic bacteria // Microbiology (Moscow). 2002. V. 71. P. 425‒432.
  3. Горленко В.М., Дубинина Г.А., Кузнецов С.И. Экология водных микроорганизмов. М.: Наука, 1977. С. 62, 119–130, 151–200.
  4. Горленко В.М., Михеев П.В., Русанов И.И., Пименов Н.В., Иванов М.В. Экофизиологические свойства фотосинтезирующих бактерий из зоны хемоклина Черного моря // Микробиология. 2005. Т. 74. С. 239–247.
  5. Gorlenko V.M., Mikheev P.V., Rusanov I.I., Pimenov N.V., Ivanov M.V. Ecophysiological properties of photosynthetic bacteria from the Black Sea chemocline zone // Microbiology (Moscow). 2005. V. 74. P. 201‒209.
  6. Емельянцев П.С., Жильцова А.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Рымарь В.В., Пацаева С.В. Определение концентрации хлоросомных бактериохлорофиллов по спектрам поглощения клеток зеленых серных бактерий в пробах природной воды // Вестн. Московского ун-та. Сер. 3: Физика, астрономия. 2020. № 2. С. 25–30.
  7. Emeliantsev P.S., Zhiltsova A.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Rymar V.V., Patsaeva S.V. Quantification of chlorosomal bacteriochlorophylls using absorption spectra of green sulfur bacteria in natural water // Moscow University Physics Bull. 2020. V. 75. № 2. P. 137–142.https://doi.org/10.3103/S0027134920020046
  8. Жильцова А.А., Харчева А.В., Краснова Е.Д., Лунина О.Н., Воронов Д.А., Саввичев А.С., Горшкова О.М., Пацаева С.В. Спектральное исследование зеленых серных бактерий в стратифицированных водоемах Кандалакшского залива Белого моря // Оптика атмосферы и океана. 2018. Т. 31. С. 233–239.
  9. Zhiltsova A.A., Kharcheva A.V., Krasnova E.D., Lunina O.N., Voronov D.A., Savvichev A.S., Gorshkova O.M., Patsaeva S.V. Spectroscopic study of green sulfur bacteria in stratified water bodies of the Kandalaksha Gulf of the White Sea // Atmospheric and Oceanic Optics. 2018. V. 31. P. 390–396. https://doi.org/10.15372/AOO20180315
  10. Жильцова А.А., Филиппова О.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Пацаева С.В. Сравнительный анализ спектральных методов определения концентрации бактериохлорофилла d зеленых серных бактерий в воде // Оптика атмосферы и океана. 2022. Т. 35. С. 312–318.
  11. Zhiltsova A.A., Filippova O.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Patsaeva S.V. Comparative analysis of spectral methods for determining bacteriochlorophyll d concentration in green sulfur bacteria in water // Atmospheric and Oceanic Optics. 2022. V. 35. P. 5627–568.https://doi.org/10.15372/AOO20220411
  12. Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Демиденко Н.А., Кокрятская Н.М., Пантюлин А.Н., Рогатых Т.А., Самсонов Т.Е., Фролова Н.Л., Шапоренко С.И. К инвентаризации реликтовых водоемов, отделяющихся от Белого моря // Комплексные исследования Бабьего моря, полу-изолированной беломорской лагуны: геология, гидрология, биота ‒ изменения на фоне трансгрессии берегов. Труды Беломорской биостанции МГУ. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2016. Т. 12. С. 211–241.
  13. Краснова Е.Д., Воронов Д.А. Подводное меромиктическое озеро в бухте Биофильтров (Белое море, Кандалакшский залив, окрестности Беломорской биостанции МГУ) // Геология морей и океанов: Материалы XXII Международной научной конференции (Школы) по морской геологии. М.: ИО РАН, 2019. Т. 3. С. 165–169.
  14. Лис Г. Биохимия автотрофных бактерий. М.: Изд-во иностранной литературы, 1958.
  15. Лунина О.Н., Саввичев А.С., Кузнецов Б.Б., Пименов Н.В., Горленко В.М. Аноксигенные фототрофные бактерии стратифицированного озера Кисло-Сладкое, (Кандалакшский залив Белого моря) // Микробиология. 2014. Т. 83. С. 90–108.
  16. Lunina O.N., Savvichev A.S., Kuznetsov B.B., Pimenov N.V., Gorlenko V.M. Anoxygenic phototrophic bacteria of the Kislo-Sladkoe stratified lake (White Sea, Kandalaksha Bay) // Microbiology. 2013. V. 82. P. 815–832.https://doi.org/10.1134/S0026261714010081
  17. Лунина О.Н., Саввичев А.С., Краснова Е.Д., Коктятская Н.М., Веслополова Е.Ф., Кузнецов Б.Б., Горленко В.М. Сукцессионная динамика развития сообщества аноксигенных фототрофных бактерий в озере Кисло-Сладкое (Кандалакшский залив Белого моря) // Микробиология. 2016. Т. 85. С. 531–544.
  18. Lunina O.N., Savvichev A.S., Krasnova E.D., Kokryatskaya N.M., Veslopolova E.F., Kuznetsov B.B., Gorlenko V.M. Succession processes in the anoxygenic phototrophic bacterial community in Lake Kislo-Sladkoe (Kandalaksha Bay, White Sea) // Microbiology (Moscow). 2016. V. 85. P. 570–582.https://doi.org/10.1134/S0026261716050118
  19. Лунина О.Н., Саввичев А.С., Бабенко В.В., Болдырева Д.И., Кузнецов Б.Б., Краснова Е.Д., Кокрятская Н.М., Веслополова Е.Ф., Воронов Д.А., Демиденко Н.А., Летарова М.А., Летаров А.В., Горленко В.М. Сезонные изменения структуры сообщества аноксигенных фототрофных бактерий меромиктического озера Трехцветное (Кандалакшский залив, Белого моря) // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 100–115.
  20. Lunina O.N., Savvichev A.S., Babenko V.V., Boldyreva D.I., Kuznetsov B.B., Kolganova T.V., Krasnova E.D., Kokryatskaya N.M., Veslopolova E.F., Voronov D.A., Demidenko N.A., Letarova M.A., Letarov A.V., Gorlenko V.M. Seasonal changes in the community structure of anoxygenic phototrophic bacteria in meromictic Trekhtsvetnoe Lake (Kandalaksha Bay, White sea) // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 100–114. https://doi.org/10.1134/S0026261719010041
  21. Саввичев А.С., Кадников В.В., Каллистова А.Ю., Русанов И.И., Воронов Д.А., Краснова Е.Д., Равин Н.В., Пименов Н.В. Фотозависимое окисление метана – важнейший процесс цикла метана в водной толще полярного озера Большие Хрусломены // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 367–371.
  22. Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Kallistova A.Yu., Rusanov I.I., Voronov D.A., Krasnova E.D., Ravin N.V., Pimenov N.V. Light-dependent methane oxidation is the major process of the methane cycle in the water column of the Bol’shie Khruslomeny Polar Lake // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 370–374. https://doi.org/10.1134/S0026365619030108
  23. Саввичев А.С., Кулакова А.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Кадников В.В., Белецкий А.В., Козяева В.В., Русанов И.И., Летарова М.А., Веслополова Е.Ф., Беленкова В.В., Демиденко Н.А., Горленко В.М. Микробное сообщество морского меромиктического желоба (Бухта Биофильтров), расположенного в Кандалакшском заливе Белого моря // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 492–506.
  24. Savvichev A.S., Kulakova A.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Kadnikov V.V., Beletskii A.V., Kozyaeva V.V., Rusanov I.I., Letarova M.A., Veslopolova E.F., Belenkova V.V., Demidenko N.A., Gorlenko V.M. Microbial community of a marine meromictic trough (Biofilter Bay) in the Kandalaksha Bay, White Sea // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 432–444. https://doi.org/10.1134/S0026261722100940
  25. Сент-Илер К.К. Отчет об экскурсии на Белое море студентов естественников Юрьевского университета летом 1908 года // Ученые записки Императорского Юрьевского Университета. 1909. Т. 17. С. 1–67.
  26. Федулов В.Ю., Беляев Н.А., Коновалов Б.В. Геохимические исследования оз. Большие Хрусломены // Процессы в геосредах. 2018. Т. 17. С. 143–144.
  27. Харчева А.В., Жильцова А.А., Лунина О.Н., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Саввичев А.С., Пацаева С.В. Флуоресценция бактериохлорофиллов зеленых серных бактерий в анаэробной зоне двух природных водоемов // Вестн. Московского ун-та. Сер. 3: Физика, астрономия. 2018. № 4. С. 40–45.
  28. Kharcheva A.V., Zhiltsova A.A., Lunina O.N., Krasnova E.D., Voronov D.A., Savvichev A.S., Patsaeva S.V. Bacteriochlorophyll fluorescence of green sulfur bacteria in the anaerobic zone of two natural water bodies // Moscow University Physics Bull. 2018. V. 73. № 4. P. 377–381. https://doi.org/10.3103/S0027134918040082
  29. Berg J.S., Schwedt A., Kreutzmann A.-C., Kuypers M.M.M., Milucka J. Polysulfides as intermediates in the oxidation of sulfide to sulfate by Beggiatoa spp. // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 629–636.
  30. Grouzdev D.S., Lunina O.N., Gaisin V.A., Krutkina M.S., Baslerov R.V., Savvichev A.S., Gorlenko V.M. Genome sequences of green- and brown-colored strains of Chlorobium phaeovibrioides with gas vesicles // Microbiol. Resour. Announc. 2019. V. 8. e00711–19. https://doi.org/10.1128/MRA.00711-19
  31. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. UFBoot2: improving the ultrafast bootstrap approximation // Mol. Biol. Evol. 2017. V. 35. P. 518–522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281
  32. Jørgensen B.B., Findlay A.J., Pellerin A. The Biogeochemical sulfur cycle of marine sediments // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 849. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00849
  33. Kadnikov V.V., Savvichev A.S., Mardanov A.V., Beletsky A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Metagenomic data of the microbial community of the chemocline layer of the meromictic subarctic Lake Bolshie Hruslomeny, North European Russia // Data in Brief. 2019. V. 23. P. 103800. https://doi.org/10.1016/j.dib.2019.103800
  34. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
  35. Katoh K., Standley D.M. MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 772–780. https://doi.org/10.1093/molbev/mst010
  36. Kharcheva A.V., Krasnova E.D., Gorlenko V.M., Lunina O.N., Savvichev A.S., Voronov D.A., Zhiltsova A.A., Patsaeva S.V. Depth profiles of spectral and hydrological characteristics of water and their relation to abundances of green sulfur bacteria in the stratified lakes of the White sea // Proceedings of SPIE ‒ The International Society for Optical Engineering. 2016. V. 9917. P. 99170Q-1–99170Q-16. https://doi.org/10.1117/12.2229855
  37. Kharcheva A.V., Zhiltsova A.A., Lunina O.N., Savvichev A.S., Patsaeva S.V. Quantification of two forms of green sulfur bacteria in their natural habitat using bacteriochlorophyll fluorescence spectra // Proc. SPIE. 2016b. V. 9917. P. 99170P-0–99170P-8. https://doi.org/10.1117/12.2229848
  38. Kleinjan W.E., Keizer A., Janssen A.J.H. Biologically produced sulfur // Top. Curr. Chem. 2003. V. 230. P. 167–188. https://doi.org/10.1007/b12114
  39. Krasnova E., Matorin D., Belevich T., Efimova L., Kharcheva A., Kokryatskaya N., Losyuk G., Todorenko D., Voronov D., Patsaeva S. The characteristic pattern of multiple colored layers in coastal stratified lakes in the process of separation from the White sea // Chinese J. Oceanol. Limnol. 2018. P. 1–16. https://doi.org/10.1007/s00343-018-7323-2
  40. Lane D.J. 16S/23S sequencing // Nucleic acid techniques in bacterial systematics / Eds. Stackebrandt E., Goodfellow M. Chichester: John Wiley & Sons, Ltd. New York. 1991. P. 115–175. https://doi.org/10.12691/jaem-2-4-11
  41. Montesinos E., Guerrero R., Abella C., Esteve I. Ecology and physiology of the competition for light between Chlorobium limicola and Chlorobium paeobacteroides in natural habitans // Appl. Environ. Microbiol. 1983. V. 46. P. 1008. https://doi.org/10.1128/aem.46.5.1007-1016.1983
  42. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies // Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
  43. Overmann J., Tilzer M.M. Control of primary productivity and the significance of photosynthetic bacteria in a meromictic kettle lake Mittlerer Buchensee, West-Germany // Aquatic Sci. 1989. V. 51. P. 4.https://doi.org/10.1007/bf00877171
  44. Pfennig N., Lippert K.D. Über das Vitamin B12-Bedürfnis phototropher Schwefelbakterien // Arch. Mikrobiol. 1966. V. 55. P. 245–256.https://doi.org/10.1007/BF00410246
  45. Prange A., Arzberger I., Engemann C., Modrow H., Schumann O., Trüper H.G., Steudel R., Dahl C., Hormes J. In situ analysis of sulfur in the sulfur globules of phototrophic sulfur bacteria by X-ray absorption near edge spectroscopy // Biochim. Biophys. Acta. 1999. V. 1428. P. 446–454.
  46. Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Rusanov I.I., Beletsky A.V., Krasnova E.D., Voronov D.A., Kallistova A.Yu., Veslopolova E.F., Zakharova E.E., Kokryatskaya N.M., Losyuk G.N., Demidenko N.A., Belyaev N.A., Sigalevich P.A., Mardanov A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Microbial processes and microbial communities in the water column of the polar meromictic lake Bol’shie Khruslomeny at the White sea coast // Front. Microbiol. 2020. V. 11. P. 1945. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.01945
  47. Sanger F., Nicklen S., Coulson A.R. DNA sequencing with chain-terminating inhibitors // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1977. V. 84. P. 5463–5467. https://doi.org/10.1073/pnas.74.12.5463

Supplementary files


Copyright (c) 2023 О.Н. Лунина, Д.С. Груздев, С.В. Пацаева, А.А. Жильцова, Н.Е. Сузина, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, Н.М. Кокрятская, Е.Ф. Веслополова, А.С. Саввичев

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies