Молекулярная идентификация дереворазрушающих грибов рода Armillaria, распространенных в Восточной Сибири и на Дальнем Востоке России с использованием генетических маркеров ITS, IGS-1-1 и Tef-1α
- Авторы: Колесникова A.И.1, Павлов И.Н.2,3, Литовка Ю.А.2,3, Орешкова Н.В.1,2,4, Тимофеев А.А.1, Литвинова Е.А.1, Петренко С.М.1, Крутовский К.В.4,5,6,7
-
Учреждения:
- Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр Сибирского отделения Российской академии наук”
- Институт леса им. В.Н. Сукачева СО РАН
- Сибирский государственный университет науки и технологий им. М.Ф. Решетнева
- Сибирский федеральный университет
- Воронежский государственный лесотехнический университет им. Г.Ф. Морозова
- Геттингенский университет им. Георга-Августа
- Институт общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН
- Выпуск: Том 58, № 3 (2024)
- Страницы: 231-245
- Раздел: БИОРАЗНООБРАЗИЕ, СИСТЕМАТИКА, ЭКОЛОГИЯ
- URL: https://journals.rcsi.science/0026-3648/article/view/265153
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364824030052
- EDN: https://elibrary.ru/viyanf
- ID: 265153
Цитировать
Аннотация
Род Armillaria является важным компонентом лесных экосистем, играя очень важную экологическую роль в разложении валежной древесины, но часто становится серьезным патогеном, вызывающим белую корневую гниль деревьев. Также известно, что виды Armillaria значительно различаются по уровню патогенности. Таким образом, точная идентификация Armillaria имеет решающее значение для оценки риска заболевания деревьев. В данном исследовании мы проанализировали 28 изолятов Armillaria из Сибири и Дальнего Востока с использованием нуклеотидных последовательностей участков генов ITS, IGS-1-1 и TEF-1α и построили филогенетические деревья на основе метода максимального правдоподобия. Всего было идентифицировано четыре вида Armillaria: A. borealis, A. cepistipes, A. ostoyae и A. gallica. Среди собранных изолятов наиболее часто встречался A. borealis (18 из 28 изолятов). A. gallica, A. cepistipes и A. ostoyae встречались значительно реже: два, пять и три изолята из 28 соответственно. Впервые описано распространение видов Armillaria в Сибири и на Дальнем Востоке. Сделан вывод о том, что необходимы дальнейшие исследования для определения роли Armillaria в патологическом отмирании деревьев, и A. borealis должен быть в центре внимания.
Ключевые слова
Об авторах
A. И. Колесникова
Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр Сибирского отделения Российской академии наук”
Email: kolesnikova.denovo@gmail.com
Россия, Красноярск
И. Н. Павлов
Институт леса им. В.Н. Сукачева СО РАН; Сибирский государственный университет науки и технологий им. М.Ф. Решетнева
Email: forester24@mail.ru
Россия, Красноярск; Красноярск
Ю. А. Литовка
Институт леса им. В.Н. Сукачева СО РАН; Сибирский государственный университет науки и технологий им. М.Ф. Решетнева
Email: litovkajul@rambler.ru
Россия, Красноярск; Красноярск
Н. В. Орешкова
Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр Сибирского отделения Российской академии наук”; Институт леса им. В.Н. Сукачева СО РАН; Сибирский федеральный университет
Email: oreshkova@ksc.krasn.ru
Институт фундаментальной биологии и биотехнологии
Россия, Красноярск; Красноярск; КрасноярскА. А. Тимофеев
Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр Сибирского отделения Российской академии наук”
Email: timofeyev95@gmail.com
Россия, Красноярск
Е. А. Литвинова
Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр Сибирского отделения Российской академии наук”
Email: litvinovaek22@ya.ru
Россия, Красноярск
С. М. Петренко
Федеральный исследовательский центр “Красноярский научный центр Сибирского отделения Российской академии наук”
Email: stefaniya_vuytovich@mail.ru
Россия, Красноярск
К. В. Крутовский
Сибирский федеральный университет; Воронежский государственный лесотехнический университет им. Г.Ф. Морозова; Геттингенский университет им. Георга-Августа; Институт общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: konstantin.krutovsky@forst.uni-goettingen.de
Институт фундаментальной биологии и биотехнологии
Россия, Красноярск; Воронеж; Геттинген, Германия; МоскваСписок литературы
- Alves E., Lucas G.C., Pozza E.A. et al. Scanning electron microscopy for fungal sample examination. In: V.K. Gupta etc. (eds). Laboratory protocols in fungal biology: current methods in fungal biology. Springer, N.Y., 2013, pp. 133–150.
- Anderson J.B., Stasovski E. Molecular phylogeny of northern hemisphere species of Armillaria. Mycologia. 1992. V. 84. P. 505–516. https://doi.org/10.1080/00275514.1992.12026170
- Antonín V., Tomšovský M., Sedlák P. et al. Morphological and molecular characterization of the Armillaria cepistipes – A. gallica complex in the Czech Republic and Slovakia. Mycol. Progress. 2009. V. 8. P. 259–271 https://doi.org/10.1007/s11557-009-0597-1
- Baumgartner K., Coetzee M.P.A., Hoffmeister D. Secrets of the subterranean pathosystem of Armillaria. Mol. Plant Pathol. 2011. V. 12. № 6. P. 515–534. https://doi.org/10.1111/j.1364-3703.2010.00693.x
- Bendel M., Kienast F., Bugmann H. et al. Incidence and distribution of Heterobasidion and Armillaria and their influence on canopy gap formation in unmanaged mountain pine forests in the Swiss Alps. Eur. J. Plant Pathol. 2006. V. 116. P. 85–93. https://doi.org/10.1007/s10658-006-9028-1
- Bryant D., Hahn M.W. The concatenation question. In: C. Scornavacca etc. (eds). Phylogenetics in the genomic era. 2020. Online Collection PGE. https://hal.inria.fr/PGE
- Burnham K.P., Anderson D.R. Multimodel inference: understanding AIC and BIC in model selection. Sociol. Methods Res. 2004. V. 33. P. 261–304. https://doi.org/10.1177/0049124104268644
- Cai L., Giraud T., Zhang N. et al. The evolution of species concepts and species recognition criteria in plant pathogenic fungi. Fungal Divers. 2011. V. 50. Art. 121. https://doi.org/10.1007/s13225-011-0127-8
- Coetzee M.P.A., Wingfield B.D., Wingfield M.J. Armillaria root-rot pathogens: species boundaries and global distribution. Pathogens. 2018. V. 7. Art. 83. https://doi.org/10.3390/pathogens7040083
- Collins C., Keane T.M., Turner D.J. et al. Genomic and proteomic dissection of the ubiquitous plant pathogen, Armillaria mellea: toward a new infection model system. J. Proteome Res. 2013. V. 12. P. 2552–2570. https://doi.org/10.1021/pr301131t
- Cruickshank M.G., Morrison D.J., Punja Z.K. Incidence of Armillaria species in precommercial thinning stumps and spread of Armillaria ostoyae to adjacent Douglas-fir trees. Can. J. For. Res. 2011. V. 27. P. 481–490. https://doi.org/10.1139/x96-185
- Denman S., Barrett G., Kirk S.A. et al. Identification of Armillaria species on declined oak in Britain: implications for oak health, Forestry. Int. J. For. Res. V. 90. № 1. P. 48–161. https://doi.org/10.1093/forestry/cpw054
- Dettman J.R., van der Kamp B.J. The population structure of Armillaria ostoyae and Armillaria sinapina in the central interior of British Columbia. Can. J. Bot. 2011. V. 79. № 5. P. 521–527. https://doi.org/10.1139/b01-033
- Edgar R.C. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic Acids Res. 2004. V. 32. № 5. P. 1792–1797. https://doi.org/10.1093/nar/gkh340
- Gouy M., Guindon S., Gascuel O. SeaView version 4: a multiplatform graphical user interface for sequence alignment and phylogenetic tree building. Mol. Biol. Evol. 2010. V. 27. P. 221–224. https://doi.org/10.1093/molbev/msp259
- Gregory S.C., Watling R. Occurrence of Armillaria borealis in Britain. Trans. Brit. Mycol. Soc. 1985. V. 84. P. 47–55. https://doi.org/10.1016/S0007-1536(85)80219-9
- Guillaumin J.J., Mohammed C., Anselmi N. et al. Geographical distribution and ecology of the Armillaria species in western Europe. Eur. J. Forest Pathol. 1993. V. 23. P. 321–341. https://doi.org/10.1111/j.1439-0329.1993.tb00814.x
- Guo T., Wang H.C., Xue W.Q. et al. Phylogenetic analyses of Armillaria reveal at least 15 phylogenetic lineages in China, seven of which are associated with cultivated Gastrodia elata. PLOS One. 2016. V. 11. Art. e0154794. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0154794
- Harrington T.C., Wingfield B.D. A PCR-based identification method for species of Armillaria. Mycologia. 1995. V. 87. P.280–288. https://doi.org/10.1080/00275514.1995.12026531
- He M.Q., Zhao R.-L., Hyde K.D. et al. Notes, outline and divergence times of Basidiomycota. Fungal Diversity. 2019. V. 99. P. 105–367. https://doi.org/10.1007/s13225-019-00435-4
- Heinzelmann R., Prospero S., Rigling D. Virulence and stump colonization ability of Armillaria borealis on Norway spruce seedlings in comparison to sympatric Armillaria species. Plant Disease. 2016. V. 101. P. 470–479. https://doi.org/10.1094/PDIS-06-16-0933-RE
- Heinzelmann R., Rigling D., Sipos G. et al. Chromosomal assembly and analyses of genome-wide recombination rates in the forest pathogenic fungus Armillaria ostoyae. Heredity. 2020. V. 124. P. 699–713. https://doi.org/10.1038/s41437-020-0306-z
- Kalyaanamoorthy S., Minh B., Wong T. et al. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
- Kartavtsev Y.P., Redin A.D. Estimates of genetic introgression, gene tree reticulation, taxon divergence, and sustainability of DNA barcoding based on genetic molecular markers. Biol. Bull. Rev. 2019. V. 9. P. 275–294. https://doi.org/10.1134/S2079086419040042
- Kauserud H., Schumacher T. Outcrossing or inbreeding: DNA markers provide evidence for type of reproductive mode in Phellinus nigrolimitatus (Basidiomycota). Mycol. Res. 2001. V. 105. P. 676–683. https://doi.org/10.1017/S0953756201004191
- Kim M.-S., Klopfenstein N.B., McDonald G.I. et al. Characterization of North American Armillaria species by nuclear DNA content and RFLP analysis. Mycologia. 2000. V. 92. P. 874–883. https://doi.org/10.1080/00275514.2000.12061232
- Klopfenstein N.B., Stewart J.E., Ota Y. Insights into the phylogeny of Northern Hemisphere Armillaria: Neighbor-net and Bayesian analyses of translation elongation factor 1-α gene sequences. Mycologia. 2017. V. 109. P. 75–91. https://doi.org/10.1080/00275514.2017.1286572
- Koch R.A., Wilson A.W., Séné O. et al. Resolved phylogeny and biogeography of the root pathogen Armillaria and its gasteroid relative, Guyanagaster. BMC Evol. Biol. 2017. V. 17. Art. 33. https://doi.org/10.1186/s12862-017-0877-3
- Kolesnikova A.I., Pavlov I.N., Litovka Y.A. et al. Molecular identification of wood-decaying fungi of Armillaria genus widespread in Eastern Siberia and the Far East of Russia using ITS, IGS-1-1 and TEF-1Α genetic markers. Dataset. Figshare. 2023. https://doi.org/10.6084/m9.figshare.21644732.v6
- Korhonen K., Hintikka V. Simple isolation and inoculation methods for fungal cultures. Karstenia. 1980. V. 20. P. 19–22. https://doi.org/10.29203/ka.1980.192
- Lanfear R., Frandsen P.B., Wright A.M. et al. PartitionFinder 2: new methods for selecting partitioned models of evolution for molecular and morphological phylogenetic analyses. Mol. Biol. Evol. 2017. V. 34. P. 772–773. https://doi.org/10.1093/molbev/msw260
- Legrand P., Ghahari S., Guillaumin J.-J. Occurrence of genets of Armillaria spp. in four mountain forests in Central France: the colonization strategy of Armillaria ostoyae. New Phytol. 1996. V. 133. P. 321–332. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1996.tb01899.x
- Leigh J.W., Lapointe F.-J., Lopez P. et al. Evaluating phylogenetic congruence in the post-genomic Era. Genome Biol. Evol. 2011. V. 3. P. 571–587. https://doi.org/10.1093/gbe/evr050
- Leigh J.W., Susko E., Baumgartner M. et al. Testing congruence in phylogenomic analysis. Syst. Biol. 2008. V. 57. P. 104–115. https://doi.org/10.1080/10635150801910436
- Lushaj B.M., Woodward S., Keča N. et al. Distribution, ecology and host range of Armillaria species in Albania. For. Pathol. 2010. V. 40. P. 485–499. https://doi.org/10.1111/j.1439-0329.2009.00624.x
- Maphosa L., Wingfield B.D., Coetzee M.P.A. et al. Phylogenetic relationships among Armillaria species inferred from partial elongation factor 1-alpha DNA sequence data. Australas. Plant Pathol. 2006. V. 35. P. 513–520. https://doi.org/10.1071/AP06056
- Matute D.R., Sepúlveda V.E. Fungal species boundaries in the genomics era. Fungal Genet. Biol. 2019. V. 131. Art. 103249. https://doi.org/10.1016/j.fgb.2019.103249
- McGowen M.R., Clark C., Gatesy J. The vestigial olfactory receptor subgenome of odontocete whales: phylogenetic congruence between gene-tree reconciliation and supermatrix methods. Syst. Biol. 2008. V. 57. P. 574–590. https://doi.org/10.1080/10635150802304787
- Mesanza N., Patten C.L., Iturritxa E. Distribution and characterization of Armillaria complex in Atlantic forest ecosystems of Spain. Forests. 2017. V. 8. Art. 235. https://doi.org/10.3390/f8070235
- Morrison D.J. Rhizomorph growth habit, saprophytic ability and virulence of 15 Armillaria species. For. Pathol. 2004. V. 34. № 1. P. 15–26. https://doi.org/10.1046/j.1439-0329.2003.00345.x
- Morrison D.J., Pellow K.W. Variation in virulence among isolates of Armillaria ostoyae. For. Pathol. 2002. V. 32. P.99–107. https://doi.org/10.1046/j.1439-0329.2002.00275.x
- Mulholland V., MacAskill G.A., Laue B.E. et al. Development and verification of a diagnostic assay based on EF-1α for the identification of Armillaria species in Northern Europe. For. Pathol. 2012. V. 42. P. 229–238. https://doi.org/10.1111/j.1439-0329.2011.00747.x
- Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A. et al. IQ-TREE: A fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
- Norkrans B. The effect of glutamic acid, aspartic acid, and related compounds on the growth of certain Tricholoma species. Physiol. Plant. 1953. V. 6. P. 584–593. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1953.tb08415.x
- Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M. Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 2012. V. 28. № 8. P. 1166–1167. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts091
- Omdal D.W., Shaw C.G., Jacobi W.R. et al. Variation of pathogenicity and virulence of isolates of Armillaria ostoyae on eight tree species. Plant Disease. 1995. V. 79. P. 939–944. https://doi.org/10.1094/PD-79-0939
- Pavlov I.N. Biotic and abiotic factors as causes of coniferous forests dieback in Siberia and Far East. Contemp. Probl. Ecol. 2015. V. 8. P. 440–456. https://doi.org/10.1134/S1995425515040125
- Prospero S., Holdenrieder O., Rigling D. Comparison of the virulence of Armillaria cepistipes and Armillaria ostoyae on four Norway spruce provenances. For. Pathol. 2004. V. 34. № 1. V. 1–14. https://doi.org/10.1046/j.1437-4781.2003.00339.x
- Prospero S., Holdenrieder O., Rigling D. Rhizomorph production and stump colonization by co-occurring Armillaria cepistipes and Armillaria ostoyae: an experimental study. For. Pathol. 2006. V. 36. P. 21–31. https://doi.org/10.1111/j.1439-0329.2006.00426.x
- Prospero S., Lung‐Escarmant B., Dutech C. Genetic structure of an expanding Armillaria root rot fungus (Armillaria ostoyae) population in a managed pine forest in southwestern France. Mol. Ecol. 2008. V. 17. P. 3366–3378. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2007.03829.x
- Rishbeth J. Effects of soil temperature and atmosphere on growth of Armillaria rhizomorphs. Trans. Brit. Mycol. Soc. 1978. V. 70. P. 213–220. https://doi.org/10.1016/S0007-1536(78)80033-3
- Rishbeth J. Infection cycle of Armillaria and host response. Eur. J. Forest Pathol. 1985. V. 15. № 5–6. P. 332–341. https://doi.org/10.1111/j.1439-0329.1985.tb01108.x
- Rishbeth J. Species of Armillaria in southern England. Plant Pathol. 1982. V. 31. P. 9–17. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.1982.tb02806.x
- Ross-Davis A.L., Hanna J.W., Klopfenstein N.B. et al. Advances toward DNA-based identification and phylogeny of North American Armillaria species using elongation factor-1 alpha gene. Mycoscience. 2012. V. 53. P. 161–165. https://doi.org/10.1007/S10267-011-0148-x
- Shaw C.G., Kile G.A. Armillaria root disease. Agriculture handbook No. 691. Forest Service, Washington, 1991.
- Sipos G., Prasanna A.N., Walter M.C. et al. Genome expansion and lineage-specific genetic innovations in the forest pathogenic fungi Armillaria. Nat. Ecol. Evol. 2017. V. 1. P. 1931–1941. https://doi.org/10.1038/s41559-017-0347-8
- Tamura K., Nei M., Kumar S. Prospects for inferring very large phylogenies by using the neighbor-joining method. PNAS. 2004. V. 101. № 30. P. 11030–11035. https://doi.org/10.1073/pnas.0404206101
- Tamura K., Stecher G., Kumar S. MEGA 11: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 11. Mol. Biol. Evol. 2021. V. 38. № 7. P. 3022–3027. https://doi.org/10.1093/molbev/msab120.
- Tsykun T., Rigling D., Prospero S. A new multilocus approach for a reliable DNA-based identification of Armillaria species. Mycologia. 2013. V. 105. P. 1059–1076. https://doi.org/10.3852/12-209.
- Vu D., Groenewald M., de Vries M. et al. Large-scale generation and analysis of filamentous fungal DNA barcodes boosts coverage for kingdom fungi and reveals thresholds for fungal species and higher taxon delimitation. Stud. Mycol. 2019. V. 92. № 1. P. 135–154. https://doi.org/10.1016/j.simyco.2018.05.001
- Wahlström K.T., Johansson M. Structural responses in bark to mechanical wounding and Armillaria ostoyae infection in seedlings of Pinus sylvestris. Eur. J. Forest Pathol. 1992. V. 22. P. 65–76. https://doi.org/10.1111/j.1439-0329.1992.tb01434.x
- White T.J., Bruns T., Lee S. et al. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: PCR Protocols. Elsevier, 1990, pp. 315–322.