Peculiarities of Emergence, Development and Genetic Mechanisms of Resistance Manifestation Towards Fungicides from the Chemical Classes of Triazoles and Strobilurins Among the Representatives of Zymoseptoria tritici (A Review)

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Grain production serves as an important strategic resource of the Russian Federation, it is a fundamental branch of agricultural production. In order to get a high and stable yield, it is necessary to carry out protective measures for crops against various diseases. In recent years, leaf-stem diseases of grain crops stand out as the most harmful ones in agrocoenoses. They significantly decrease crop yield. Not only do they rapidly spread around multiple regions of the Russian Federation, but they encompass other grain-producing countries as well. Zymoseptoria tritici is a dangerous fungal phytopathogen that causes Septoria blotches among wheat, triticale, barley and rye. Within several decades, some significant progress has been made in the process of genetic control of wheat resistance to Z. tritici. However, due to the presence of favorable weather conditions contributing to the development of fungal infections, in order to prevent crop loss together with decrease in the quality of agricultural produce, from one to several fungicide treatments have to be implemented. Russian and foreign scientists have noted a tendency of Z. tritici to increase rersistance to some fungicides, which poses a problem with the successful implementation of efficient plant protection measures. Such classes as triazoles and strobilurins are no exception, and according to the FRAC rating, the risk of developing resistance to them is assessed as medium in the former and high in the latter, accordingly. Increasing problems caused by fungicide resistance in Z. tritici populations pose a threat to further wheat production. The purpose of the present research is to analyze modern literature data on the emergence of resistance to fungicides from the chemical classes of triazoles and strobilurins in Z. tritici. The given review examines the genetic mechanisms of resistance that appear in the phytopathogen; examples of monitoring studies of fungal resistance in various countries are provided alongside with practical recommendations on the implementation of anti-resistance strategies. The success of creating such strategies is impossible without knowledge of the pathogen population structure, cultivar resistance, regional agro-ecological peculiarities of the pathogen development and crop cultivation or the biological commercial and economic efficiency of protection means and methods.

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Одной из наиболее опасных и распространенных болезней пшеницы на полях зернопроизводящих стран является септориоз (Gorkovenko et al., 2005; Ponomarenko et al., 2011; Hailemariam et al., 2020; Zeleneva et al., 2022) (рис. 1). При благоприятных условиях болезнь может достигать эпифитотийного уровня, с прямыми потерями урожая более 40% (Sanin et al., 2018; Ficke et al., 2018; Paholkova, Salnikova, 2019).

 

Рис. 1. Септориоз пшеницы в Краснодарском крае (возбудитель Zymoseptoria tritici): А – внешний вид пораженного растения; Б – чистая культура гриба на картофельно-глюкозном агаре; В – микропрепарат спор фитопатогена. Фото авторов. Масштаб – 50 мкм

 

Zymoseptoria tritici (Desm.) Quaedvl. et Crous – возбудитель септориоза листьев пшеницы, тритикале, ячменя, ржи. Относится к семейству Mycosphaerellaceae. Данный вид доминирует и является наиболее вредоносным в Нижнем Поволжье, на Сев. Кавказе, в Центрально-Черноземном регионе, на полях Псковской, Новгородской, Ленинградской, Московской областей, Алтайского края (Paholkova, Salnikova, 2019; Toropova et al., 2020; Zeleneva et al., 2022).

На распространение и вредоносность Z. tritici оказывают прямое влияние почвенно-климатические особенности регионов (в частности, количество осадков и показатели суточных температур), сорта пшеницы, системы выращивания сельскохозяйственных культур и разнообразие севооборотов (Krupinsky et al., 2004; Kutcher et al., 2018; Yang et al., 2022).

Устойчивость сортов к экономически значимым фитопатогенам каждого региона является ключевой основой комплексной стратегии борьбы с болезнями (Creissen et al., 2019; Ben M’Barek et al., 2022; Ouaja et al., 2023). За последние десятилетия в генетическом контроле устойчивости пшеницы к Z. tritici был достигнут существенный прогресс. Устойчивость к патогену может быть качественной, контролируемой Stb-генами, или количественной, детерминируемой генами с аддитивным эффектом (Brown et al., 2015; Saintenac et al., 2021; Yang et al., 2022).

Однако при благоприятных погодных условиях, способствующих развитию грибных инфекций, чтобы не допустить потери урожая и снижения качества сельскохозяйственной продукции, проводят от одной до нескольких обработок фунгицидами (Lynch et al., 2017; Mäe et al., 2020; Jørgensen et al., 2021). Фунгициды рекомендуется применять только тогда, когда они приносят экономическую выгоду.

Основной проблемой применения химической защиты пшеничных посевов является то, что у многих популяций Z. tritici быстро развивается устойчивость к фунгицидам, особенно к химическим веществам класса стробилуринов (QoI-фунгициды – Quinone outside Inhibitors) (Blake et al., 2018; Kildea et al., 2019; см. табл. 1).

 

Таблица 1. Динамика развития резистентности Zymoseptoria tritici к фунгицидам класса стробилуринов в различных странах (сводная информация по данным FRAC)

Страна

Годы мониторинга

2012

2013

2014

2015

2016

2017

2018

2019

2020

2021

2022

Австрия

–

–

–

No – L

–

–

–

M

M

–

–

Бельгия

–

–

–

H

H

H

H

H

–

H

–

Болгария

–

No – L

No

No – L

No – L

No – L

L

No

No

L – M

L – M

Великобритания

H

H

H

–

H

H

H

H

H

H

H

Венгрия

–

No – L

No – М

M

M

–

–

–

L – M

M

L – M

Германия

H

H

H

H

H

H

H

H

H

H

H

Греция

–

–

–

–

–

–

–

No

–

–

–

Дания

H

H

H

H

H

–

–

–

H

H

H

Ирландия

H

H

H

H

H

H

H

H

H

H

H

Испания

No – М

No – L

No – М

No – M

No – M

No – L

L–M

M

M

M

M

Италия

No – М

No – L

No – М

M

M

M

M

L – M

M

M

M – H

Латвия

No – М

–

–

M

M

M

H

–

H

М – Н

–

Литва

No – Н

No – Н

–

M

No – L

M

–

M

H

М – Н

–

Нидерланды

–

–

–

H

H

H

H

H

–

–

H

Новая Зеландия

–

–

–

–

–

H

–

–

–

–

–

Польша

No – Н

H

H

H

H

M

M

М – Н

M – H

М – Н

M – H

Россия

No – L

–

–

No – L

No – L

No – L

L

No

L – M

L – M

L – M

Румыния

–

No – L

No

–

No – L

No – L

L

L – M

L – M

M

M

Словакия

No – М

No – L

No

No – L

No – L

No – L

L – M

L – M

L – M

M

M – H

Турция

–

–

–

–

–

–

–

No

No

No

–

Украина

No – L

No – L

No

No – M

No – L

No – M

M

L – M

L – M

M

M

Франция

H

H

H

H

H

H

H

H

H

H

H

Хорватия

–

–

–

No – L

–

M

M

–

M – H

–

–

Чехия

L–M

M

M

M

M

H

M

M

M – H

М – Н

M – H

Швейцария

–

–

–

H

–

H

H

–

M

–

–

Швейцария

–

–

–

H

–

–

–

M

–

–

–

Швеция

H

–

–

H

H

H

H

H

H

H

H

Примечание. Н – высокий уровень резистентности (high); М – средний уровень резистентности (medium); М – Н – уровень резистентности от среднего до высокого (medium to high); L–M – от уровень резистентности от низкого до среднего (low to medium); L – низкий уровень резистентности (low); No – L – отсутствие или низкий уровень резистентности (no to low); No – Н – от отсутствия до высокого уровня резистености (no to high); No – M– от отстутсвия до среднего уровня резистентности (no to medium); No – отсутствие устойчивых изолятов. Прочерк означает отсутствие информации.

 

Наиболее распространенными фунгицидами, применяемыми в настоящее время, являются триазолы (DMI-фунгициды – Demethylation Inhibitors или SBI-фунгициды первого класса – Sterol Biosynthesis Inhibitors in membranes) (Torriani et al., 2015; Jørgensen et al., 2021; Grishechkina et al., 2022). Эффективность этих соединений снижается из-за мутаций в целевых генах гриба. Могут быть задействованы и другие механизмы, приводящие к возникновению устойчивости к этим фунгицидам (Blake et al., 2018; Huf et al., 2018; Garnault et al., 2019). Чередование фунгицидов с различными способами действия помогает замедлить, а иногда и предотвратить потерю их эффективности (Gisi et al., 2005). Растущие проблемы с устойчивостью популяций Z. tritici к фунгицидам представляют собой угрозу для производства пшеницы в будущем.

Цель настоящей работы – анализ современных литературных данных по вопросам возникновения резистентности к фунгицидам из химических классов триазолов и стробилуринов у Z. tritici.

ПРИМЕНЕНИЕ ФУНГИЦИДОВ В РАСТЕНИЕВОДСТВЕ

Химическая защита сельскохозяйственных культур в промышленных масштабах начала применяться во второй половине XIX века (Hawkins, Fraaije, 2018). Первоначально использовали препараты на основе соединений серы, извести и меди. Органические фунгициды широкого спектра действия с защитными свойствами такие, как дитиокарбаматы и фталимиды (производные фталевой кислоты), были разработаны в 1940–1960 гг. Дальнейшие успехи в области защиты растений были достигнуты, начиная с 1970-х гг. В этот период начинают применяться системные однокомпонентные фунгициды с защитными и искореняющими свойствами. Они обеспечивали рентабельное и качественное производство пшеницы, риса и сои. Данные препараты внесли важный вклад в обеспечение продовольственной безопасности зернопроизводящих стран (Hawkins, Fraaije, 2018).

В 1960-х гг. появляются сообщения о снижении эффективности ряда фунгицидов вследствие возникновения устойчивых к ним изолятов грибов. Проблема образования резистентных форм возбудителей обострилась с начала 1970-х гг. после широкого внедрения в практику системных фунгицидов с избирательным механизмом действия: бензимидазолов, фениламидов, дикарбоксимидов, а также препаратов групп триазолов, имидазолов, пиримидинов и пиперазинов (Lucas et al., 2015). Эти соединения ингибируют в основном биосинтез эргостерина, подавляя деметилирование С-14 в грибной клетке. Поскольку они воздействуют на процессы, управляемые одним или небольшим числом генов, достаточно одной мутации на уровне этого гена для того, чтобы появился резистентный к фунгициду мутант (Cools et al., 2007; Mullins et al., 2011; Cools, Fraaije, 2013).

В середине 1980-х гг. некоторые популяции Z. tritici выработали устойчивость к бензимидазольным фунгицидам (MBCs). Чувствительность к группе DMI-фунгицидов в популяциях гриба начала снижаться с середины 1990-х гг. В настоящее время существуют значительные различия в эффективности активных компонентов, входящих в эту группу, и для обеспечения производительной работы важно выбрать соответствующие продукты DMI (Sierotzki et al., 2000; McDonald et al., 2019). Все азолы обладают одинаковым механизмом действия, ингибируя стерол-14α-деметилазу (CYP51). Изначально предполагалось, что если Z. tritici приобретет мутацию, которая повлечет устойчивость, то все азолы будут затронуты в равной степени. Теперь известно, что это не так. Большое количество мутаций идентифицировано. Некоторые азолы, прежде всего эпоксиконазол и протиоконазол, продолжают обеспечивать сдерживание инфекции на производственных полях (Fungicide resistance.., 2023).

Изоляты Z. tritici с пониженной чувствительностью к стробилуринам были впервые обнаружены в 2002 г. В генофонде популяций гриба получила распространение мутация G143A (Fraaije et al., 2005; Sierotzki et al., 2006). Однако, несмотря на это, некоторые QoI фунгициды все же обладают эффективностью и находят широкое применение как в России, так и в других зернопроизводящих странах (Blake et al., 2018; Suemoto et al., 2019; Shсherbakova, 2019).

Триазолы в составе комбинированных препаратов также находят широкое применение, подтверждая свое профилактическое и лечебное действие на полях Краснодарского края (Volkova et al., 2020), Ростовской обл. (Pasko, 2018), Центрально-Черноземного региона (Zasorina, Tysyachnik, 2020) и других регионах Российской Федерации (Grishechkina et al., 2022), эффективно защищая зерновые культуры от грибных патогенов, в том числе и от возбудителей септориозов.

В европейских странах при производстве зерновых интенсивность обработки фунгицидами полей составляет в среднем от двух до четырех раз за сезон (Jørgensen et al., 2021). На основе объемов продаж химикатов и национальных исследований, проведенных в 2006 и 2007 гг. в Германии, Франции, Великобритании и Дании, отмечено, что их использование в Дании было намного ниже, чем в других странах. Во Франции можно обнаружить региональные различия, которые показали высокую интенсивность использования препаратов на севере Франции по сравнению с южными регионами. Самый высокий общий объем использования фунгицидов был применен в Великобритании (Jørgensen et al., 2014).

В настоящее время наблюдаются случаи развития резистентности практически для всех основных классов фунгицидов у различных видов фитопатогенов (FRAC Code List). Такие классы, как триазолы и стробилурины, не являются исключением, и, согласно рейтингу FRAC, риск развития резистентности к ним оценивается как средний у первых и высокий у вторых соответственно.

ГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ ПРОЯВЛЕНИЯ РЕЗИСТЕНТНОСТИ К ТРИАЗОЛАМ В ПОПУЛЯЦИЯХ ZYMOSEPTORIA TRITICI

Триазолы, также известные как DMI-фунгициды, действуют путем подавления синтеза грибных стеринов, ингибируя фермент 14α-деметилазу (CYP51, белок, кодируемый геном cyp51) из суперсемейства цитохромов P450 (монооксигеназа P450). Этот фермент ответственен за удаление 14α-метильной группы от ланостерола – предшественника эргостерина (Ma, Michailides, 2005), который является основным стериновым компонентом грибных мембран и отсутствует у растений. Ингибирующее действие фермента CYP51 приводит к недостатку эргостерина и накоплению в клетке гриба токсичных 14-α-метилстеринов. Высокие концентрации этих соединений усиливают окислительный стресс, вызывают повреждение мембраны и в результате приводят к гибели клетки гриба (Shkel et al., 2013; Garnault et al., 2019; Jørgensen et al., 2021).

Лабораторные исследования подтвердили положительную корреляцию между увеличением концентрации триазоловых фунгицидов и накоплением резистентных форм, а также развитием внутригрупповой перекрестной резистентности Z. tritici (Mavroeidi, Shaw, 2005).

У высоко-, слабо- и умеренно-устойчивых штаммов возбудителя септориоза пшеницы Z. tritici из Франции и Великобритании были обнаружены практически все возможные однонуклеотидные изменения в гене cyp51. Некоторые штаммы патогена с умеренной или высокой резистентностью содержали вставку в промоторе этого гена или комбинации точечных мутаций (Leroux, Walker, 2011). В результате наблюдается сверхэкспрессия белка CYP51 у Mycosphaerella graminicola (традиционное название телеоморфы Zymoseptoria tritici), приводящая к увеличению уровня транскрипта в 10–40 раз, что приводило к снижению чувствительности к DMI-фунгицидам в 7–16 раз в условиях in vitro (Cools, Fraaije, 2013).

Было установлено, что устойчивость полевых изолятов некоторых фитопатогенных грибов к DM-ингибиторам не всегда обусловлена только аминокислотными заменами в белке CYP51 (Ma, Michailides, 2005). В случае резистентных фенотипов Z. tritici наблюдается высокая множественная устойчивость к DMI, которая связывалась с повышенной экспрессией генов белков-переносчиков действующих веществ фунгицида (Leroux, Walker, 2011).

У современных популяций Z. tritici в белке CYP51 обнаружено более 30 различных аминокислотных изменений (замен и делеций). Мутации могут возникать также и в комбинации друг с другом, обуславливая наличие устойчивости у их носителей сразу к нескольким действующим веществам из химического класса триазолы (Blake et al., 2018; Huf et al., 2018).

У DMI-фунгицидов групповую устойчивость обычно отмечают для тех действующих веществ, которые активны против одного и того же патогена, и не обнаруживают в отношении ингибиторов синтеза стеринов из других классов (Shсherbakova, 2019).

ГЕНЕТИЧЕСКИЕ МЕХАНИЗМЫ ПРОЯВЛЕНИЯ РЕЗИСТЕНТНОСТИ К СТРОБИЛУРИНАМ В ПОПУЛЯЦИЯХ ZYMOSEPTORIA TRITICI

Стробилурины – это фунгициды, действие которых направлено на ингибирование дыхания в сайте Qo цитохрома b, который играет ключевую роль в переносе электронов через комплекс III дыхательной цепи (Bartlett et al., 2002). QoI – это высокоактивные и специфические фунгициды, которые используются во многих различных культурах для борьбы с болезнями растений. В начале 2000-х гг. у Z. tritici была зафиксирована устойчивость к фунгицидам QoI (Torriani et al., 2009). Она объясняется точечными мутациями в гене, связанным с митохондриальным цитохромом b (cytb). Изоляты, несущие мутации F129L или G137R, проявляют умеренную (частичную) устойчивость и сравнительно спорадически встречаются в европейских популяциях Z. tritici. Напротив, мутация G143A обеспечивает полную устойчивость и доминирует в современных популяциях фитопатогена. Фунгициды QoI больше не обладают эффективностью против Z. tritici в большинстве европейских стран (Fraaije et al., 2005; Sierotzki et al., 2006, Mäe et al., 2020). Так, например, исследования, проведенные A. Mäe et al.(2020) показали, что на период 2018 г. частота мутации cytb G143A, придающая устойчивость к стробилуринам, увеличилась до 50–70% в популяциях Z. tritici из Эстонии, Финляндии, Латвии и Литвы. Известно, что мутанты, несущие G143A и F129L, обладают высоким уровнем перекрестной устойчивости между различными стробилуринами (Sierotzki et al., 2006). Несмотря на то, что фунгициды QoI больше не рекомендуются против Z. tritici, они остаются эффективными против других заболеваний (например, ржавчины) (Mäe et al., 2020) и поэтому все еще применяются в полевых условиях. Постоянное применение любого стробилурина создает благоприятные условия для дальнейшего распространения штаммов Z. tritici, несущих мутацию G143A (Kildea et al., 2022).

Фунгициды QoI ингибируют фермент-мишень в дыхательной цепи митохондрий грибов Z. tritici. Основной причиной устойчивости к QoI является однонуклеотидный полиморфизм (SNP) в гене цитохрома грибов, приводящий к аминокислотной замене глицина на аланин в положении 143 белка цитохрома (G143A) (Fraaije et al., 2003), фенилаланина на лейцин (F129L), глицина на аргинин в положении 137 (G137R) (Mutations associated with QoI-resistance, FRAC) а также адаптационными механизмами, в частности сверхэкспрессией альтернативной оксидазы, функционирующей в обход дыхательного комплекса III (Ma, Michailides, 2005; FRAC Code List, 2019; Kildea et al., 2019).

Уровень резистентности (процент мутации G143A) Z. tritici в образцах с пятнистостью листьев септориоза можно быстро и точно определить с помощью метода пиросеквенирования (FRAC, 2023; Molecular biological.., 2023; Molecular genetic.., 2023).

Ретроспективное тестирование с помощью полимеразной цепной реакции (ПЦР) показало, что G143A уже присутствовал в полевых популяциях Z. tritici в Великобритании в течение вегетационного периода 2000–2001 гг., хотя и с очень низкой частотой (Fraaije et al., 2005).

Тестирование ранней весной 2003 г. показало широкое распространение устойчивости к QoI в полевых популяциях Z. tritici в Великобритании (Fraaije et al., 2003). Все устойчивые к QoI изоляты содержали G143A аллели. Это указывает на то, что эти изоляты являются полностью патогенными, и переносимые воздушно-капельным путем их аскоспоры, выделяемые из псевдотециев, могут играть важную роль в распространении устойчивых к QoI генотипов на большие расстояния (Fraaije et al., 2005).

Быстрое развитие резистентности к QoI-фунгицидам предположительно связано с тем, что убихиноноксидаза, которая является мишенью для этих фунгицидов, кодируется митохондриальной ДНК. Митохондриальная ДНК обладает менее эффективной способностью к репарации по сравнению с ядерной ДНК (Gisi et al., 2005).

Показано, что подобные мутации вызывают устойчивость у других грибных патогенов злаковых, таких как Oculimacula (ранее Tapesia) spp. (Albertini et al., 1999), Rhynchosporium secalis (Wheeler et al., 1995) и Blumeria spp. (Sierotzki et al., 2000; Fraaije et al., 2002) – эти мутации были обнаружены преимущественно в идентичных кодонах. Таким образом, внутригрупповая резистентность была выявлена ко всем действующим веществам (ДВ) QoI-фунгицидов. У DMI-фунгицидов ее обычно отмечают для тех ДВ, которые активны против одного и того же патогена, и не обнаруживают в отношении ингибиторов синтеза стеринов из других классов (Shherbakova, 2019).

С конца 1990-х гг. QoI стали ключевым компонентом стратегий борьбы с болезнями зерновых культур в северо-западной Европе из-за их стойкой активности широкого спектра действия и потенциальной дополнительной урожайности за счет увеличения продолжительности вегетационного периода (Gooding et al., 2000). Однако после обнаружения устойчивых изолятов в полевых популяциях Z. tritici в 2002 году (Fry, Milgroom, 1990), QoIs было разрешено использовать только в смесях с DMIs, максимум два опрыскивания за сезон, чтобы замедлить развитие резистентности и обеспечить эффективную борьбу с болезнями. Как следствие снижения эффективности QoIs, сдерживание болезней в настоящее время в значительной степени зависит от DMI.

ПРАКТИЧЕСКИЕ РЕКОМЕНДАЦИИ ПО РЕАЛИЗАЦИИ АНТИРЕЗИСТЕНТНОЙ СТРАТЕГИИ, СНИЖАЮЩЕЙ РИСКИ ВОЗНИКНОВЕНИЯ УСТОЙЧИВОСТИ ФИТОПАТОГЕНА ZYMOSEPTORIA TRITICI К ТРИАЗОЛАМ И СТРОБИЛУРИНАМ

Антирезистентные стратегии применения фунгицида должны быть разработаны еще до его выхода на рынок. Подобные рекомендации формируются на основании результатов, полученных в ходе фитопатологических, биохимических и популяционно-генетических исследований (Hawkins, Fraaije, 2018). Стоит отметить, что первые препараты, созданные на основе действующих веществ из химического класса стробилуринов, появившиеся на рынке в 1996 году, применялись без учета возможного формирования устойчивости к ним у различных фитопатогенов. Это привело в течение 3–4 лет к накоплению в популяциях устойчивых к стробилуринам изолятов Z. tritici (AHDB, 2023).

Основными факторами, влияющими на скорость возникновения и развития устойчивости, являются химическая структура, механизм действия, частота, норма (особенно максимальная) и способ применения (отдельно, в виде баковых смесей или в чередовании с препаратами другого механизма действия) фунгицида, генетическое разнообразие в популяции патогена, жизнеспособность и агрессивность устойчивых мутантов, соблюдение севооборотов на полях и климатические условия зернопроизводящего региона (Shherbakova, 2019).

Риск возникновения устойчивости помогут снизить соблюдение нескольких общих рекомендаций (Brent, Hollomon, 2007; Hawkins, Fraaije, 2018). Подавление роста и размножения устойчивых биотипов грибов обеспечивается химическим разнообразием препаратов. Селекционное давление на популяцию патогена позволяет снизить ограничение химических обработок за сезон (проведение их только в случае необходимости). Следование регламентам применения фунгицидов, установленным фирмами-производителями, а также применение чередования или смеси фунгицидов с различным механизмом действия при первых признаках снижения эффективности препарата. Проведение данных мероприятий позволит существенно снизить частоту устойчивых изолятов в популяциях фитопатогенов. Для профилактики развития устойчивости у возбудителей септориоза не следует применять QoI-фунгициды отдельно, а только в смесях, особенно с триазолами, что также снижает развитие устойчивости у грибов к DMI-фунгицидам (Fraaije et al., 2003). Для более эффективной борьбы с резистентными штаммами возбудителей желательно, чтобы один из компонентов в смеси представлял из себя фунгицид с многосайтовым действием на грибы (Hawkins, Fraaije, 2018).

Помимо химических обработок посевов зерновых, важно комбинировать элементы интегрированной защиты, включающие в себя биологические, агротехнические и иммунологические методы защиты растений. Эти подходы позволяют задерживать, а не предотвращать накопление резистентных штаммов в популяциях грибов (Brent, Hollomon, 1998; Tjuterev, 2001; Tjuterev, 2010). Региональное распространение устойчивых изолятов зависит от многих факторов, в том числе от способности гриба распространяться на большие территории, что Z. tritici осуществляет с помощью аско- и пикноспор. В связи с этим заслуживает внимания “лоскутная” стратегия, предполагающая оставление некоторых полей необработанными или обработанными различными фунгицидами, не обладающими общим механизмом действия. Иначе может возникнуть перекрестная устойчивость у возбудителей болезней – явление, при котором патоген, устойчивый к одному противомикробному соединению, также устойчив к одному или нескольким другим действующим веществам (Parnell et al., 2006).

В антирезистентной стратегии применения фунгицидов присутствуют также рекомендации относительно применения препаратов с действующими веществами из определенных химических классов. Например, для предотвращения развития устойчивости к стробилуринам рекомендуется проведение не более двух-трех обработок подряд этими препаратами при разрыве между блоками обработок не менее двух обработок препаратами с действующими веществами из других химических групп, а также их использование на площади 30–50% от общей обрабатываемой (Brent, Hollomon, 1998).

Для предотвращения развития резистентности к фунгицидам из химического класса триазолов рекомендуют использование их смесей в сочетании с действующими веществами из химических групп хлорнитрилы (хлороталонил), ингибиторами сукцинатдегидрогеназы (SDHI-фунгицидами) и ингибиторы переноса электронов от цитохрома b к цитохрому с1 на внутренней мембране митохондрий (QiI-фунгициды – Quinone inside Inhibitors). Кроме того, комбинированные препараты с триазолами рекомендуется применять в случае проведения повторных обработок после применения препаратов, содержащих активные компоненты только из этого химического класса. Риск развития резистентности к этой группе фунгицидов снижается также за счет уменьшения количества обработок этими препаратами при обязательном соблюдении рекомендуемой нормы применения (Fungicide resistance.., 2023). Способность устойчивых к триазолам форм грибов к развитию на листьях также резко снижает применение первыми в вегетационном сезоне препаратов на основе стробилуринов. Это происходит благодаря снижению селекционного давления из-за низкого уровня содержания инокулюма в начале вегетации растений (Tyuterev, 2001).

В 2020 г. появился новый азол – мефентрифлюконазол (Bryson et al., 2018), он был представлен на европейском рынке. Как показано в нескольких исследованиях, проведенных в ряде европейских стран, новое действующее вещество заменит некоторые другие азолы из-за его высокой эффективности в отношении Z. tritici (Jørgensen et al., 2020). Мефентрифлюконазол превосходил четыре протестированных в полевых условиях вместе с ним азола по сдерживанию септориозной пятнистости пшеницы. Исследования in vitro показали его эффективность при совместном применении с дифеноконазолом (Heick et al., 2020). Введение ингибитора хинона (QiI) фенпикоксамида в препарат (Owen et al., 2017) и нового поколения фунгицидов QoI, таких как метилтетрапрола (Suemoto et al., 2019), предоставляет варианты для разнообразной и успешной защиты сельскохозяйственных посевов (Jørgensen et al., 2021).

Таким образом, предлагаемые методы стратегии предотвращения или отсрочки возникновения резистентности грибов к фунгицидам включают: 1) корректное и точное применение рекомендуемой дозы фунгицида; 2) ограничение частоты применения фунгицидов; 3) использование смесей фунгицидов: комбинирование двух или более фунгицидов с разными механизмами действия может повысить эффективность контроля и снизить вероятность развития резистентности; 4) использование чередования фунгицидов: при чередовании различных фунгицидов с разными механизмами действия можно предотвратить или отсрочить развитие резистентности, т. к. грибы могут иметь различную чувствительность к разным фунгицидам; 5) эффективная стратегия может включать комбинацию вышеперечисленных методов, чтобы усилить контроль над грибными патогенами и снизить вероятность развития резистентности.

Важно использовать эти методы в сочетании с хорошими практиками управления, такими как соблюдение ротации культур, соблюдение санитарных мероприятий, чтобы снизить давление грибных патогенов и общую вероятность развития резистентности к фунгицидам (Gisi et al., 2002; Pereira et al., 2020).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Применение фунгицидов в растениеводстве началось во второй половине XIX в. Использование фунгицидов способствует обеспечению продовольственной безопасности и повышению продуктивности сельскохозяйственных культур. Однако с появлением фунгицидов также возникли проблемы резистентности. Фитопатогенные грибы могут приобретать устойчивость к различным классам фунгицидов, что ограничивает их эффективность.

Такие классы как триазолы и стробилурины не являются исключением, и, согласно рейтингу FRAC, риск развития резистентности к ним у гриба Z. tritici оценивается как средний и высокий. Возникновение и развитие резистентности к этим фунгицидам началось спустя несколько лет после выхода на рынок и широкого применения препаратов на их основе. Это повлияло на микроэволюционные процессы в популяциях Z. tritici в сторону появления и распространения мутантов, обладающих устойчивостью к действующим веществам применяемых фунгицидов. Генетические механизмы, обеспечивающие устойчивость гриба к триазолам и стробилуринам, главным образом, основаны на возникновении мутаций в генах-мишенях гриба, появлении вставок в их промоторах.

Для снижения риска развития резистентности и поддержания эффективности фунгицидов рекомендуется использовать антирезистентные стратегии. Они включают разнообразие препаратов, снижение селекционного давления на популяцию патогена, путем ограничения химических обработок посевов, соблюдение регламентов применения фунгицидов, а также использование чередования или смесевых препаратов с компонентами различного механизма действия. Кроме того, важно комбинировать химические обработки с другими методами интегрированной защиты растений.

В целом понимание генетических механизмов резистентности к триазолам и стробилуринам у Z. tritici является важным для разработки эффективных стратегий управления резистентностью и поддержания эффективности фунгицидов. Дальнейшие исследования в этой области помогут разработать новые препараты и методы борьбы с фитопатогенами, позволяющее обеспечить устойчивое и продуктивное растениеводство.

Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда, проект № 19-76-30005.

×

About the authors

N. G. Zubko

All-Russian Institute of Plant Protection

Author for correspondence.
Email: sacura0@yandex.ru
Russian Federation, Saint Petersburg

Yu. V. Zeleneva

All-Russian Institute of Plant Protection

Email: zelenewa@mail.ru
Russian Federation, Saint Petersburg

E. A. Konkova

Federal Center of Agriculture Research of the South-East Region

Email: baukenowaea@mail.ru
Russian Federation, Saratov

L. M. Mokhova

National Center of Grain named after P. P. Lukyanenko

Email: mohovalubov@mail.ru
Russian Federation, Krasnodar

N. N. Dubrovskaya

I. V. Michyurin Federal Scientific Center

Email: natalya.dubrovsckaya@yandex.ru
Russian Federation, Tambov

References

  1. AHDB. Septoria tritici in winter wheat. https://ahdb.org.uk/knowledge-library/septoria-tritici-in-winter-wheat. Accessed 08.09.2023.
  2. Albertini C., Gredt M., Leroux P. Mutations of the beta-tubulin gene associated with different phenotypes of benzimidazole resistance in the cereal eyespot fungi Tapesia yallundae and Tapesia acuformis. Pesticide Biochem. Physiol. 1999. V. 64(1). P. 17–31. https://doi.org/10.1006/pest.1999.2406
  3. Bartlett D.W., Clough J.M., Godwin J.R. et al. The strobilurin fungicides. Pest Manag. Sci. 2002. V. 58(7). P. 649–662. https://doi.org/10.1002/ps.520
  4. Ben M’Barek S., Laribi M., Kouki H. et al. Phenotyping Mediterranean durum wheat landraces for resistance to Zymoseptoria tritici in Tunisia. Genes. 2022. V. 13(2). Art. 355. https://doi.org/10.3390/genes13020355
  5. Blake J.J., Gosling P., Fraaije B.A. et al. Changes in field dose-response curves for demethylation inhibitor (DMI) and quinone outside inhibitor (QoI) fungicides against Zymoseptoria tritici, related to laboratory sensitivity phenotyping and genotyping assays. Pest Manag. Sci. 2018. V. 74(2). P. 302–313. https://doi.org/10.1002/ps.4725
  6. Brent K.J., Hollomon D.W. Fungicides resistance in crop pathogens. How can it be managed? FRAC monograph N1. Bristol, 2007.
  7. Brent K.J., Hollomon D.W. Fungicides resistance: the assessment of risk. FRAC monograph N2. Bristol, 1998.
  8. Brown J.K., Chartrain L., Lasserre-Zuber P. et al. Genetics of resistance to Zymoseptoria tritici and applications to wheat breeding. Fungal Genet. Biol. 2015. V. 79. P. 33–41. https://doi.org/10.1016/j.fgb.2015.04.017
  9. Bryson R.J., Stammler G., Hu A. et al. Mefentrifluconazole – the first isopropanol-azole fungicide for the control of Zymospetoria tritici including field isolates with known complex CYP51 haplotypes. In: 12e Conference Int. sur les Mal. des Plantes. Paris, 2018. pp. 222–231.
  10. Cools H.J., Fraaije B.A. Update on mechanisms of azole resistance in Mycosphaerella graminicola and implications for future control. Pest Manag. Sci. 2013. V. 69(2). P. 150–155. https://doi.org/10.1002/ps.3348
  11. Cools H.J., Fraaije B.A., Bean T.P. et al. Transcriptome profiling of the response of Mycosphaerella graminicola isolates to an azole fungicide using cDNA microarrays. Molecular Plant Pathol. 2007. V. 8(5). P. 639–651. https://doi.org/10.1111/j.1364-3703.2007.00411.x
  12. Creissen H.E., Jones P.J., Tranter R.B. et al. Measuring the unmeasurable? A method to quantify adoption of integrated pest management practices in temperate arable farming systems. Pest Manag. Sci. 2019. V. 75(12). P. 3144–3152. https://doi.org/10.1002/ps.5428
  13. Ficke A., Cowger C., Bergstrom G. et al. Understanding yield loss and pathogen biology to improve disease management: Septoria nodorum blotch – a case study in wheat. Plant Disease. 2018. V. 102(4). P. 696–707. https://doi.org/10.1094/pdis-09-17-1375-fe
  14. Fraaije B.A., Burnett F.J., Clark W.S. et al. Resistance development to QoI inhibitors in populations of Mycosphaerella graminicola in the UK. In: H.W. Dehne etc. (eds). Modern fungicides and antifungal compounds IV: Proceedings of the 14th International Reinhardsbrunn Symposium, Friedrichroda, 2–29 April 2004. British Crop Protection Council (BCPC), 2005, pp. 63–71.
  15. Fraaije B.A., Butters J.A., Coelho J.M. et al. Following the dynamics of strobilurin resistance in Blumeria graminis f. sp. tritici using quantitative allele-specific real-time PCR measurements with the fluorescent dye SYBR Green I. Plant Pathol. 2002. V. 51(1). P. 45–54. https://doi.org/10.1046/j.0032-0862.2001.00650.x
  16. Fraaije B.A., Cools H.J., Fountaine J. et al. Role of ascospores in further spread of QoI-resistant cytochrome b alleles (G143A) in field populations of Mycosphaerella graminicola. Phytopathology. 2005. V. 95(8). P. 933–941. https://doi.org/10.1094/phyto-95-0933
  17. Fraaije B.A., Lucas J.A., Clark W.S., Burnett F.J. QoI resistance development in populations of cereal pathogens in the UK. In: Proceedings BCPC International Congress. Crop Science and Technology, Glasgow, 2003, pp. 689–694.
  18. FRAC Code list. 2019. P. 1–17. https://www.frac.info/docs/default-source/publications/frac-code-list/frac-code-list- 2022-final.pdf?sfvrsn=b6024e9a_2. Accessed 08.09.2023.
  19. Fry W.E., Milgroom M.G. Population biology and management of fungicide resistance. American Chemical Society. 1990. P. 275–285. https://doi.org/10.1021/bk-1990-0421.ch019
  20. Fungicide resistance management in cereals. 2023. P. 1–28. https://projectblue.blob.core.windows.net/media/Default/Imported%20Publication%20Docs/AHDB%20Cereals%20&%20Oilseeds/Disease/FRAG/FRAG%20Fungicide%20resistance%20management%20in%20cereals%20guidelines%202023.pdf. Accessed 08.09.2023.
  21. Garnault M., Duplaix C., Leroux P. et al. Spatiotemporal dynamics of fungicide resistance in the wheat pathogen Zymoseptoria tritici in France. Pest Manag. Sci. 2019. V. 75. P. 1794–1807. https://doi.org/10.1002/ps.5360
  22. Gisi U., Pavic L., Stanger C. et al. Dynamics of Mycosphaerella graminicola populations in response to selection by different fungicides. In: H.W. Dehne etc. (eds). Modern fungicides and antifungal compounds IV Alton, 2005, pp. 73–80.
  23. Gisi U., Sierotzki H., Cook A. et al. Mechanisms influencing the evolution of resistance to Qo inhibitor fungicides. Pest Manag. Scie. 2002. V. 58(9). P. 859–867. https://doi.org/10.1002/ps.565
  24. Gooding M.J., Dimmock J., France J. et al. Green leaf area decline of wheat flag leaves: The influence of fungicides and relationships with mean grain weight and grain yield. Annls Appl. Biol. 2000. V. 136(1). P. 77–84. https://doi.org/10.1111/j.1744-7348.2000.tb00011.x
  25. Gorkovenko V.S., Mohova L.M., Smolyanaya N.M. Changes in the species composition of fungi of the genus Septoria in the Kuban. Zashchita i karantin rasteniy. 2005. V. 3. P. 57. (In Russ.).
  26. Grishechkina L.D., Dolzhenko V.I., Kungurceva O.V. Fungicides for the protection of vegetating grain crops. Zashchita i karantin rasteniy. 2022. V. 2. P. 37–56. (In Russ.).
  27. Hailemariam B.N., Kidane Y., Ayalew A. Epidemiological factors of Septoria tritici blotch (Zymoseptoria tritici) in durum wheat (Triticum turgidum) in the highlands of Wollo, Ethiopia. Ecol. Processes. 2020. V. 9. P. 61. https://doi.org/10.1186/s13717-020-00258-1
  28. Hawkins N.J., Fraaije B.A. Fitness penalties in the evolution of fungicide resistance. Ann. Rev. Phytopathology. 2018. V. 56. P. 339–360. https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-080417-050012
  29. Heick T.M., Matzen N., Jørgensen L.N. Reduced field efficacy and sensitivity of demethylation inhibitors in the Danish and Swedish Zymoseptoria tritici populations. Europe. Plant Pathol. 2020. V. 157. P. 625–636. https://doi.org/10.1007/s10658-020-02029-2
  30. Huf A., Rehfus A., Lorenz K.H. et al. Proposal for a new nomenclature for CYP51 haplotypes in Zymoseptoria tritici and analysis of their distribution in Europe. Plant Pathol. 2018. V. 67(8). P. 1706–1712. https://doi.org/10.1111/ppa.12891
  31. Jørgensen L.N., Heick T.M., Matzen N. et al. Disease control in cereals. 2020. V. 167. DCA Report. P. 17–57.
  32. Jørgensen L.N., Hovmøller M.S., Hansen J.G. et al. IPM strategies and their dilemmas including an introduction to www.eurowheat.org. J. Integrative Agriculture. 2014. V. 13(2). P. 265–281. https://doi.org/10.1016/S2095-3119(13)60646-2
  33. Jørgensen L.N., Matzen N., Heick T.M. et al. Decreasing azole sensitivity of Z. tritici in Europe contributes to reduced and varying field efficacy. J. Plant Diseas. Protect. 2021. V. 128. P. 287–301. https://doi.org/10.1007/s41348-020-00372-4
  34. Kildea S., Hellin P., Heickc Th.M., Hutton F. Baseline sensitivity of European Zymoseptoria tritici populations to the complex III respiration inhibitor fenpicoxamid. Pest Manag. Science. 2022. V. 78 (11). P. 4419–5041. https://doi.org/10.1002/ps.7067
  35. Kildea S., Marten-Heick T., Grant J. et al. A combination of target-site alterations, overexpression and enhanced efflux activity contribute to reduced azole sensitivity present in the Irish Zymoseptoria tritici population. Eur. J. Plant Pathol. 2019. V. 154. P. 529–540. https://doi.org/10.1007/s10658-019-01676-4
  36. Krupinsky J.M., Tanaka D.L., Lares M.T. et al. Leaf spot diseases of barley and spring wheat as influenced by preceding crops. Agronomy J. 2004. V. 96(1). P. 259–266. https://doi.org/10.2134/agronj2004.2590
  37. Kutcher H.R., Turkington T.K., McLaren D.L. et al. Fungicide and cultivar management of leaf spot diseases of winter wheat in Western Canada. Plant Disease. 2018. V. 102(9). P. 1828–1833. https://doi.org/10.1094/pdis-12-17-1920-re
  38. Leroux P., Walker A.S. Multiple mechanisms account for resistance to sterol 14α-demethylation inhibitors in field isolates of Mycosphaerella graminicola. Pest Manag. Sci. 2011. V. 67(1). P. 44–59. https://doi.org/10.1002/ps.2028
  39. Lucas J.A., Hawkins N.J., Fraaije B.A. The evolution of fungicide resistance. Adv. Applied Microbiol. 2015. V. 90. P. 29–92. https://doi.org/10.1016/bs.aambs.2014.09.001
  40. Lynch J.P., Glynn E., Kildea S. et al. Yield and optimum fungicide dose rates for winter wheat (Triticum aestivum L.) varieties with contrasting ratings for resistance to Septoria tritici blotch. Field Crops Res. 2017. V. 204. P. 89–100. https://doi.org/10.1016/j.fcr.2017.01.012
  41. Ma Z., Michailides T.J. Advances in understanding molecular mechanisms of fungicide resistance and molecular detection of resistant genotypes inphytopathogenic fungi. Crop Protection. 2005. V. 24(10). P. 853–863. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2005.01.011
  42. Mäe A., Fillinger S., Sooväli P. et al. Fungicide sensitivity shifting of Zymoseptoria tritici in the Finnish-Baltic region and a novel insertion in the MFS1 promoter. 2020. Front. Plant Sci. V. 11. P. 385. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.00385
  43. Mavroeidi V.I., Shaw M.W. Sensitivity distributions and crossresistance patterns of Mycosphaerella graminicola to fluquinconazole, prochloraz and azoxystrobin over a period of 9 years. Crop Protection. 2005. V. 24(3). P. 259–266.
  44. McDonald M.C., Renkin M., Spackman M. et al. Rapid parallel evolution of azole fungicide resistance in Australian populations of the wheat pathogen Zymoseptoria tritici. Appl. Environ. Microbiol. 2019. V. 85(4). P. e01908–18. https://doi.org/10.1128/AEM.01908-18
  45. Molecular biological detection of mutations conferring QoI resistance in Zymoseptoria tritici via Pyrosequencing. 2023. https://www.frac.info/docs/default-source/monitoringmethods/approved-methods/septtr-pyro-monitoringmethod-bayer-201604f42b2c512362eb9a1eff00004acf5d.pdf?sfvrsn=aad7499a_2. Accessed 08.09.2023.
  46. Molecular genetic detection of G143A mutation conferring QoI resistance in Zymoseptoria tritici in wheat leaves samples. 2023. https://www.frac.info/docs/default-source/monitoring-methods/approved-methods/septtr-q-pcr-monitoring-method-syngenta-2015.pdf?sfvrsn=a0d7499a_2. Accessed 08.09.2023.
  47. Mullins J.G.L., Parker J.E., Cools H.J. et al. Molecular modelling of the emergence of azole resistance Mycosphaerella graminicola. PLOS One. 2011. V. 6. P. e20973. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0020973
  48. Mutations associated with QoI-resistance, FRAC. 2023. https://www.frac.info/docs/default-source/working-groups/ qoi-quick-references/mutations-associated-with-qoresistance.pdf. Accessed 15.11.2023.
  49. Ouaja M., Bahri B.A., Ferjaoui S. et al. Unlocking the story of resistance to Zymoseptoria tritici in Tunisian old durum wheat germplasm based on population structure analysis. BMC Genomics. 2023. V. 24. P. 328. https://doi.org/10.1186/s12864-023-09395-1
  50. Owen W.J., Yao C., Myung K. et al. Biological characterisation of fenpicoxamid, a new fungicide with utility in cereals and other crops. Pest Manag Sci. 2017. V. 73. P. 2005–2016. https://doi.org/10.1002/ps.4588
  51. Paholkova E.V., Salnikova N.N. Frequency of occurrence of potentially dangerous races in regional populations of Zymoseptoria tritici on wheat crops. Agrarnaya nauka. 2019. V. 1. P. 99–103. https://doi.org/10.32634/0869-8155-2019-326-1-99-103 (In Russ.)
  52. Parnell S., van der Bosch F., Gilligan C.A. Large-scale fungicide spray heterogeneity and the regional spread of resistant pathogen strains. Phytopathology. 2006. V. 96(5). P. 549–555. https://doi.org/10.1094/phyto-96-0549
  53. Pasko T.I. The effectiveness of fungicides against septoria on winter wheat. Int. J. Humanities Nat. Sci. 2018. V. 3. P. 147–149 (In Russ.)
  54. Pereira D., McDonald B.A., Croll D. The genetic architecture of emerging fungicide resistance in populations of a global wheat pathogen. Genome Biol. Evol. 2020. V. 12(12). P. 2231–2244. https://doi.org/10.1093/gbe/evaa203
  55. Ponomarenko A., Goodwin S.B., Kema G.H.J. Septoria tritici blotch (STB) of wheat. Plant Health Instructor. 2011. https://doi.org/10.1094/PHI-I-2011-0407-01.
  56. Saintenac C., Cambon F., Aouini L. et al. A wheat cysteine-rich receptor-like kinase confers broad-spectrum resistance against Septoria tritici blotch. Nature Communications. 2021. V. 12. P. 433. https://doi.org/10.1038/s41467-020-20685-0
  57. Sanin S.S., Ibragimov T.Z., Strizhekozin Yu.A. The method of calculating wheat yield losses due to diseases. Zashchita i karantin rasteniy. 2018. V. 1. P. 11–15. (In Russ.).
  58. Shherbakova L.A. Development of resistance to fungicides in phytopathogenic fungi and their chemosensabilization as a way to increase the protective effectiveness of triazoles and strobilurines (review). Selskokhozyaystvennaya biologiya. 2019. V. 54(5). P. 875–891. https://doi.org/10.15389/agrobiology.2019.5.875rus (In Russ.)
  59. Shkel T.V., Vasilevskaja A.V., Gilep A.A. et al. Molecular analysis of sterol 14-α-demethylase (cyp51) of pathogenic fungi causing nosocomial infections. Trudy Belorusskogo Gosudarstvennogo universiteta. 2013. V. 8(1). P. 152–158. (In Russ.).
  60. Sierotzki H., Frey R., Wullschleger J. et al. Cytochrome b gene sequence and structure of Pyrenophora teres and P. tritici-repentis and implications for QoI resistance. Pest Manag. Science. 2006. V. 63. P. 225–233. https://doi.org/10.1002/ps.1330
  61. Sierotzki H., Parisi S., Steinfeld U. et al. Mode of resistance to respiration inhibitors at the cytochrome bc1 enzyme complex of Mycosphaerella fijiensis field isolates. Pest Manag. Sci. 2000. V. 56(10). P. 833–841. https://doi.org/10.1002/1526-4998(200010)56:10<833:: AID-PS200>3.0.CO;2-Q
  62. Sierotzki H., Wullschleger J., Gisi U. Point mutation in cytochrome b gene conferring resistance to strobilurin fungicides in Erysiphe graminis f. sp. tritici isolates. Pesticide Biochem. Physiol. 2000. V. 68(2). P. 107–112. https://doi.org/10.1006/pest.2000.2506
  63. Suemoto H., Matsuzaki Y., Iwahashi F. Metyltetraprole, a novel putative complex III inhibitor, targets known QoI-resistant strains of Zymoseptoria tritici and Pyrenophora teres. Pest Manag. Sci. 2019. V. 75(4). P. 1181–1189. https://doi.org/10.1002/ps.5288
  64. Tyuterev S.L. Mechanisms of action of fungicides on phytopathogenic fungi. Niva, SPb., 2010. (In Russ.).
  65. Tyuterev S.L. Problems of resistance of pathogens to new fungicides. Plant protection news. 2001. V. 1. P. 38–53. (In Russ.).
  66. Toropova E. Yu., Kazakova O.A., Piskarev V.V. Septoria blotch epidemic process on spring wheat varieties. Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2020. V. 24(2). P. 139–148. https://doi.org/10.18699/VJ20.609
  67. Torriani S.F., Brunner P.C., McDonald B.A. et al. QoI resistance emerged independently at least 4 times in European populations of Mycosphaerella graminicola. Pest Manag Sci. 2009. V. 65(2). P. 155–162. https://doi.org/10.1002/ps.1662
  68. Torriani S.F., Melichar J.P., Mills C. et al. Zymoseptoria tritici: A major threat to wheat production, integrated approaches to control. Fungal Genet. Biol. 2015. V. 79. P. 8–12. https://doi.org/10.1016/j.fgb.2015.04.010
  69. Volkova G.V., Gladkova E.V., Kim J.S. et al. Effectiveness of Vitalon, CS AND KLAD, CS protectants on winter wheat against seed and soil infection. Risovodstvo. 2020. V. 4 (49). P. 49–56. https://doi.org/10.33775/1684-2464-2020-49-4-49-56 (In Russ.)
  70. Wheeler I.E., Kendall S.J., Butters J. et al. Using allele‐specific oligonucleotide probes to characterize benzimidazole resistance in Rhynchosporium secalis. Pesticide Science. 1995. V. 43(3). P. 201–209. https://doi.org/10.1002/ps.2780430305
  71. Yang N., Ovenden B., Baxter B. et al. Multi-stage resistance to Zymoseptoria tritici revealed by GWAS in an Australian bread wheat diversity panel. Front. Plant Sci. 2022. V. 13. Art. 990915. https://doi.org/10.3389/fpls.2022.990915
  72. Zasorina Je.V., Tysjachnik M.A. The effectiveness of the autumn application of fungicides on winter wheat crops in the conditions of the Central Chernozem region. Vestnik Kurskoy gosudarstvennoy selskohozyaystvennoy akademii. 2020. V. 9. P. 62–67. (In Russ.).
  73. Zeleneva Yu.V., Ablova I.B., Sudnikova V.P. et al. Species composition of wheat Septoria pathogens in the European Part of Russia and identifying SnToxA, SnTox1 and SnTox3 effector genes. Mikologiya i fitopatologiya. 2022. V. 56 (6). P. 441–447. https://doi.org/10.31857/S0026364822060113 (In Russ.)
  74. Волкова Г.В., Гладкова Е.В., Ким Ю.С. и др. (Volkova et al.) Эффективность протравителей Виталон, КС И КЛАД, КС на озимой пшенице против семенной и почвенной инфекции // Рисоводство. 2020. 4(49). С. 49–56.
  75. Горьковенко В.С., Мохова Л.М., Смоляная Н.М. (Gorko-venko et al.) Изменения видового состава грибов рода Septoria на Кубани // Защита и карантин растений. 2005. 3. С. 57.
  76. Гришечкина Л.Д., Долженко В.И., Кунгурцева О.В. (Gri-shechkina et al.) Фунгициды для защиты вегетирующих зерновых колосовых культур // Защита и карантин растений. 2022. 2. С. 37–56.
  77. Засорина Э.В., Тысячник М.А. (Zasorina et al.) Эффективность осеннего применения фунгицидов на посевах озимой пшеницы в условиях Центрального Черноземья // Вестник Курской государственной сельскохозяйственной академии. 2020. 9. С. 62–67.
  78. Зеленева Ю.В., Аблова И.Б., Судникова В.П. и др. (Zeleneva et al.) Видовой состав возбудителей септориозов пшеницы в европейской части России и идентификация генов-эффекторов SnToxA, SnTox1 и SnTox3 // Микология и фитопатология. 2022. 56(6). С. 441–447.
  79. Пасько Т.И. (Pasko) Эффективность фунгицидов против септориоза на озимой пшенице. Международный журнал гуманитарных и естественных наук. 2018. 3. С. 147–149.
  80. Пахолкова Е.В., Сальникова Н.Н. (Pakholkova, Salnikova) Частота встречаемости потенциально опасных рас в региональных популяциях Zimoseptoria tritici на посевах пшеницы // Аграрная наука. 2019. Т. 1. С. 99–103.
  81. Санин С.С., Ибрагимов Т.З., Стрижекозин Ю.А. (Sanin et al.) Метод расчета потерь урожая пшеницы от болезней // Защита и карантин растений. 2018. 1. С. 11–15.
  82. Тютерев С.Л. (Tyuterev) Механизмы действия фунгицидов на фитопатогенные грибы. СПб.: Нива, 2010. 170 с.
  83. Тютерев С.Л. (Tyuterev) Проблемы устойчивости патогенов к новым фунгицидам // Вестник защиты растений. 2001. 1. С. 38–53.
  84. Шкель Т.В., Василевская А.В., Гилеп А.А. и др. (Shkel et al.) Молекулярный анализ стерол 14-α-деметилаз (cyp51) патогенных грибов, вызывающих нозокомиальные инфекции // Труды Белорусского Государственного университета. 2013. 8(1). С. 152–158.
  85. Щербакова Л.А. (Shcherbakova) Развитие резистентности к фунгицидам у фитопатогенных грибов и их хемосенсибилизация как способ повышения защитной эффективности триазолов и стробилуринов (обзор) // Сельскохозяйственная биология. 2019. Т. 54. № 5. С. 875–891.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Septoriosis of wheat in Krasnodar Krai (pathogen Zymoseptoria tritici): A - appearance of the affected plant; B - pure culture of the fungus on potato-glucose agar; C - microdrug of phytopathogen spores. Photo of the authors. Scale - 50 µm

Download (522KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».