Yeasts of the Georgian honeysuckle (Lonicera iberica) and grapes (Vitis vinifera) in Dagestan

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Ecological and taxonomic study of mycobiota of cultivated plants and native flora, including endemic ones, from phylogenetic systematics’ perspective, remains one of the interesting topics of microbial ecology. The structure of yeast communities of endemic to the Caucasus Georgian honeysuckle in comparison with grapes, a traditional agricultural crop of the republic, has been studied in the territory of Dagestan. The yeast complex of grapes was studied in ampelocoenoses located on the plain and in the foothills, and in shrubs of Georgian honeysuckle also on the plain and in the mountains. The number of yeasts (per unit of weight) on the plants is higher than in soils, with the highest number of yeasts found on leaves. Grape and honeysuckle berries’ surfaces contain more yeasts than leaves. The influence of grape cultivars on the species diversity and abundance of yeasts was observed, as well as a tendency for their abundance to decrease with increasing altitude. On the contrary, Georgian honeysuckle growing in the mountains and the soil under it was colonized by yeasts more than on the plain. Its species structure included five species, two of which — Aureobasidium pullulans and Metschnikowia pulcherrima — are also typical for ampelocoenosis. Yeast population of plant endemic on the plain was notable for specificity, one of two isolated species was found and identified for the first time as a new species of the genus Zygotorulaspora — Z. dagestanica, associated with leaves and soil, where they dominate being 79.2% of the total yeast number. Despite the close climatic conditions of sites with wild plants and grapes in the plain, their taxonomic composition differed significantly and included two and nine species, respectively. The results obtained show the perspective of studying yeast communities of endemic plants.

Full Text

Введение

Эколого-таксономическое изучение дрожжевых грибов в конце ХХ в. получило новый импульс в связи с развитием молекулярно-биологических методов, обусловивших переход от фенотипической систематики к филогенетической (Kurtzman, Fell, 2006). Во многих странах проведено выявление видового разнообразия дрожжей, ассоциированных как с культурными растениями агроценозов (Ribéreau Gayon et al., 2006; Sun et al., 2014; Santos et al., 2017; Into et al., 2020; Kanpiengjai et al., 2023), так и естественной флорой различных природных зон (Fonseca, Inácio, 2006). С позиций филогенетической систематики было проведено изучение таксономического состава дрожжевых грибов ампелоценозов Дагестана, где виноград, производство которого является одной из крупнейших подотраслей сельского хозяйства, культивируют на равнине и частично в предгорьях. В результате было выявлено высокое видовое разнообразие дрожжевых грибов (45 видов), показано присутствие “эталонной” группы дрожжей, обитающих на виноградниках разных регионов, установлена их численность, годовая динамика, а также роль почвы как природного резервуара дрожжей (Kachalkin et al., 2015; Abdullabekova et al., 2020).

Наряду с таксономическим составом дрожжевых грибов виноградников, большой интерес вызывает дрожжевое население уникальной по разнообразию флоры Дагестана, территория которого охватывает несколько природных зон. Обладая рядом специфических особенностей, не свойственных другим регионам Кавказа, флора республики насчитывает около 4500 видов, из которых около 1100 являются эндемичными (Payzullayeva, 2012).

Приуроченность тех или иных видов микроорганизмов к конкретному растению, обусловленная многими биотическими и абиотическими факторами, специфична. Некоторые виды дрожжевых грибов способны развиваться лишь на определенных растительных субстратах с ограниченным распространением и имеют соответствующий ареал. Описаны случаи, когда отдельные виды эпифитных дрожжей, обитающих в филлосфере эндемичных растений, также являются эндемиками. Примерами могут служить Metschnikowia hawaiiensis и M. kipukae из цветков Ipomoea indica на Гавайском архипелаге, опыляемых строго определенными видами насекомых (Lachance et al., 1990, 2003).

Изучение структуры сообществ дрожжевых грибов в коэволюционной системе, которую они образуют с растениями, имеющими ограниченный ареал, интересны в таксономическом и экологическом аспекте. При исследовании эндемичной растительности или растений уникальных местообитаний возрастает вероятность обнаружения среди эпифитных микроорганизмов редких и новых видов дрожжей, имеющих локальное распространение.

В связи с этим актуально изучение видового разнообразия дрожжей одного из эндемиков Кавказа — жимолости грузинской (Lonicera iberica), которая в Дагестане имеет широкую экологическую амплитуду встречаемости — от засушливой предгорной части республики до среднегорий. L. iberica — кустарник до 1.5 м выс. с красно-желтыми цветками, красными плодами и весьма плотной древесиной. Вегетация со второй половины апреля до конца октября — начала ноября, растет быстро, цветение и плодоношение нерегулярное. Цветет с пяти-шести лет в июле, плодоносит с шести — восьми лет, плоды созревают во второй половине августа — первой половине сентября. Результаты исследования содержания липидов и антиоксидантной активности ягод жимолости грузинской показали их высокий ресурсный потенциал (Gaziyev et al., 2008; Ergün, 2021).

Цель исследований — проведение сравнительного анализа таксономического состава сообщества дрожжей жимолости грузинской и культивируемого винограда.

Материалы и методы

Объектом исследования служили дрожжи, ассоциированные с дикорастущими кустарниками жимолостью грузинской (L. iberica), виноградом сортов Молдова, Ркацители и почвой под ними. Все пробы были отобраны в сентябре 2014 г. в период зрелости ягод.

Место произрастания популяции жимолости грузинской — Дагестан пгт Тарки, расположено на отметке 180 м над ур.м. (42 о57′21″ с.ш.; 47 о29′06″ в.д.) и с. Гуниб на отметке 1400 м над ур.м. (42 о23′15″ с.ш.; 46 о57′54″ в.д.). Заросли занимают небольшую площадь в пределах 250—300 м2. Количество кустов, выбранных для отбора проб, составило в Тарках и Гунибе девять и семь соответственно. Пробы отбирали 01.09 (пгт Тарки) и 18.09.2014 (с. Гуниб).

Образцы с сортов винограда Молдова и Ркацители, культивируемых в с. Муцалаул (43 м над ур.м.) отбирали 08.09.2014, сорта Молдова в с. Новочуртах (237 м над ур.м.) — 02.09.2014. Собранные образцы листьев, ягод и почвы под кустами для проведения исследований в тот же день доставляли в лабораторию и выполняли посевы. Для десорбции клеток из каждой пробы почвы и листьев, предварительно измельченных, отбирали навески 2.50 и 1.25 г соответственно, навески ягод винограда сорта Ркацители варьировали в пределах 11.05—12.83 г, сорта Молдова — 18.10—19.60 г, ягод жимолости грузинской — 1.80—4.90 г. Навески помещали в центрифужные пробирки типа Falcon со стерильной водой, объем которой составлял 25 мл, и обрабатывали на вортексе в течение 10 мин. Из каждого разведения брали аликвоты 0.1 мл и высевали в 2—3 чашки Петри на агаризованную среду ГПД (20 г/л глюкозы, 10 г/л пептона, 5 г/л дрожжевого экстракта, 20 г/л агара и 0.5 г/л хлорамфеникола для подавления роста бактерий), которые инкубировали при 25 оC в течение 3—4 сут. Выросшие колонии дрожжей дифференцировали на макроморфологические типы с помощью стереоскопического микроскопа и выделяли в чистую культуру для идентификации. Ингибиторы для подавления быстрорастущих грибов в работе не использовали. Генетическую идентификацию дрожжей проводили по протоколам, опубликованным ранее (Kachalkin et al., 2015; Abdullabekova et al., 2020).

На основе полученных результатов были произведены расчеты численности дрожжей на единицу веса исследованных субстратов (КОЕ/г), а также была выполнена оценка количества дрожжей на ед. поверхности растения (КОЕ/см2).

Определение площади поверхности листьев исследуемых растений проводили, используя программу LeafArea (Skyberry), площадь поверхности ягод определяли по формуле для эллипсоида. Для пересчета численности дрожжей с единицы веса на единицу площади были проведены измерения веса и площади поверхности 34 ягод и 18 листьев исследуемых растений. Полученные средние значения веса ягод и площади поверхности листьев были использованы для расчета площади для 1 г исследованного субстрата, что являлось коэффициентом пересчета численности дрожжевых грибов с единицы веса на единицу площади.

Результаты и обсуждение

Определение численности дрожжей, с учетом вида Aureobasidium pullulans, относящегося к так называемой группе дрожжеподобных грибов, производили из расчета на единицу веса (КОЕ/г) исследуемого субстрата, что является универсальным подходом при необходимости сопоставления данных между такими разными типами образцов, как почва и части растения (Chernov, 2013). Известно, что численность дрожжей-эпифитов на листьях растений в среднем составляет 104—105 КОЕ/г, что соответствует величине 103—104 КОЕ/см2 (Fonseca, Inácio, 2006). Полученные нами результаты измерения площади и веса листьев, а также ягод исследуемых растений показали, что коэффициент пересчета численности дрожжей с единицы веса на единицу площади для листьев винограда составляет 144.4, для листьев жимолости — 86.7, для ягод винограда — 3.22—3.49, а для ягод жимолости — 2.06. Данные по численности дрожжей на жимолости и винограде, приведенные на единицу веса и на единицу площади, представлены в табл. 1.

 

Таблица 1. Численность дрожжей на винограде и жимолости грузинской

Растение и место произрастания

Средняя численность дрожжей, ×102

ягоды, КОЕ/г/КОЕ/см2

листья, КОЕ/г/КОЕ/см2

почва, КОЕ/г

Виноград

   

с. Муцалаул

   

сорт Молдова

18.0/5.6

23.0/0.16

28.2

сорт Ркацители

13.0/3.8

40.0/0.28

18.2

с. Новочуртах

   

сорт Молдова

1.5/0.5

19.0/0.13

9.3

Жимолость

   

пгт Тарки

7.4/3.6

40.0/0.46

1.3

с. Гуниб

24.0/11.7

200.0/2.31

38.0

 

На сорте Молдова, культивируемом на различных высотных отметках, максимум дрожжей на всех типах субстратов наблюдали на винограднике, расположенном на равнине (с. Муцалаул). На этом же участке зафиксировано влияние сортовых особенностей винограда на численность дрожжей, которая в сумме на ягодах и листьях сорта Ркацители была выше, а в почве ниже, чем на сорте Молдова. Таким образом, полученные результаты показывают, что численность дрожжей в период зрелости ягод винограда на поверхности растения и почве под ним оказалась выше на равнине, чем при подъеме в горы.

На жимолости грузинской обнаружена обратная картина — кусты и почва под ними заселены дрожжами в разы больше в с. Гуниб, чем в пгт Тарки, расположенных на 1400 и 180 м над ур.м. соответственно. Для дикороса, вегетационный период которого продолжается со второй половины апреля до конца октября — начала ноября, характерно обитание в ксерофильных редколесьях и кустарниковых зарослях. Численность дрожжевых грибов здесь больше на высотной отметке 1400 м над ур.м. в основном за счет дрожжеподобных грибов A. pullulans, на долю которого приходится более 90% общей численности дрожжей.

Известно, что характер распространения дрожжей объясняется соответствием между их адаптивными признаками и экологическими факторами, среди которых температура, влажность, периодическое иссушение почвы, уровень инсоляции зависят от географического положения. Наиболее выраженные изменения в структуре микробных сообществ могут наблюдаться вдоль вертикально-поясного градиента (Chernov, 2013). Нельзя исключить чувствительность эпифитных дрожжей к воздействию ультрафиолетового излучения (Gunasekera et al., 1997), интенсивность которого, с учетом других факторов, может меняться в зависимости от высотной отметки.

Исследуемые местообитания отличались друг от друга и резко контрастировали по климату. Так, на равнине, где расположен пгт Тарки, сухой, континентальный климат с малоснежной зимой и сухим жарким летом характеризуется большой разностью зимней и летней температур. В горном Гунибе климат умеренно-холодный, континентальность здесь, в отличие от равнины, проявляется в большой разности ночной и дневной температур. Средняя температура теплого и холодного периода в пгт Тарки составляет 18.4 и 12.1 оC соответственно; в с. Гуниб — 12.1 и –0.9 оC, среднее количество осадков с апреля по октябрь в пгт Тарки — 237 мм, среднегодовое количество — 411 мм, в с. Гуниб — 342 и 619 мм соответственно.

Известно, что кроме экологических факторов на численность дрожжей, ассоциированных с растениями, могут влиять миграционные процессы — взаимное заселение сходных субстратов дрожжевыми клетками. Ведущую роль при взаимной контаминации дрожжей играет фактор пространственной близости субстратов и вероятность заноса на них дрожжевых клеток (Maksimova et al., 2009). В зарослях жимолости грузинской в с. Гуниб встречались кусты шиповника, дрожжевые грибы с которых, возможно, вносили свой вклад в обогащение ее дрожжевого сообщества.

При близких климатических условиях, наблюдаемых на равнине в местах произрастания жимолости грузинской (пгт Тарки) и винограда (с. Муцалаул), характеризующегося сочными плодами, численность дрожжей на единицу площади на ягодах винограда была более высокой, чем на дикоросе, а для листьев картина была обратной. Эти различия могут быть обусловлены архитектоникой и биологическими особенностями исследуемых растений. Так, поверхность винограда более подвержена воздействию инсоляции, чем плотные кусты дикорастущей жимолости, а его высокосахаристые ягоды являются природным локусом, где традиционно отмечается значительная численность дрожжевых грибов.

Численность дрожжей на растении в пересчете на единицу веса, независимо от его вида, выше, чем в почве, наибольшее количество дрожжей зафиксировано на листьях. Однако при пересчете количества дрожжей-эпифитов на единицу площади отмечено, что их численность на сахаристых ягодах винограда и жимолости заметно больше, чем на листьях этих растений. Экссудаты ягод по мере созревания содержат все больше глюкозы (Padgett, Morrison, 1990), кроме того, любые микроповреждения эпидермального слоя и кутикулы также приводят к выделению сахаров на поверхность ягод, давая импульс для более активного развития на них дрожжей.

Количество видов в дрожжевом комплексе, выделенном из жимолости грузинской, было меньше, чем с винограда каждого из сортов. Изменение таксономического разнообразия дрожжевых грибов винограда отмечено в зависимости от сортовой принадлежности и от места произрастания (табл. 2). Видовой состав дрожжей дикороса, произрастающего в с. Гуниб, включающий пять видов — A. pullulans, Candida parapsilosis, Metschnikowia pulcherrima, Debaryomyces hansenii, Torulaspora delbrueckii, — как и в исследуемых ампелоценозах, не отличался специфичностью. В целом дрожжевой комплекс жимолости грузинской и винограда совпадал только по двум видам аскомицетов — Aureobasidium pullulans и Metschnikowia pulcherrima. Первый — повсеместно распространенный, продуцирующий меланин дрожжеподобный гриб-сапротроф (Chernov, 2013), второй — выделяется в основном из энтомофильных цветков, из подстилки и с листьев (Glushakova, 2006), является обычным обитателем кишечного тракта нектароядных беспозвоночных (Terenina, Chernov, 2001; Woolfolk, Inglis, 2004), а также выделяется из фруктов и ягод (Chernov, 2013).

 

Таблица 2. Видовой состав дрожжей, выделенных с жимолости грузинской и винограда

Виды дрожжей

Жимолость грузинская

Виноград

Молдова

Молдова

Ркацители

Тарки

Гуниб

Новочуртах

Муцалаул

Aureobasidium pullulans (de Bary et Löwenthal) G. Arnaud

+

+

+

+

+

Candida parapsilosis (Ashford) Langeron et Talice

–

+

–

–

–

C. orthopsilosis Tavanti, A. Davidson, Gow, M. Maiden et Odds

–

–

–

+

–

Debaryomyces hansenii (Zopf) Lodder et Kreger-van Rij

–

+

–

–

–

Hanseniaspora uvarum (Niehaus) Shehata, Mrak et Phaff ex M.T. Sm.

–

–

+

+

+

H. opuntiae Čadež, Poot, Raspor et M.T. Sm.

–

–

+

+

–

Lachancea thermotolerans (Filippov) Kurtzman

–

–

+

+

+

Metschnikowia pulcherrima Pitt et M.W. Mill.

–

+

+

+

+

Meyerozyma guilliermondii (Wick.) Kurtzman et M. Suzuki

–

–

–

–

+

Pichia terricola van der Walt

–

–

+

–

+

P. kudriavzevii Boidin, Pignal et Besson

–

–

+

–

+

Starmerella bacillaris (Kroemer et Krumbholz) F.L. Duarte et Á. Fonseca

–

–

+

–

–

Torulaspora delbrueckii (Lindner) E.K. Novák et Zsolt

–

+

–

–

–

Zygotorulaspora dagestanica Kachalkin, Abdullabekova, Magomedova et Yurkov

+

–

–

–

–

 

Дрожжи Aureobasidium pullulans способны к активному синтезу протеаз, хитиназ, антибиотика ауреобазидина A, также известны коммерческие препараты Blossom-Protect® и Boni-Protect® с использованием штаммов этого вида для биоконтроля развития фитопатогенов (Freimoser et al., 2019). Широко известная антимикробная активность вида Metschnikowia pulcherrima, обусловленная продуцируемым им пигментом пульхерримином, связывающим ионы железа, также позволяет применять эти дрожжи в качестве агента биоконтроля (Piano et al., 1997; Türkel, Ener, 2009; Oro et al., 2014; Türkel et al., 2014). Этот вид дрожжей также предлагается для использования при винификации (Contreras et al., 2015) и производстве искусственного пальмового масла (Abeln et al., 2000; Santomauro et al., 2014).

Виды Debaryomyces hansenii и Torulaspora delbrueckii, выделенные с жимолости грузинской, также являются аскомицетами. Debaryomyces hansenii — осмотолерантный эвритоп (Nakase, Suzuki, 1985; Breuer, Harms, 2006). Torulaspora delbrueckii способен колонизировать различные природные субстраты — почвы (Capriotti, 1957), растения (Limtong, Koowadjanakul, 2012), фрукты (Tokuoka et al., 1985), насекомых (Nguyen et al., 2006, 2007). Наиболее известна ассоциация вида T. delbrueckii с виноградом, суслом и вином, эти дрожжи являются хорошими бродильщиками и рекомендуются для оптимизации некоторых параметров вина по сравнению с винами, полученными с использованием Saccharomyces cerevisiae в монокультуре (Benito, 2018). Присутствие Torulaspora delbrueckii в составе дрожжевого сообщества виноградников отмечается во многих винодельческих р-нах мира, в том числе в Дагестане (Kachalkin et al., 2015; Abdullabekova et al., 2020).

Представитель рода Candida — вид Candida parapsilosis, обнаруженный на жимолости грузинской, по сравнению с другими видами этого рода, широко распространен в природе и был выделен из таких источников, как домашние животные, насекомые, почва и морская среда (Fell, Meyer, 1967). В последние два десятилетия ученые отмечают рост выделения госпитальных штаммов C. parapsilosis во всем мире, что является причиной споров о том, является ли он возбудителем или же сопутствующим микроорганизмом при определенных инфекциях, что требует дополнительных исследований, касающихся его эпидемиологии, микробиологии, генетики и чувствительности к противомикробным препаратам (Trofa et al., 2008). C. parapsilosis считается дрожжевым киллером и антагонистом грибов на основании его способности продуцировать химические вещества, оказывающие цитотоксическое действие на клетки других организмов (Robledo-Leal et al., 2014).

Обнаружение клинически значимых видов из рода Candida — C. albicans, C. glabrata, C. orthopsilosis ранее на винограде Дагестана, как и на винограде из других регионов — черта микробного населения, которая может отражать также определенный уровень антропогенной нагрузки в агроценозе (Kachalkin et al., 2015; Abdullabekova et al., 2020).

На винограде в год исследования род Candida был представлен видом C. оrthopsilosis, который является менее вирулентным, чем C. рarapsilosis, к которому филогенетически близок (Riccombeni et al., 2012). До 2005 г. вид C. parapsilosis делили на три группы, но дальнейшие генетические исследования выявили достаточные различия, которые привели к разделению групп на близкородственные виды: C. parapsilosis, C. orthopsilosis и C. metapsilosis (Tavanti et al., 2005).

Таким образом, видовое разнообразие дрожжей, обитающих на жимолости грузинской и почве под ней в Гунибе выше, чем в Тарки, но в отличие от него не специфично. Кустарники Lonicera iberica, произрастающие в пгт Тарки на склоне горы, и почвы под ними ней, являются первым местообитанием, где был обнаружен новый вид дрожжевых грибов рода Zygotorulaspora — Z. dagestanica (Kachalkin et al., 2021). Другие местообитания данного вида дрожжевых грибов пока не известны.

В табл. 3 представлена средняя доля видов дрожжей, обнаруженных в микобиоте жимолости грузинской.

 

Таблица 3. Доля различных видов в дрожжевом сообществе жимолости грузинской

Место произрастания

Вид дрожжей

Средняя доля дрожжей

(% от общего числа КОЕ)

ягоды

листья

почва

с. Гуниб

Aureobasidium pullulans

93.4

97.0

99.8

Candida parapsilosis

–

0.64

–

Metschnikowia рulcherrima

6.6

–

–

Debaryomyces hansenii

–

2.07

–

Torulaspora delbrueckii

–

0.21

0.2

пгт Тарки

Aureobasidium pullulans

100.0

78.3

20.8

Zygotorulaspora dagestanica

–

21.7

79.2

 

В результате показано, что дрожжи Z. dagestanica ассоциированы с листьями жимолости грузинской и почвой под ней, где они доминируют, составляя 79.2% от общего числа дрожжей. Во всех остальных образцах ягод, листьев и почвы максимум приходится на дрожжи Aureobasidium pullulans, средняя доля которых варьирует в пределах от 78.3 до 100%. Виды Candida parapsilosis и Torulaspora delbrueckii составляют менее 1%.

Доминирование нового вида, обнаруженного в пгт Тарки, может иметь различные причины, среди них, вероятнее всего, версия, связанная с ассоциацией популяции Zygotorulaspora dagestanica с эндемичными видами насекомых-опылителей. Как отмечалось, ранее уже были известны случаи подобных эндемичных ассоциаций насекомых и дрожжей (Lachance et al., 1990, 2003).

Заключение

Изучение видового разнообразия дрожжей дикорастущих кустарников жимолости грузинской, являющейся эндемиком Кавказа, в сравнении с широко распространенным во всем мире виноградом, выявило некоторые различия в количестве и составе выявленных видов. Дрожжевое население в обоих случаях представлено аскомицетами из родов Aureobasidium, Candida, Debaryomyces, Hanseniaspora, Torulaspora, обычно выделяемыми из самых разных субстратов с высоким содержанием легкодоступных сахаров (Chernov, 2013). Практически на всех типах субстратов — ягодах, листьях, почве преобладал вид Aureobasidium pullulans. Однако в почве под зарослями жимолости грузинской в окрестностях пгт Тарки и на листьях растения был обнаружен новый вид дрожжей Zygotorulaspora dagestanica. Это первый и пока единственный случай обнаружения Z. dagestanica, будет ли обнаружен этот вид в других локалитетах, или он ассоциирован только с этим местообитанием, покажет время.

Исследование А.В. Качалкина выполнено в рамках темы государственного задания № 121040800174-6 и при финансовой поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (соглашение № 075-15-2021-1396).

×

About the authors

D. A. Abdullabekova

Precaspian Institute of Biological Resources of the Dagestan Federal Research Centre of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: dina2407@mail.ru
Russian Federation, Makhachkala

E. S. Magomedova

Precaspian Institute of Biological Resources of the Dagestan Federal Research Centre of the Russian Academy of Sciences

Email: pibrdncran@mail.ru
Russian Federation, Makhachkala

G. G. Magomedov

Precaspian Institute of Biological Resources of the Dagestan Federal Research Centre of the Russian Academy of Sciences

Email: pibrdncran@mail.ru
Russian Federation, Makhachkala

A. V. Kachalkin

M.V. Lomonosov Moscow State University; Skryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms, PSCBR RAS

Email: kachalkin_a@mail.ru
Russian Federation, Moscow; Pushchino

References

  1. Abdullabekova D.A., Magomedova E.S., Aliverdiyeva D.A. et al. Yeast communities of vineyards in Dagestan: ecological, taxonomic, and genetic characteristics. Biology Bulletin. 2020. V. 47 (4). P. 344—351. https://doi.org/10.1134/S1062359020030024
  2. Abeln F., Hicks R.H., Auta H. et al. Semi-continuous pilot-scale microbial oil production with Metschnikowia pulcherrima on starch hydrolysate. Biotechnology for Biofuels. 2000. V. 13 (127). P. 1—12. https://doi.org/10.1186/s13068-020-01756-2
  3. Benito S. The impact of Torulaspora delbrueckii yeast in winemaking. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2018. V. 102 (1). P. 3081—3094. https://doi.org/10.1007/s00253-018-8849-0
  4. Breuer U., Harms H. Debaryomyces hansenii — an extremophilic yeast with biotechnological potential. Yeast. 2006. V. 23 (6). P. 415—437. https://doi.org/ 10.1002/yea.1374
  5. Capriotti A. Torulaspora nilssoni nov. spec. Archiv. Mikrobiol. 1957. V. 28 (3). P. 247—254. https://doi.org/10.1007/BF00411496
  6. Chernov I. Yu. Yeast in nature. KMK, Moscow, 2013. (in Russ.)
  7. Contreras A., Curtin C., Varela C. Yeast population dynamics reveal a potential “collaboration” between Metschnikowia pulcherrima and Saccharomyces uvarum for the production of reduced alcohol wines during Shiraz fermentation. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2015. V. 99 (4). P. 1885—1895. https://doi.org/ 10.1007/s00253-014-6193-6
  8. Ergün F. Lonicera iberica M. Bieb.: investigation antioxidant activity and bioactive chemicals. Turkish J. Agric. — Food Sci. Technol. 2021. V. 9 (6). Р. 1124—1128. https://doi.org/10.24925/turjaf.v9i6.1124-1128.4372
  9. Fell J.W., Meyer S.A. Systematics of yeast species in the Candida parapsilosis group. Mycopathol. Mycol. Appl. 1967. V. 32 (3). P. 177—193. https://doi.org/10.1007/BF02049795
  10. Fonseca Á., Inácio J. Phylloplane yeasts. In: G. Péter, C. Rosa (eds). Biodiversity and ecophysiology of yeasts. The yeast handbook. Springer, Berlin, Heidelberg, 2006, pp. 263—301.
  11. Freimoser F.M., Rueda-Mejia M.P., Tilocca B. et al. Biocontrol yeasts: mechanisms and applications. World J. Microbiol. Biotechnol. 2019. V. 35 (10). P. 1—19. https://doi.org/10.1007/s11274-019-728-4
  12. Gaziyev M.A., Musayev A.M., Zalibekov M.D. et al. Prospects for the use of bioresources of some species of dendroflora of Dagestan. Izvestiya DGPU. Estestvennyye i tochnyye nauki. 2008. V. 3 (4). P. 27—32. (In Russ.)
  13. Glushakova A.M. Ecology of epiphytic yeasts. Cand. Biol. Sci. Thesis, Moscow, 2006. (In Russ.)
  14. Gunasekera T.S., Paul N.D., Ayres P.G. Responses of phylloplane yeasts to UV-B (290—320 nm) radiation: interspecific differences in sensitivity. Mycol. Res. 1997. V. 101 (7). Р. 779—785. https://doi.org/10.1017/S0953756296003309
  15. Into P., Khunnamwong P., Jindamoragot S. et al. Yeast associated with rice phylloplane and their contribution to control of rice sheath blight disease. Microorganisms. 2020. V. 8 (3). P. 362. https://doi.org/10.3390/microorganisms8030362
  16. Kachalkin A.V., Abdullabekova D.A., Magomedova E.S. et al. Yeasts of the vineyards in Dagestan and other regions. Microbiology. 2015. V. 84. (3). Р. 360—368. https://doi.org/10.1134/S002626171503008X
  17. Kachalkin A.V., Abdullabekova D.A., Magomedova E.S. et al. Zygotorulaspora dagestanica sp. nov., a novel ascomycetous yeast species associated with the Georgian honeysuckle (Lonicera iberica M. Bieb.). Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2021. V. 71 (4). P. e004785. P. 1—6. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.004785
  18. Kanpiengjai A., Kodchasee P., Unban K. et al. Three new yeast species from flowers of Camellia sinensis var. assamica collected in Northern Thailand and their tannin tolerance characterization. Front. Microbiol. 2023. V. 14. e1043430. https://doi.org/ 10.3389/fmicb.2023.1043430
  19. Kurtzman C.P., Fell J.W. Yeast systematics and phylogeny — implications of molecular identification methods for studies in ecology. In: G. Péter, C. Rosa (eds). Biodiversity and ecophysiology of yeasts. The yeast handbook. Springer, Berlin, Heidelberg, 2006, pp. 11—30.
  20. Lachance M.A., Bowles J.M., Starmer W.T. Metschnikowia santaceciliae, Candida hawaiiana, and Candida kipukae, three new yeast species associated with insects of tropical morning glory. FEMS Yeast Res. 2003. V. 3. P. 97—103. https://doi.org/10.1111/j.1567-1364.2003.tb00144.x
  21. Lachance M.A.., Starmer W.T., Phaff H.J. Metschnikowia hawaiiensis sp. nov., a heterothallic haploid yeast from hawaiian morning glory and associated drosophilids. Int. J. Syst. Bacteriol. 1990. V. 40. P. 415—420. https://doi.org / 10.1099/00207713-40-4-415
  22. Limtong S., Koowadjanakul N. Yeasts from phylloplane and their capability to produce indole-3-acetic acid. World J. Microbiol. Biotechnol. 2012. V. 28 (12). P. 3323—3335. https://doi.org/10.1007/s11274-012-1144-9
  23. Maksimova I.A., Yurkov A.M., Chernov I. Yu. Spatial structure of epiphytic yeast communities on fruits of Sorbus aucuparia L. 2009. Izvestiya RAN. Ser. Biol. V. 6. Р. 721—727. (In Russ.)
  24. Nakase T., Suzuki M. Taxonomic studies on Debaryomyces hansenii (Zopf) Lodder et Kreger-van Rij and related species. I. Chemotaxonomic investigations. J. Gen. Appl. Microbiol. 1985. V. 31. P. 49—69. https://doi.org/10.2323/jgam.31.49
  25. Nguyen N.H., Suh S.O., Blackwell M. Five novel Candida species in insect-associated yeast clades isolated from Neuroptera and other insects. Mycologia. 2007. V. 99 (6). P. 842—858. https://doi.org/10.3852/mycologia.99.6.842
  26. Nguyen N.H., Suh S.O., Erbil C.K. et al. Metschnikowia noctiluminum sp. nov., Metschnikowia corniflorae sp. nov., and Candida chrysomelidarum sp. nov., isolated from green lacewings and beetles. Mycol. Res. 2006. V. 110 (3). P. 346—356. https://doi.org/10.1016/j.mycres.2005.11.010
  27. Oro L., Ciani M., Comitini F. Antimicrobial activity of Metschnikowia pulcherrima on wine yeasts. J. Appl. Microbiol. 2014. V. 116 (5). P. 1209—1217. https://doi.org/10.1111/jam.12446
  28. Padgett M., Morrison J.C. Changes in grape berry exudates during fruit development and their effect on mycelial growth of Botrytis cinerea. J. Amer. Soc. Horticultural Sci. 1990. V. 115 (2). P. 269—273. https://doi.org/10.21273/JASHS.115.2.269
  29. Payzullayeva G.P. Recreational potential of natural areas republic of Dagestan: evaluation and outlook for use. Cand. Geogr. Sci. Thesis. Nalchik, 2012. (In Russ.)
  30. Piano S., Neyrotti V., Migheli Q. et al. Biocontrol capability of Metschnikowia pulcherrima against Botrytis postharvest rot of apple. Postharvest Biol. Technol. 1997. V. 11 (3). P. 131—140.
  31. Ribéreau Gayon P., Dubourdieu D., Donèche D. et al. Handbook of Enology, 2nd ed. Wiley, London, 2006.
  32. Riccombeni A., Vidanes G., Proux-Wéra E. et al. Sequence and аnalysis of the genome of the pathogenic yeast Candida orthopsilosis. PLOS One. 2012. V. 7 (4). e35750. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0035750
  33. Robledo-Leal E., Elizondo-Zertuche M., Villarreal-Treviño L. et al. Killer behavior within the Candida parapsilosis complex. Folia Microbiol. 2014. V. 59 (6). Р. 503—506. https://doi.org/10.1093/10.1007/s12223-014-0327-1
  34. Santomauro F., Whiffin F.M., Scott R.J. et al. Low-cost lipid production by an oleaginous yeast cultured in non-sterile conditions using model waste resources. Biotechnology for Biofuels. 2014. V. 7. Р. 34—43. https://doi.org/10.1186/1754-6834-7-34
  35. Santos M.C., Golt C., Joerger R.D. et al. Identification of the major yeasts isolated from high moisture corn and corn silages in the United States using genetic and biochemical methods. J. Dairy Science. 2017. V. 100 (2). P. 1151—1160. https://doi.org/10.31 68/jds.2016-11450
  36. Sun Y., Guo J., Liu F. et al. Identification of indigenous yeast flora isolated from the five winegrape varieties harvested in Xiangning, China. Antonie Van Leeuwenhoek. 2014. V. 105 (3). Р. 533—540. https://doi.org/10.1007/s10482-013-0105-0
  37. Tavanti A., Davidson A., Gow N. et al. Candida orthopsilosis and Candida metapsilosis spp. nov. to replace Candida parapsilosis groups II and III. J. Clin. Microbiol. 2005. V. 43. Р. 284—292. https://doi.org/10.1128/JCM.43.1.284-292.2005
  38. Terenina Y.E., Chernov I.Y. Taxonomic structure of yeast communities associated with invertebrates. 2001. Mikologiya i fitopatologiya. V. 35 (4). Р. 65—73. (In Russ.)
  39. Tokuoka K., Ishitani T., Goto S. et al. Identification of yeasts isolated from high-sugar foods. J. General Appl. Microbiol. 1985. V. 31 (5). Р. 411—427.
  40. Trofa D., Gácser A., Nosanchuk J. Candida parapsilosis, an emerging fungal pathogen. Clinical Microbiology Reviews. 2008. V. 21 (4). Р. 606—625. https://doi.org 10.1128/CMR.00013-08.
  41. Türkel S., Ener B. Isolation and characterization of new Metschnikowia pulcherrima strains as producers of the antimicrobial pigment pulcherrimin. Z. Naturforsch. C.J. Biosci. 2009. V. 64 (5—6). P. 405—410. https://doi.org/10.1515/znc-2009-5-618
  42. Türkel S., Korukluoğlu M., Yavuz M. Biocontrol activity of the local strain of Metschnikowia pulcherrima on different postharvest pathogens. Hindawi Publishing Corporation Biotechnology Research International. V. 2014. Art. 397167. https://doi.org/10.1155/2014/397167
  43. Woolfolk S.W., Inglis G.D. Microorganisms associated with field-collected Chrysoperla rufilabris (Neuroptera: Chrysopidae) adults with emphasis on yeast symbionts. Biol. Control. 2004. V. 29. (2). P. 155—168. https://doi.org/10.1016/S1049-9644(03)00139-7
  44. Газиев М.А., Мусаев А.М., Залибеков М.Д. и др. (Gaziyev et al.) Перспективы использования биоресурсов некоторых видов дендрофлоры Дагестана // Известия ДГПУ. Естественные и точные науки. 2008. № 3 (4). С. 27—32.
  45. Глушакова А.М. (Glushakova) Экология эпифитных дрожжей. Дис. … канд. биол. наук. М.: МГУ, 2006.
  46. Максимова И.А., Юрков А.М., Чернов И.Ю. (Maksimova et al.) Пространственная структура эпифитных дрожжевых сообществ на плодах Sorbus aucuparia L. // Изв. РАН, сер. биол. 2009. № 6. С. 721—727.
  47. Пайзуллаева Г.П. (Payzullayeva) Рекреационный потенциал природных районов республики Дагестан: оценка и перспективы использования. Дис. … канд. геогр. наук. Нальчик: Высокогорный геофизический институт, 2012.
  48. Теренина Е.Е., Чернов И.Ю. (Terenina, Chernov) Таксономическая структура сообществ дрожжей, ассоциированных с беспозвоночными животными // Микология и фитопатология. 2001. Т. 35. № 4. С. 65—73.
  49. Чернов И.Ю. (Chernov) Дрожжи в природе. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2013. 336 с.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».