Возрастные и адаптивные изменения показателей про-/антиоксидантного метаболизма и дыхания листьев зимне-зеленого травянистого растения Ajuga reptans L. в природных условиях таежной зоны

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Онтогенетическое развитие и условия среды являются основными факторами, определяющими жизнедеятельность растений. Исследовали активность антиоксидантных ферментов и дыхательных путей в розеточных листьях летне-зимне-зеленого травянистого многолетника Ajuga reptans L. (живучка ползучая) в связи с возрастом и перезимовкой. Сформированные в мае–июне листья перезимовывали и вновь функционировали вплоть до появления новой генерации листьев. Содержание продуктов липопероксидации и пероксида водорода в листьях перезимовавших растений было достоверно выше, чем до перезимовки. Активность антиоксидантных ферментов изменялась разнонаправлено. Повышенный уровень активности аскорбатпероксидазы (APX) отмечали сразу после выхода растений из-под снега, каталазы (CAT) – до и в период перезимовки, супероксиддисмутазы (SOD) – до, в период и сразу после перезимовки. На нативных гелях идентифицировали Mn-SOD, Fe-SOD и три изоформы Cu/Zn-SOD, две изоформы APX и одну – CAT. Скорость дыхания, измеренная при 20°С, была максимальной у молодых растущих листьев и снижалась в 3–4 раза к завершению жизненного цикла. Величина соотношения способности цитохромного и альтернативного дыхательных путей изменялась в пределах от 3 до 1 и менее. Коэффициент энергетической эффективности дыхания (YАТФ/глюкоза, количество молей АТФ, образующихся при окислении в дыхании 1 моля глюкозы) варьировал в пределах от 17 до 25, снижаясь в период перезимовки и на завершающих этапах онтогенеза. Результаты анализа главных компонент свидетельствуют о взаимосвязи исследованных показателей и вовлеченности закономерных изменений про-/антиоксидантного метаболизма и дыхания в процесс адаптации растений, зимующих с зелеными листьями. В совокупности полученные данные дополняют и углубляют представления о физиологических механизмах, способствующих перезимовке и сохранению фотосинтетического аппарата.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

М. А. Шелякин

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения­ Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: shelyakin@ib.komisc.ru
Россия, Сыктывкар

Е. В. Силина

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения­ Российской академии наук

Email: shelyakin@ib.komisc.ru
Россия, Сыктывкар

К. Т. Головко

Институт биологии Коми научного центра Уральского отделения­ Российской академии наук

Email: shelyakin@ib.komisc.ru
Россия, Сыктывкар

Список литературы

  1. Dymova O., Khristin M., Miszalski Z., Kornas A., Strzalka K., Golovko T. Seasonal variations of leaf chlorophyll–protein complexes in the wintergreen herbaceous plant Ajuga reptans L. // Funct. Plant Biol. 2018. V. 45. P. 519. https://doi.org/10.1071/FP17199
  2. Dymova O.V., Zakhozhiy I.G., Golovko T.K. Age and adaptive changes in the photosynthetic apparatus of leaves in winter green herbaceous plant Ajuga reptans L. in the natural conditions of the taiga zone // Russ. J. Plant Physiol. 2023. V. 70:114. https://doi.org/10.1134/S1021443723601325
  3. Mittler R., Zandalinas S.I., Fichman Y., Van Breusegem F. Reactive oxygen species signalling in plant stress responses // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2022. V. 23. P. 663. https://doi.org/10.1038/s41580-022-00499-2
  4. Sachdev S., Ansari S.A., Ansari M.I., Fujita M., Hasanuzzaman M. Abiotic stress and reactive oxygen species: generation, signaling, and defense mechanisms // Antioxidants. 2021. V. 10. P. 277. https://doi.org/10.3390/antiox10020277
  5. Hasanuzzaman M., Bhuyan M.H.M.B., Zulfiqar F., Raza A., Mohsin S.M., Mahmud J.A., Fujita M., Fotopoulos V. Reactive oxygen species and antioxidant defense in plants under abiotic stress: revisiting the crucial role of a universal defense regulator // Antioxidants. 2020. V. 9. P. 681. https://doi.org/10.3390/antiox9080681
  6. Golovko T.K., Garmash E.V. Plant respiration: classical and current notions // Russ. J. Plant Physiol. 2022. V. 69. P. 108. https://doi.org/10.1134/S1021443722060073
  7. Vishwakarma A., Tetali S., Selinski J., Scheibe R., Padmasree K. Importance of the alternative oxidase (AOX) pathway in regulating cellular redox and ROS homeostasis to optimize photosynthesis during restriction of the cytochrome oxidase pathway in Arabidopsis thaliana // Ann. Bot. 2015. V. 116. P. 555. https://doi.org/10.1093/aob/mcv122
  8. Van Aken O. Mitochondrial redox systems as central hubs in plant metabolism and signalling // Plant Physiol. 2021. V. 186. P. 36. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab101
  9. Garmash E.V. Suppression of mitochondrial alternative oxidase can result in upregulation of the ROS scavenging network: some possible mechanisms underlying the compensation effect // Plant Biol. 2022. V. 25. P. 43. https://doi.org/10.1111/plb.13477
  10. Garmash E.V. Mitochondrial respiration of the photosynthesizing cell // Russ. J. Plant Physiol. 2016. V. 63. P. 13. https://doi.org/10.1134/S1021443715060072
  11. Vanlerberghe G.C., Dahal K., Alber N.A., Chadee A. Photosynthesis, respiration and growth: a carbon and energy balancing act for alternative oxidase // Mitochondrion. 2020. V. 52. P. 197. https://doi.org/10.1016/j.mito.2020.04.001
  12. Amthor J.S. The McCree–de Wit–Penning de Vries–Thornley respiration paradigms: 30 years later // Ann. Bot. 2000. V. 86. P. 1. https://doi.org/10.1006/anbo.2000.1175
  13. McDonald A.E., Vanlerberghe G.C. Origins, evolutionary history, and taxonomic distribution of alternative oxidase and plastoquinol terminal oxidase // Comp. Biochem. Physiol. Part D. Genomics Proteomics. 2006. V. 1. P. 357. https://doi.org/10.1016/j.cbd.2006.08.001
  14. Дымова О.В., Головко Т.К. Морфофизиологические аспекты вегетативного размножения Ajuga reptans L. // Репродуктивная биология растений. Сыктывкар: Коми НЦ УрО РАН. 1998. С. 72.
  15. Heath R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts: I. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation // Arch. Biochem. Biophys. 1968. V. 125. P. 189. https://doi.org/10.1016/0003-9861(68)90654-1
  16. Vetoshkina D.V., Pozdnyakova-Filatova I.Yu., Zhurikova E.M., Frolova A.A., Naydov I.A., Ivanov B.N., Borisova-Mubarakshina M.M. The increase in adaptive capacity to high illumination of barley plants colonized by rhizobacteria P. putida BS3701 // Appl. Biochem. Microbiol. 2019. V. 55. P.173. https://doi.org/10.1134/S0003683819020133
  17. Malyshev R.V., Silina E.V. Luminometer: principle of operation, device, and recommendations for assembly // Instrum. Exp. Tech. 2023. V. 66. P. 476.
  18. Beauchamp C., Fridovich I. Superoxide dismutase: improved assays and an assay applicable to acrylamide gels // Anal. Biochem. 1971. V. 44. P. 276. https://doi.org/10.1016/0003-2697(71)90370-8
  19. Nakano Y., Asada K. Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts // Plant Cell Physiol. 1981. V. 22. P. 867. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.pcp.a076232
  20. Aebi H. Catalase in vitro // Methods Enzymol. 1984. V. 105. P. 121. https://doi.org/10.1016/S0076-6879(84)05016-3
  21. Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. V. 72. P. 248. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3
  22. Miszalski Z., Slesak I., Niewiadomska E., Baczek-Kwinta R., Luttge U., Ratajczak R. Subcellular localization and stress responses of superoxide dismutase isoforms from leaves in the C3-CAM intermediate halophyte Mesembryanthemum crystallinum L. // Plant Cell Environ. 1998. V. 21. P. 169. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.1998.00266.x
  23. Mittler R., Zilinskas B.A. Detection of ascorbate peroxidase activity in native gels by inhibition of the ascorbate-dependent reduction of nitroblue tetrazolium // Anal. Biochem. 1993. V. 212. P. 540. https://doi.org/10.1006/abio.1993.1366
  24. Pezzoni M., Pizarro R.A., Costa C.S. Detection of catalase activity by polyacrylamide gel electrophoresis (PAGE) in cell extracts from Pseudomonas aeruginosa // Bio-protoc. 2018. V. 8:e2869. https://doi.org/10.21769/BioProtoc.2869
  25. Ding Y., Wang X.-T., Wang F., Shao Y.-L., Zhang A.-M., Chang W. The effects of chilling stress on antioxidant enzymes activities and proline, malondialdehyde, soluble sugar contents in three Paphiopedilum species // Russ. J. Plant Physiol. 2023. V. 70. P. 61. https://doi.org/10.1134/S1021443722603184
  26. Lee D.H., Lee C.B. Chilling stress-induced changes of antioxidant enzymes in the leaves of cucumber: in gel enzyme activity assays // Plant Sci. 2000. V. 159. P. 75. https://doi.org/10.1016/S0168-9452(00)00326-5
  27. Gill S.S., Anjum N.A., Gill R., Yadav S., Hasanuzzaman M., Fujita M., Mishra P., Sabat S.C., Tuteja N. Superoxide dismutase – mentor of abiotic stress tolerance in crop plants // Environ. Sci. Pollut. Res. 2015. V. 22. P. 10375. https://doi.org/10.1007/s11356-015-4532-5
  28. Santa-Cruz D.M., Pacienza N.A., Zilli C.G., Tomaro M.L., Balestrasse K.B., Yannarelli G.G. Nitric oxide induces specific isoforms of antioxidant enzymes in soybean leaves subjected to enhanced ultraviolet-B radiation // J. Photochem. Photobiol. B, Biol. 2014. V. 141. P. 202. https://doi.org/10.1016/j.jphotobiol.2014.09.019
  29. Anjum N.A., Sharma P., Gill S.S., Hasanuzzaman M., Khan E.A., Kachhap K., Mohamed A.A., Thangavel P., Devi G.D., Vasudhevan P., Sofo A., Khan N.A., Misra A.N., Lukatkin A.S., Singh H.P. et al. Catalase and ascorbate peroxidase – representative H2O2-detoxifying heme enzymes in plants // Environ. Sci. Pollut. Res. 2016. V. 23. P. 19002. https://doi.org/10.1007/s11356-016-7309-6
  30. Головко Т.К. Дыхание растений (физиологические аспекты). СПб: Наука, 1999. 204 c.
  31. Florez-Sarasa I.D., Bouma T.J., Medrano H., Azcon‐Bieto J., Ribas‐Carbo M. Contribution of the cytochrome and alternative pathways to growth respiration and maintenance respiration in Arabidopsis thaliana // Physiol. Plantarum. 2007. V. 129. P. 143. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00796.x
  32. Ivanova T.I., Kirpichnikova O.V., Sherstneva O.A., Yudina O.S. Annual cycle of respiration in the leaves of evergreen plants // Russ. J. Plant Physiol. 1998. V. 45. P. 906.
  33. Golovko T.K., Pystina N.V. The alternative respiration pathway in leaves of Rhodiola rosea and Ajuga reptans: presumable physiological role // Russ. J. Plant Physiol. 2001. V. 48. P. 733. https://doi.org/10.1023/A:1012596122292
  34. Millenaar F.F., Lambers H. The alternative oxidase: in vivo regulation and function // Plant Biol. 2003. V. 5. P. 2. https://doi.org/10.1055/s-2003-37974
  35. Grabelnych O.I., Borovik O.A., Tauson E.L., Pobezhimova T.P., Katyshev A.I., Pavlovskaya N.S., Koroleva N.A., Lyubushkina I.V., Borovskii G.B., Voinikov V.K., Bashmakov V.Yu., Popov V.N. Mitochondrial energy-dissipating systems (alternative oxidase, uncoupling proteins, and external NADH dehydrogenase) are involved in development of frost-resistance of winter wheat seedlings // Biochemistry (Moscow). 2014. V. 79. P. 506. https://doi.org/10.1134/S0006297914060030
  36. Seydel C., Kitashova A., Fürtauer L., Nägele T. Temperature-induced dynamics of plant carbohydrate metabolism // Physiol. Plant. 2022. V. 174. P. 13602. https://doi.org/10.1111/ppl.13602
  37. Plaxton W.C., Podestá F.E. The functional organization and control of plant respiration // Crit. Rev. Plant Sci. 2006. V. 25. P. 159. https://doi.org/10.1080/07352680600563876
  38. Li L., Nelson C.J., Trösch J., Castleden I., Huang S., Millar A.H. Protein degradation rate in Arabidopsis thaliana leaf growth and development // Plant Cell. 2017. V. 29. P. 207. https://doi.org/10.1105/tpc.16.00768
  39. Shugaeva N.A., Vyskrebentseva E.I., Orekhova S.O., Shugaev A.G. Effect of water deficit on respiration of conducting bundles in leaf petioles of sugar beet // Russ. J. Plant Physiol. 2007. V. 54. P. 329. https://doi.org/10.1134/S1021443707030065
  40. Shelyakin M.A., Zakhozhiy I.G., Golovko T.K. Ontogenetic aspects of plant respiration (by the example of Rubus chamaemorus L.) // Russ. J. Plant Physiol. 2016. V. 63. P. 92. https://doi.org/10.1134/S1021443716010167

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Белковые профили изоформ супероксиддисмутазы (SOD) (а), аскорбатпероксидазы (APX) (б), каталазы (CAT) (в) (слева) и их относительная активность (справа) в разные периоды жизненного цикла листьев Ajuga reptans. Для SOD цифрами отмечены: 1 – Mn-содержащие изоформы (■), 2 – Fe-содержащие изоформы (□), 3–5 – Cu/Zn-содержащие изоформы (■). Для APX цифрами 1 и 2 отмечены изоформы APX-1 (□) и APX-2 (■) соответственно. Символом “*” отмечены данные для перезимовавших листьев. Представлены средние арифметические показатели относительной активности изоформ и их стандартные ошибки. Разные латинские буквы столбцов обозначают статистическую значимость различий между активностью изоформ ферментов в разные периоды жизненного цикла листьев (критерий Краскела-Уоллиса, P ≤ 0.05, n = 3–9).

Скачать (347KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Вклад дыхательных путей в общее поглощение О2 листьями Ajuga reptans в разные периоды их жизненного цикла: 1 – цитохромное дыхание (■); 2 – альтернативное дыхание (■); 3 – остаточное дыхание (□). Символом “*” отмечены данные для перезимовавших листьев. Представлены средние арифметические значения и их стандартные ошибки. Разными латинскими буквами обозначены статистически значимые различия исследуемого показателя в течение жизненного цикла (ANOVA, критерий Дункана, n = 5‒10, Р ≤ 0.05).

Скачать (107KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Взаимосвязь показателей про-/антиоксидантного метаболизма и дыхания в листьях Ajuga reptans в течение их жизненного цикла: TBARS – содержание продуктов перекисного окисления липидов; SOD, APX, CAT – активность супероксиддисмутазы, аксорбатпероксидазы и каталазы соответственно; Vcyt и Valt – способность цитохромного и альтернативного дыхательных путей. Сплошной линией объединены взаимосвязанные показатели, вносящие основную нагрузку в компоненту 1 (PC1) и/или компоненту 2 (PC2). Результаты получены с применением анализа главных компонент. Распределение показателей между двумя компонентами (осями) обосновано высокой долей суммарной дисперсии переменных (73.3%), которую они описывают.

Скачать (111KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Изменение энергетической эффективности дыхания (моль АТФ/моль глюкозы) листьев Ajuga reptans в течение их жизненного цикла. Символом “*” отмечены данные для перезимовавших листьев. Представлены средние арифметические значения и их стандартные ошибки. Разными латинскими буквами обозначены статистически значимые различия исследуемого показателя в течение года (ANOVA, критерий Дункана, n = 5‒10, Р ≤ 0.05).

Скачать (41KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах