Energy and Pro-/Antioxidant Metabolism of Rhodiola rosea L. Buds During the Annual Growth Cycle

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Data on changes in the energy status and pro-/antioxidant metabolism activity at different stages of the dormancy and upon emergence from it in Rhodiola rosea L. buds were obtained. A significant degree of water content (70–75%) and a low proportion of free water (50%) during the overwintering of buds were demonstrated. The freezing temperature of free water ranged from –6°C to –8°C, reflecting the high degree of meristematic tissues adaptation to low temperatures. During autumn-winter morphogenesis (from August to January), buds demonstrated stable rates of heat generation and O2 uptake, and a high proportion of cytochrome respiration (more than 70%). In January, compared to autumn, a significant increase in the rate and efficiency of energy storage and an increase in provxidant levels (the content of thiobarbituric acid reactive substances (TBARS) and H2O2 content) were observed. During dormancy emergence in spring, an increase in rate of heat production and respiratory capacity, but a decrease in the energetically efficiency of respiration were observed. Compared to the autumn-winter period, the activity of energetically inefficient alternative respiration increased 4.5 times in spring, suggesting the involvement of alternative oxidase in maintaining pro-/antioxidant metabolism and plant adaptation to spring temperature fluctuations and increased insolation. In spring, compared to the dormant period, we observed a peak in provxidants accumulation and antioxidant enzymes activity. The maximal diversity and activity of SOD isoforms during spring morphogenesis may be related to the accumulation of H2O2 in various cellular compartments, as a stable ROS and an important signaling molecule. We concluded that Rhodiola rosea plants adapted to more favorable conditions do not exhibit the deep, organic dormancy which is characteristic of natural conditions. Energy metabolism parameters, the capacity and ratio of the cytochrome and alternative respiratory pathways, provxidants content and antioxidant enzymes activity can serve as physiological and biochemical markers of dormancy maintenance and emergence in Rhodiola rosea buds.

About the authors

S. P Maslova

Institute of Biology of Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: maslova@ib.komisc.ru
Syktyvkar, Russian Federation

M. A Shelyakin

Institute of Biology of Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Syktyvkar, Russian Federation

E. V Silina

Institute of Biology of Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Syktyvkar, Russian Federation

R. V Malyshev

Institute of Biology of Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Syktyvkar, Russian Federation

References

  1. Lang G.A., Early J.D., Martin G.C., Darnell R.L. Endo-, para-, and ecodormancy: physiological terminology and classification for dormancy research // HortScience. 1987. V. 22. P. 371. https://doi.org/10.21273/HORTSCI.22.3.371
  2. Considine M.J., Considine J.A. On the language and physiology of dormancy and quiescence in plants // J. Exp. Bot. 2016. V. 67. P. 3189. https://doi.org/10.1093/jxb/env138
  3. Anderson J.V., Chao W.S., Horvath D.P. Review: a current review on the regulation of dormancy in vegetative buds // Weed Sci. 2001. V. 49. P. 581. https://doi.org/10.1614/0043-1745(2001)049[0581:rcrotr]2.0.co;2
  4. Shangguan L., Chen M., Fang X., Xie Z., Gong P. Comparative transcriptome analysis provides insight into regulation pathways and temporal and spatial expression characteristics of grapevine (Vitis vinifera) dormant buds in different nodes // BMC Plant Biol. 2020. V. 20. P. 390. https://doi.org/10.1186/s12870-020-02583-1
  5. Beauvieux R., Wenden B., Dirlewanger E. Bud dormancy in perennial fruit tree species: a pivotal role for oxidative cues // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 657. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00657
  6. Pérez F.J., Rubio S., Ormeño-Núñez J. Is erratic bud-break in grapevines grown in warm winter areas related to disturbances in mitochondrial respiratory capacity and oxidative metabolism? // Funct. Plant Biol. 2007. V. 34. P. 624. https://doi.org/10.1071/FP06272
  7. Li D., Tan Y., Yu Q., Chen X.-D., Li L., Zhang H.-S., Gao D.-S. Effects of photoperiod on alternative respiration pathway in nectarine flower buds during dormancy induction // Agr. Sci. China. 2011. V. 10. P. 1881. https://doi.org/10.1016/S1671-2927(11)60188-0
  8. Velappan Y., Chabikwa T.G., Considine J.A., Agudelo-Romero P., Foyer C.H. The bud dormancy disconnect: latent buds of grapevine are dormant during summer despite a high metabolic rate // J. Exp. Bot. 2022. V. 73. P. 2061. https://doi.org/10.1093/jxb/erac001
  9. Parada F., Noriega X., Dantas D., Bressan-Smith R., Pérez F.J. Differences in respiration between dormant and non-dormant buds suggest the involvement of ABA in the development of endodormancy in grapevines // J. Plant Physiol. 2016. V. 201. P. 71. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2016.07.007
  10. Golovko T.K., Garmash E.V. Plant respiration: classical and current notions // Rus. J. Plant Physiol. 2022. V. 69. P. 108. https://doi.org/10.1134/S1021443722060073
  11. Porcher A., Montrichard F., Lebrec A., Lothier J., Vian A. Ascorbate glutathione-dependent H2O2 scavenging is an important process in axillary bud outgrowth in rosebush // Ann. Bot. 2020. V. 126. P. 1049. https://doi.org/10.1093/aob/mcaa130
  12. Porcher A., Guérin V., Leduc N., Lebrec A., Lothier J., Vian A. Ascorbate-glutathione pathways mediated by cytokinin regulate H2O2 levels in light-controlled rose bud burst // Plant Physiol. 2021. V. 186. P. 910. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab123
  13. Pérez F.J., Noriega X., Rubio S. Hydrogen peroxide increases during endodormancy and decreases during budbreak in grapevine (Vitis vinifera L.) buds // Antioxidants. 2021. V. 10. P. 873. https://doi.org/10.3390/antiox10060873
  14. Kuroda H., Sugiura T., Ito D. Changes in hydrogen peroxide content in flower buds of japanese pear (Pyrus pyrifolia Nakai) in relation to breaking of endodormancy // J. Jpn. Soc. Hortic. Sci. 2002. V. 71. P. 610. https://doi.org/10.2503/jjshs.71.610
  15. Maslova S.P., Shelyakin M.A., Silina E.V., Malyshev R.V., Dalke I.V. Energy and pro-/antioxidant metabolism of Heracleum sosnowskyi Manden. buds during the winter dormancy // Rus. J. Plant Physiol. 2024. V. 71. P. 123. https://doi.org/10.1134/S1021443724605780
  16. Anghelescu I.-G., Edwards D., Seifritz E., Kasper S. Stress management and the role of Rhodiola rosea: a review // Int. J. Psychiatry Clin. Pract. 2018. V. 22. P. 242. https://doi.org/10.1080/13651501.2017.1417442
  17. Nukhimovsky E.L. Nachal'nye etapy biomorfogeneza Rhodiola rosea L., vyrashchivaemoj v Moskovskoj oblasti (Initial stages of biomorphogenesis of Rhodiola rosea L. grown in the Moscow region). Plants and Resources. 1976. V. 12. P. 348.
  18. Dalke I.V. Ekologo-fiziologicheskie i morfologicheskie harakteristiki Rhodiola rosea L. iz arkticheskoj i ural'skoj chastej areala (Ecological, physiological and morphological characteristics of Rhodiola rosea L. from the Arctic and Ural parts of its range): Abstract of thesis ... Candidate of Biological Sciences. Saint Petersburg: IB Komi Science Centre, Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, 2002. 24 p.
  19. Malyshev R.V. Opredelenie svobodnoj i svyazannoj vody v rastitel'nyh tkanyah s razlichnym osmoticheskim davleniem, sravnitel'nyj analiz metoda vysushivaniya nad vodotnimayushchej sredoj i differencial'noj skaniruyushchej kalorimetrii (Determination of free and bound water in plant tissues with different osmotic pressures, comparative analysis of the method of drying above a water-absorbing medium and differential scanning calorimetry). Biology Bulletin Reviews 2021. V. 141. P. 164. https://doi.org/10.31857/S004213242102006X
  20. Hansen L.D., Hopkin M.S., Rank D.R., Anekonda T.S., Breidenbach R.W., Criddle R.S. The relation between plant growth and respiration: a thermodynamic model // Planta. 1994. V. 194. P. 77. https://doi.org/10.1007/BF00201037
  21. Heath R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts // Arch. Biochem. Biophys. 1968. V. 125. P. 189. https://doi.org/10.1016/0003-9861(68)90654-1
  22. Silina E.V., Malyshev R.V., Zakhozhyi I.G. Optimizaciya metodiki podgotovki antociansoderzhashchih ekstraktov rastitel'nyh obrazcov dlya kolichestvennogo opredeleniya soderzhaniya peroksida vodoroda hemilyuminescentnym metodom (Optimisation of the method for preparing anthocyanin-containing extracts from plant samples for quantitative determination of hydrogen peroxide content using a chemiluminescent method). Russian Journal of Plant Physiology. 2025. V. 72. P. 70. https://doi.org/10.31857/S0015330325010079
  23. Beauchamp C., Fridovich I. Superoxide dismutase: improved assays and an assay applicable to acrylamide gels // Anal. Biochem. 1971. V. 44. P. 276. https://doi.org/10.1016/0003-2697(71)90370-8
  24. Nakano Y., Asada K. Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts // Plant Cell Physiol. 1981. V. 22. P. 867. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.pcp.a076232
  25. Aebi H. Catalase in vitro // Methods in enzymology. San Diego: Academic Press, 1984. V. 105. P. 121. https://doi.org/10.1016/S0076-6879(84)05016-3
  26. Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. V. 72. P. 248. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3
  27. Miszalski Z., Ślesak I., Niewiadomska E., Bączek-Kwinta R., Lüttge U., Ratajczak R. Subcellular localization and stress responses of superoxide dismutase isoforms from leaves in the C3-CAM intermediate halophyte Mesembryanthemum crystallinum L. // Plant Cell Environ. 1998. V. 21. P. 169. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.1998.00266.x
  28. Morozova L.M., Stepanova A.V., Magomedova M.A. Ekologo-fitocenoicheskaya priurochennost', vozrastnoj sostav cenopopulyacij i zapas kornevisheh Rhodiola rosea L. na Pripolyarnom Urale (Ecological and phytoconotic distribution, age composition of cenopopulations and rhizome reserves of Rhodiola rosea L. in the Subpolar Urals). Plants and Resources. 1997. V. 33. P. 3.
  29. Frolov Yu.M., Poletaeva I.I. Rodiola rozovaya na Evropejskom Severo-Vostoke (Rhodiola rosea in the European North-East). Yekaterinburg: Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, 1998. 192 p.
  30. Kim E.F. Rodiola rozovaya (zolotoj koren') sem. Tolstyankovyh i biologicheskie osnovy vvedeniya ee v kul'turu (Rhodiola rosea (golden root) of the Crassulaceae family and the biological basis for its introduction into cultivation): Abstract of thesis ... Doctor of Biological Sciences. Novosibirsk, 1999. 31 p.
  31. Kovaleva N.P., Tikhomirov A.A., Dolgushev V.A. Specific characteristics of Rhodiola rosea growth and development under the photoculture conditions // Rus. J. Plant Physiol. 2003. V. 50. P. 527. https://doi.org/10.1023/A:1024781025696
  32. Maslova S.P., Tabalenkova G.N., Malyshev R.V., Golovko T.K. Seasonal changes in growth and metabolic activity of underground shoots of yarrow // Rus. J. Plant Physiol. 2013. V. 60. P. 821. https://doi.org/10.1134/S1021443713060071
  33. Kazarinova N.V. Ekologo-biologicheskie osobennosti Rhodiola rosea v gornom Altae (Ecological and biological characteristics of Rhodiola rosea in the Altai Mountains). Proceedings of the Siberian Branch of the USSR Academy of Sciences. 1977. V. 15. P. 38.
  34. Porcher A., Guérin V., Macherel D., Lebrec A., Satour P., Lothier J., Vian A. High expression of ALTERNATIVE OXIDASE2 in latent axillary buds suggests its key role in quiescence maintenance in rosebush // Plant Cell Physiol. 2023. V. 64. P. 165. https://doi.org/10.1093/pcp/pcac153
  35. Garmash E.V. Signal pathways for regulation of plant alternative oxidase genes' expression // Rus. J. Plant Physiol. 2022. V. 69. P. 1. https://doi.org/10.1134/S102144372010058
  36. Malyshev R.V., Shelyakin M.A., Golovko T.K. Bud dormancy breaking affects respiration and energy balance of bilberry shoots in the initial stage of growth // Rus. J. Plant Physiol. 2016. V. 63. P. 409. https://doi.org/10.1134/S1021443716030092
  37. Chen X.-J., Xia X.-J., Guo X., Zhou Y.-H., Shi K., Zhou J., Yu J.-Q. Apoplastic H2O2 plays a critical role in axillary bud outgrowth by altering auxin and cytokinin homeostasis in tomato plants // New Phytol. 2016. V. 211. P. 1266. https://doi.org/10.1111/nph.14015
  38. Sauer H., Wartenberg M., Hescheler J. Reactive oxygen species as intracellular messengers during cell growth and differentiation // Cell Physiol. Biochem. 2001. V. 11. P. 173. https://doi.org/10.1159/000047804
  39. Ionescu I.A., López-Ortega G., Burow M., Bayo-Canha A., Junge A. Transcriptome and metabolite changes during hydrogen cyanamide-induced floral bud break in sweet cherry // Front. Plant Sci. 2017. V. 8. P. 1233. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01233
  40. Kuroda H., Sugiura T., Sugiura H. Effect of hydrogen peroxide on breaking endodormancy in flower buds of japanese pear (Pyrus pyrifolia Nakai) // J. Jpn. Soc. Hortic. Sci. 2005. V. 74. P. 255. https://doi.org/10.2503/jjshs.74.255
  41. Hernández J.A., Acosta-Motos J.R., Alburaquerque N., Martínez D., Carrera E., García-Bruntón J., Barba-Espín G. Interplay among antioxidant system, hormone profile and carbohydrate metabolism during bud dormancy breaking in a high-chill peach variety // Antioxidants. 2021. V. 10. P. 560. https://doi.org/10.3390/antiox10040560
  42. Gupta S., Dong Y., Dijkwel P.P., Mueller-Roeber B., Gechev T.S. Genome-wide analysis of ROS antioxidant genes in resurrection species suggest an involvement of distinct ROS detoxification systems during desiccation // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. P. 3101. https://doi.org/10.3390/ijms20123101

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».