Влияние эндофитных бактерий Bacillus velezensis M66 на транскрипционную активность генов системы рнк-интерференции при развитии защитных реакций против возбудителя фитофтороза Phytophthora infestans (Mont.) de Bary

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Изучено влияние штамма бактерий Bacillus velezensis М66 на устойчивость растений картофеля к оомицету Phytophthora infestans (Mont.) de Bary., вызывающему фитофтороз. Впервые показано накопление числа эндофитных бактерий B. velezensis М66 во внутренних тканях растений после инфицирования возбудителем болезни в сравнении с растениями, инокулированными только бактериями. Выявлено значительное сокращение площади поражения фитофторозом вне зависимости от агрессивности используемого штамма патогена. Формирование устойчивости растений под влиянием клеток B. velezensis М66 сопровождалось активацией ингибитора трипсина и пероксидаз, накоплением пероксида водорода и транскриптов генов, кодирующих ингибиторы протеиназ, β-1,3-глюканазу и анионную пероксидазу, а так же снижением уровня транскриптов гена PR1 – маркера развития салицилат-зависимых реакций. По отношению к системе РНК-интерференции было выявлено, что агрессивный штамм P. infestans Sn стимулировал в растениях картофеля накопление транскриптов только гена, кодирующего Dicer-подобный белок (DCL), а менее агрессивный P. infestans 1840 – генов DCL и Ago4. Обработка растений бактериями B. velezensis М66 способствовала накоплению транскриптов гена Ago1 как в здоровых, так и в инфицированных растениях. Инокуляция растений бактериями и последующее инфицирование оомицетом способствовало накоплению транскриптов всех исследованных генов системы РНК-интерференции. Можно полагать, что инокуляция растений клетками эндофитных бактерий штамма B. velezensis M66 способствует формированию устойчивости растений картофеля в отношении оомицета P. infestans посредством эффективного праймирования фитоиммунного потенциала.

Full Text

Restricted Access

About the authors

А. В. Сорокань

Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного научного учреждения Уфимского федерального исследовательского центра Российской академии наук

Author for correspondence.
Email: fourtyanns@googlemail.com
Russian Federation, Уфа

В. Ф. Габдрахманова

Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного научного учреждения Уфимского федерального исследовательского центра Российской академии наук

Email: fourtyanns@googlemail.com
Russian Federation, Уфа

И. С. Марданшин

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение Уфимский федеральный исследовательский центр Российской академии наук

Email: fourtyanns@googlemail.com

Башкирский научно-исследовательский институт сельского хозяйства

Russian Federation, Уфа

И. В. Максимов

Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного научного учреждения Уфимского федерального исследовательского центра Российской академии наук

Email: fourtyanns@googlemail.com
Russian Federation, Уфа

References

  1. Wu X., Wang Z., Zhang R., Xu T., Zhao J., Liu Y. Diversity of endophytic bacteria in hybrid maize seeds and Bacillus mojavensis J2416-7 may be capable of vertical transmission // Arch. Microbiol. 2022. V. 204. P. 213. https://doi.org/10.1007/s00203-022-02824-x
  2. Kim J.A., Song J.S., Kim P.I., Kim D.H., Kim Y. Bacillus velezensis TSA32-1 as a promising agent for biocontrol of plant pathogenic fungi // J. Fungi (Basel). 2022. V. 8. P. 1053. https://doi.org/10.3390/jof81010532
  3. Guo Q., Sun Y., Ji C., Kong Z., Liu Z., Li Y., Li Y., Lai H. Plant resistance to tomato yellow leaf curl virus is enhanced by Bacillus amyloliquefaciens Ba13 through modulation of RNA interference // Front. Microbiol. 2023. V. 14. P. 1251698. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1251698
  4. Shi Z., Hong W., Wang Q. Complete genome resource of Bacillus velezensis J17-4, an endophyte isolated from stem tissues of rice // Plant Dis. 2022. V. 106. P. 727. https://doi.org/10.1094/PDIS-05-21-0996-A
  5. Cheffi M., Bouket A.C., Alenezi F.N., Luptakova L., Belka M., Vallat A., Rateb M.E., Tounsi S., Triki M.A., Belbahri L. Olea europaea L. root endophyte Bacillus velezensis OEE1 counteracts oomycete and fungal harmful pathogens and harbours a large repertoire of secreted and volatile metabolites and beneficial functional genes // Microorganisms. 2019. V. 7. P. 314. https://doi.org/10.3390/microorganisms7090314
  6. Sorokan A., Benkovskaya G., Burkhanova G., Blagova D., Maksimov I. Endophytic strain Bacillus subtilis 26DCryChS producing Cry1Ia toxin from Bacillus thuringiensis promotes multifaceted potato defense against Phytophthora infestans (Mont.) de Bary and pest Leptinotarsa decemlineata Say // Plants. 2020. V. 9: 1115. https://doi.org/10.3390/plants9091115
  7. Coles D.W., Bithell S.L., Mikhael M., Cuddy W.S., Plett J.M. Chickpea roots undergoing colonisation by Phytophthora medicaginis exhibit opposing jasmonic acid and salicylic acid accumulation and signaling profiles to leaf hemibiotrophic models // Microorganisms. 2022. V. 10: 2. P. 343. https://doi.org/10.3390/microorganisms10020343
  8. Li N., Han X., Feng D., Yuan D., Huang L.-J. Signaling crosstalk between salicylic acid and ethylene/jasmonate in plant defense: do we understand what they are whispering? // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. P. 671. https://doi.org/10.3390/ijms20030671
  9. Huang S., Zhang X., Fernando W.G.D. Directing trophic divergence in plant-pathogen interactions: antagonistic phytohormones with NO doubt? // Front. Plant Sci. 2020. V. 11: 600063. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.600063
  10. Fire A., Xu S., Montgomery M.K., Kostas S.A., Driver S.E., Mello C.C. Potent and specific genetic interference by double-stranded RNA in Caenorhabditis elegans // Nature. 1998. V. 391: 6669. P. 806. https://doi.org/10.1038/35888
  11. Maksimov, I.V., Shein, M.Y. & Burkhanova, G.F. RNA Interference in plant protection from fungal and oomycete infection // Appl. Biochem. Microbiol. 2022. V. 58. P. 16–31. https://doi.org/10.1134/S000368382210106
  12. Jahan S.N., Åsman A.K., Corcoran P., Fogelqvist J., Vetukuri R.R., Dixelius C. Plant-mediated gene silencing restricts growth of the potato late blight pathogen Phytophthora infestans // J. Exp. Bot. 2015. V. 66. P. 2785. https://doi.org/10.1093/jxb/erv094
  13. Sanju S., Siddappa S., Thakur A., Shukla P.K., Srivastava N., Pattanayak D., Sharma S., Singh B.P. Host-mediated gene silencing of a single effector gene from the potato pathogen Phytophthora infestans imparts partial resistance to late blight disease // Funct. Integr. Genomic. 2015. V. 15. P. 697. https://doi.org/10.1007/s10142-015-0446-z
  14. Qiao Y., Liu L., Xiong Q., Flores C., Wong J., Shi J., Wang X., Liu X., Xiang Q., Jiang S., Zhang F. Oomycete pathogens encode RNA silencing suppressors // Nat. Genet. 2013. V. 45. P. 330. https://doi.org/10.1038/ng.2525
  15. Gui X., Zhang P., Wang D., Ding Z., Wu X., Shi J., Shen Q-H., Xu Y-Z., Ma W., Qiao Y. Phytophthora effector PSR1 hijacks the host pre-mRNA splicing machinery to modulate small RNA biogenesis and plant immunity // Plant Cell. 2022. V. 34: 9. P. 3443. https://doi.org/10.1093/plcell/koac176
  16. Hou Y., Zhai Y.I., Feng L.I., Karimi H.Z., Rutter, B.D., Zeng L., Choi D.S., Zhang B., Gu W., Chen X., Ye W., Innes R.W., Zhai J., Ma W. A Phytophthora effector suppresses trans-kingdom RNAi to promote disease susceptibility // Cell Host Microbe. 2019. V. 25. P. 153. https://doi.org/10.1016/j.chom.2018.11.007
  17. de Vries S., von Dahlen J.K., Uhlmann C., Schnake A., Kloesges T., Rose L.E. Signatures of selection and host‐adapted gene expression of the Phytophthora infestans RNA silencing suppressor PSR2 // Mol. Plant Pathol. 2017. V. 18. P. 110. https://doi.org/10.1111/mpp.12465
  18. Xiong Q., Ye W., Choi D., Wong J., Qiao Y., Tao K., Wang Y., Ma W. Phytophthora suppressor of RNA silencing 2 is a conserved RxLR effector that promotes infection in soybean and Arabidopsis thaliana // Mol. Plant Microbe Interact. 2014. V. 27. P. 1379. https://doi.org/10.1094/MPMI-06-14-0190-R
  19. Vetukuri R.R., Whisson S.C., Grenville-Briggs L.J. Phytophthora infestans effector Pi14054 is a novel candidate suppressor of host silencing mechanisms // Eur. J. Plant Pathol. 2017. V. 149. P. 771. https://doi.org/10.1007/s10658-017-1222-9
  20. Parperides E., El Mounadi K., Garcia‐Ruiz H. Induction and suppression of gene silencing in plants by nonviral microbes // Mol. Plant Pathol. 2023. V. 24. P. 1347. https://doi.org/10.1111/mpp.13362
  21. Murashige T., Skoog F. A revised medium for rapid growth and bio assays with tobacco tissue cultures // Physiol. Plant. 1962. V. 15. P. 473. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1962.tb08052.x
  22. Каталог штаммов и изолятов коллекции эндофитных микроорганизмов ИБГ УФИЦ РАН (2018), Уфа. http://ibg.anrb.ru/wp-content/uploads/2019/04/Katalog-endofit.doc
  23. Сорокань А.В., Бурханова Г.Ф., Алексеев В.Ю., Максимов И.В. Влияние совместной обработки эндофитным штаммом бактерий Bacillus thuringiensis B-5351 и салициловой кислотой на устойчивость растений картофеля к Phytophthora infestans (Mont.) de Bary // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2021. № 53. С. 109. https://doi.org/10.17223/19988591/53/6
  24. Nowicki M., Foolad M.R., Nowakowska M., Kozik E.U. Potato and tomato late blight caused by Phytophthora infestans: an overview of pathology and resistance breeding // Plant Dis. 2012. V. 96(1). P. 4-17. https://doi.org/10.1094/PDIS-05-11-0458.
  25. Kumawat K.C., Razdan N., Saharan K. Rhizospheric microbiome: bio-based emerging strategies for sustainable agriculture development and future perspectives // Microbiol. Res. 2022. V. 254: 126901. https://doi.org/10.1016/j.micres.2021.126901
  26. Sorokan A., Burkhanova G., Gordeev A., Maksimov I. Exploring the role of salicylic acid in regulating the colonization ability of Bacillus subtilis 26D in potato plants and defense against Phytophthora infestans // Int. J. Plant Biol. 2023. V. 14. P. 242. https://doi.org/10.3390/ijpb14010020
  27. Huang Ch.-Y., Wang H., Hu P., Hamby R., Jin H. Small RNAs ‒ big players in plant-microbe interactions // Cell Host Microbe. 2019. V. 26. P. 173. https://doi.org/10.1016/j.chom.2019.07.021
  28. Zhang D., Liu M., Tang M., Dong B., Wu D., Zhang Z., Zhou B. Repression of microRNA biogenesis by silencing of OsDCL1 activates the basal resistance to Magnaporthe oryzae in rice // Plant Sci. 2015. V. 237. P. 24. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2015.05.002
  29. Cao J.Y., Xu Y.P., Li W., Li S.S., Rahma, H., Cai X.Z. Genome-wide identification of Dicer-like, Argonaute, and RNA-dependent RNA polymerase gene families in Brassica species and functional analyses of their Arabidopsis homologs in resistance to Sclerotinia sclerotiorum // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. P. 1614. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01614
  30. Pradhan M., Pandey P., Baldwin I.T., Pandey S.P. Argonaute4 modulates resistance to Fusarium brachygibbosum infection by regulating jasmonic acid signaling // Plant Physiol. 2020. V. 184. P. 1128. https://doi.org/10.1104/pp.20.00171
  31. Luan Y., Cui J., Li J., Jiang N., Liu P., Meng J. Effective enhancement of resistance to Phytophthora infestans by overexpression of miR172a and b in Solanum lycopersicum // Planta. 2018. V. 247. P. 127. https://doi.org/10.1007/s00425-017-2773-x

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Percentage of leaf blade area with visible symptoms of late blight on potato plants under the influence of Bacillus velezensis M66 bacteria on the 8th day after application of pathogen spores (a); the number of CFU of endophytic B. velezensis M66 bacteria in potato tissues 24 hours after infection with the causative agent of late blight (b). 0 – uninfected plants. Different letters indicate variants that showed statistically significant differences from each other (P ≤ 0.05).

Download (230KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Effect of Bacillus velezensis M66 bacteria on the content of hydrogen peroxide (a), activity of trypsin inhibitors (b) and peroxidases (c) in healthy potato plants and those infected with strains of the late blight pathogen Phytophthora infestans 1840 and P. infestans Sn 24 h after infection. Different letters indicate variants that showed statistically significant differences from each other (P ≤ 0.05).

Download (339KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Effect of Bacillus velezensis M66 bacteria on the relative amount of transcripts of the trypsin inhibitor StPR6 genes (1), the main protective protein – indicator of the development of systemic acquired resistance StPR1 (2), chitinase StPR2 (3) and anionic peroxidase StPR9 (4) in healthy potato plants and those infected with strains of the late blight pathogen Phytophthora infestans 1840 and P. infestans Sn (24 h after application of the pathogen spores). The transcriptional activity of each studied gene was normalized relative to the reference potato actin gene. Different letters indicate variants that showed statistically significant differences from each other (P ≤ 0.05). The comparison was made for each specific gene separately.

Download (289KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Effect of Bacillus velezensis M66 bacteria on the relative amount of transcripts of the RNA interference system genes StAgo1 (1), StAgo4 (2), and StDCL (3) in healthy potato plants and those infected with the strains of the late blight pathogen Phytophthora infestans 1840 and P. infestans Sn (24 h after application of the pathogen spores). The transcriptional activity of each studied gene was normalized relative to the reference gene of potato actin. Different letters indicate variants that showed statistically significant differences from each other (P ≤ 0.05). The comparison was made for each specific gene separately.

Download (233KB)
Indexing metadata
6. Supplementary materials
Download (17KB)
Indexing metadata

Note

1Дополнительные материалы размещены в электронном виде по DOI статьи: 10.31857/S0015330324040039


Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».