Free radicals and signal transduction in cells

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

This review provides an overview of molecular mechanisms of intracellular signal transduction involving free radicals. The structure and functions of enzymes that can form superoxide anion-radical and hydrogen peroxide are considered in detail. The mechanisms of regulation of cell properties with the participation of specialized redox chains formed by a group of proteins interacting through electron transport processes are discussed. Genetically mediated mechanisms of regulation of redox cell homeostasis are analyzed. Particular attention is paid to the issue concerning quantitative characterization of the network of interactions of oxidizing and reducing agents, which determines the species and individual characteristics of redox homeostasis and the stress response of cells.

About the authors

G. G Martinovich

Belarusian State University

Email: martinovichgg@bsu.by
Minsk, Republic of Belarus

I. V Martinovich

Belarusian State University

Minsk, Republic of Belarus

V. V Voinarouski

Belarusian State University

Minsk, Republic of Belarus

D. V Grigorieva

Belarusian State University

Minsk, Republic of Belarus

I. V Gorudko

Belarusian State University

Minsk, Republic of Belarus

O. M Panasenko

Lopukhin Federal Research and Clinical Center of Physical-Chemical Medicine, Federal Medical Biological Agency

Moscow, Russia

References

  1. R. Gerschman, D. L. Gilbert, S. W. Nye, et al., Science, 119 (3097), 623 (1954).
  2. Б. Н. Тарусов, Основы биологического действия радиоактивных излучений (Медгиз, М., 1954).
  3. Н. М. Эмануэль, Тр. Моск. об-ва испыт. природы, 7, 73 (1963).
  4. Н. М. Эмануэль, Р. Е. Кавецкий, Б. Н. Тарусов и др., Биофизика рака (Наук. думка, Киев, 1976).
  5. А. Boveris and B. Chance, Biochem. J., 134 (3), 707 (1973).
  6. E. Cadenas, Ann. Rev. Biochem., 58 (1), 79 (1989).
  7. D. Harman, J. Gerontol., 11 (3), 298 (1956).
  8. В. Х. Хавинсон, В. А. Баринов, А. В. Арутюнян и др., Свободнорадикальное окисление и старение (Наука, СПб, 2003).
  9. Н. К. Зенков, П. М. Кожин, А. В. Чечушков и др., Успехи геронтологии, 33 (1), 10 (2020).
  10. А. Ф. Ванин и Р. М. Налбандян, Биофизика, 10, 167 (1965).
  11. А. Ф. Ванин, Л. А. Блюменфельд и А. Г. Четвериков, Биофизика, 12 (5), 829 (1967).
  12. L. J. Ignarro, Biosci. Rep., 19 (2), 51 (1999).
  13. H. Sauer, M. Wartenberg, and J. Hescheler, Cell. Physiol. Biochem., 11, 173 (2001).
  14. Г. Г. Мартинович, Активные формы кислорода в регуляции функций и свойств клеток: явления и механизмы (БГУ, Минск, 2021).
  15. U. Forstermann and W. C. Sessa, Eur. Heart J., 33 (7), 829 (2012).
  16. H. Sies and D. P. Jones, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 21 (3), 1 (2020).
  17. J. D. Lambeth, Nat. Rev. Immunol., 4, 181 (2004).
  18. K. Bedard and H. Krause, Physiol. Rev., 87, 245 (2007).
  19. D. Robertson, R. Farid, C. Moser, et al., Nature, 368, 425 (1994).
  20. A. R. Cross and A. W. Segal, Biochim. Biophys. Acta, 1657, 1 (2004).
  21. J. D. Lambeth, G. Cheng, R. S. Arnold, et al., Trends Biochem. Sci., 25, 459 (2000).
  22. K. Rokutan, T. Kawahara, Y. Kuwano, et al., Semin. Immunopathol., 30, 315 (2008).
  23. N. K. Lee, Y. G. Choi, J. Y. Baik, et al., Blood, 106, 852 (2005).
  24. S. Sorce and H. Krause, Antioxid. Redox Signal., 11, 2481 (2009).
  25. I. Helmcke, S. Heumuller, R. Tikkanen, et al., Antioxid. Redox Signal., 11, 1279 (2008).
  26. K. Rokutan, T. Kawahara, Y. Kuwano, et al., Antioxid. Redox Signal., 8, 1573 (2006).
  27. C. Cheret, A. Gervais, A. Lelli, et al., J. Neurosci., 28, 12039 (2008).
  28. D. Vara, R. K. Mailer, A. Tarafdar, et al., Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol., 41, 683 (2021).
  29. B. Lassegue, D. Sorescu, K. Szocs, et al., Circ. Res., 88, 888 (2001).
  30. P. N. Seshiah, D. S. Weber, P. Rocic, et al., Circ. Res., 91, 406 (2002).
  31. D. I. Brown and K. K. Griendling, Free Radic. Biol. Med., 47, 1239 (2009).
  32. M. Ushio-Fukai, Sci. STKE, 2006, re8 (2006).
  33. M. V. Tejada-Simon, F. Serrano, L. E. Villasana, et al., Mol. Cell Neurosci., 29, 97 (2005).
  34. R. Dworakowski, S. P. Alom-Ruiz, and A. M. Shah, Pharmacol. Rep., 60, 21 (2008).
  35. M. Ushio-Fukai, Antioxid. Redox Signal., 9, 731 (2007).
  36. O. Jung, J. G. Schreiber, H. Geiger, et al., Circulation, 109, 1795 (2004).
  37. B. Banfi, B. Malgrange, J. Knisz, et al., J. Biol. Chem., 279, 46065 (2004).
  38. W. J. Clerici, K. Hensley, D. L. DiMartino, et al., Heart Res., 98, 116 (1996).
  39. T. Ago, T. Kitazono, H. Ooboshi, et al., Circulation, 109, 227 (2004).
  40. I. Cucoranu, R. Clempus, A. Dikalova, et al. Circ. Res., 97, 900 (2005).
  41. W. Chamulitrat, W. Stremmel, T. Kawahara, et al., J. Invest. Dermatol., 122, 1000 (2004).
  42. S. Yang, P. Madyastha, S. Bingel, et al., J. Biol. Chem., 276, 5452 (2001).
  43. P. Vallet, Y. Charnay, K. Steger, et al., Neuroscience, 132, 233 (2005).
  44. I. Carmona-Cuenca, B. Herrera, J. J. Ventura, et al., J. Cell Physiol., 207, 322 (2006).
  45. M. Geiszt, J. B. Kopp, P.Varnai, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 8010 (2000).
  46. L. L. Hilenski, R. E. Clempus, M. Quinn, et al., Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol., 24, 677 (2004).
  47. J. Kuroda, K. Nakagawa, T. Yamasaki, et al., Genes & Cells, 10, 1139 (2005).
  48. J. Kuroda, T. Ago, S. Matsushima et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 15565 (2010).
  49. Y. Maejima, J. Kuroda, S. Matsushima, et al., J. Mol. Cell. Cardiol., 50, 408 (2011).
  50. G. Cheng, Z. Cao, X. Xu, et al., Gene, 269, 131 (2001).
  51. D. B. Jay, C. A. Papaharalambus, B. Seidel-Rogol, et al., Free Radic. Biol. Med., 45, 329 (2008).
  52. R. S. BelAiba, T. Djordjevic, A. Petry, et al., Free Radic. Biol. Med., 42, 446 (2007).
  53. S. S. Brar, Z. Corbin, T. P. Kennedy, et al., Am. J. Physiol., 285, C353 (2003).
  54. A. S. Kamiguti, L. Serrander, K. Lin, et al., J. Immunol., 175, 8424 (2005).
  55. J. Si, J. Behar, J. Wands, et al., Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol., 294, G174 (2008).
  56. C. Dupuy, R. Ohayon, A. Valent, et al., J. Biol. Chem., 274, 37265 (1999).
  57. R. Forteza, M. Salathe, F. Miot, et al., Am. J. Respir. Cell Mol. Biol., 32, 462 (2005).
  58. D. Wang, X. De Deken, M. Milenkovic, et al. J. Biol. Chem., 280, 3096 (2005).
  59. F. Gu, A. Kruger, H. Roggenkamp, et al., Sci. Signaling, 14 (709), eabe3800 (2021).
  60. K. Fiedorczuk, J. A. Letts, G. Degliesposti, et al. Nature, 538 (7625), 406 (2016).
  61. C. C. Page, C. C. Moser, X. Chen, et al., Nature, 402 (6757), 47 (1999).
  62. F. Scialo, D. J. Fernandez-Ayala, and A. Sanz, Front. Physiol., 8, 428 (2017).
  63. A. A. Starkov, Ann. N. Y. Acad. Sci., 1147, 37 (2008).
  64. S. S. Korshunov, V. P. Skulachev, and A. A. Starkov, FEBS Lett., 416, 15 (1997).
  65. S. T. Ohnishi, T. Ohnishi, S. Muranaka, et al., J. Bioenerg. Biomembr., 37, 1 (2005).
  66. L. A. Sazanov and P. Hinchliffe, Science, 311 (5766), 1430 (2006).
  67. L. A. Sazanov, J. Bioenerg. Biomembr., 46, 247 (2014).
  68. V. Massey, J. Biol. Chem., 269, 22459 (1994).
  69. A. Galkin and U. Brandt, J. Biol. Chem., 280, 30129 (2005).
  70. S. Raha and B. Robinson, Trends Biochem. Sci., 25, 502 (2000).
  71. S. Drose and U. Brandt, J. Biol. Chem., 283, 21649 (2008).
  72. A. Boveris and E. Cadenas, IUBMB Life, 50, 1 (2000).
  73. E. Cadenas, Mol. Asp. Med., 25, 17 (2004).
  74. A. Y. Andreyev, Y. E. Kushnareva, and A. A. Starkov, Biochemistry (Moscow), 70, 200 (2005).
  75. L. A. Sena and N. S. Chandel, Mol. Cell., 48, 158 (2012).
  76. G. S. Shadel and T. L. Horvath, Cell, 163 (3), 560 (2015).
  77. A. V. Kudryavtseva, G. S. Krasnov, A. A. Dmitriev, et al., Oncotarget, 7 (29), 44879 (2016).
  78. J. McCord and I. Fridivich, J. Biol. Chem., 244 (60), 6049 (1969).
  79. R. H. Holm, P. Kennepohl, and E. I. Solomon, Chem. Rev., 96, 2239 (1996).
  80. J. Slot, H. J. Geuze, B. A. Freeman, et al., Lab. Invest., 55, 363 (1986).
  81. K. A. Hopkin, M. A. Papazian, and H. M. Steinman, J. Biol. Chem., 267, 24253 (1992).
  82. H. D. Youn, E. J. Kim, J. H. Roe, et al., Biochemistry, 318, 889 (1996).
  83. A. Houldsworth, A. Hodgkinson, S. Shaw, et al., Gene, 569, 41 (2015).
  84. S. Govatati, S. Malempati, B. Saradamma, et al., Tumor Biol., 37, 10357 (2016).
  85. I. Batinic-Haberle, A. Tovmasyan, E. R. Roberts, et al., Antioxid. Redox Signal., 20, 2372 (2014).
  86. C. A. Massaad, T. M. Washington, R. G. Pautler, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 13576 (2009).
  87. K. Baumgart, V. Simkova, F. Wagner, et al., Intensive Care Med., 35, 344 (2009).
  88. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович и С. Н. Черенкевич, Биофизика, 56 (3), 465 (2011).
  89. D. P. Jones and H. Sies, Antioxid. Redox Signal., 23 (9), 734 (2015).
  90. M. Reth, Nat. Immunol., 3, 1129 (2002).
  91. M. A. Wouters, S. W. Fan, and N. L. Haworth, Antioxid. Redox Signal., 12 (1), 53 (2010).
  92. L. S. Terada, J. Cell Biol., 174 (5), 615 (2006).
  93. J. Lopez-Barneo, J. R. Lopez-Lopez, J. Urena, et al., Science, 241 (4865), 580 (1988).
  94. E. Cutz, J. Pan, H. Yeger, et al., Semin. Cell Dev. Biol., 24 (1), 40 (2013).
  95. В. П. Скулачев, Биохимия, 66, 7 (2001).
  96. L. Gao, P. Gonzdlez-Rodriguez, P. Ortega-Sdenz, et al., Redox Biol., 12, 908 (2017).
  97. M. C. Fernandez-Aguera, L. Gao, P. Gonzdlez-Rodriguez, et al., Cell Metab., 22, 825 (2015).
  98. A. Platero-Luengo, S. Gonzdlez-Granero, R. Durdn, et al., Cell, 156, 291 (2014).
  99. X. W. Fu, D. Wang, C. A. Nurse, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97 (8), 4374 (2000).
  100. J. Buttigieg, J. Pan, H. Yeger, et al., Am. J. Physiol. Lung Cell. Mol. Physiol., 303 (7), L598 (2012).
  101. D. Wang, C. Youngson, V. Wong, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 93 (23), 13182 (1996).
  102. P. Kazemian, R. Stephenson, H. Yeger, et al., Respir. Physiol., 126, 89 (2001).
  103. R. M. Touyz, X. Chen, F. Tabet, et al., Circ. Res., 90, 1205 (2002).
  104. A. M. Hashad, M. Sancho, S. E. Brett, et al., Sci. Rep., 8, 3445 (2018).
  105. O. F. Harraz, R. R. Abd El-Rahman, K. Bigdely-Shamloo, et al., Circ. Res., 115, 650 (2014).
  106. H. I. Krieger-Brauer, and H. Kather, J. Clin. Invest., 89, 1006 (1992).
  107. K. Mahadev, H. Motoshima, X. Wu, et al., Mol. Cell. Biol., 24 (5), 1844 (2004).
  108. X. Wu and K. J. Williams, Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol., 32, 1236 (2012).
  109. B. L. Seely, P. A. Staubs, D. R. Reichart, et al., Diabetes, 45 (10), 1379 (1996).
  110. G. G. Martinovich, I. V. Martinovich, and S. N. Cherenkevich, Bull. Exp. Biol. Med., 147 (4), 469 (2009).
  111. G. G. Martinovich, E. N. Golubeva, I. V. Martinovich, et al., J. Biophys., 2012, 921653 (2012).
  112. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович, А. В. Вчерашняя и др., Докл. НАН Беларуси, 60 (5), 96 (2016).
  113. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович, А. В. Вчерашняя и др., Биофизика, 61 (6), 1164 (2016).
  114. A. V. Vcherashniaya, I. V. Martinovich, G. G. Martinovich, et al., J. Appl. Spectroscopy, 87 (3), 515 (2020).
  115. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович, А. В. Вчерашняя и др., Биофизика, 62 (6), 1142 (2017).
  116. D. P. Jones, Am. J. Physiol. Cell Physiol., 295, C849 (2008).
  117. H. Sies, C. Berndt, and D. P. Jones, Annu. Rev. Biochem., 86 (25), 715 (2017).
  118. Г. Г. Мартинович и С. Н. Черенкевич, Окислительно-восстановительные процессы в клетках (БГУ, Минск, 2008).
  119. M. Narasimhan and N. S. Rajasekaran, Biochim. Biophys. Acta - Mol. Basis Dis., 1852, 53 (2015).
  120. Z. Huang, C. Chen, Z. Zeng, et al., FASEB J., 15, 19 (2001).
  121. Y. Lee, H. G. Kim, H. I. Jung, et al., Mol. Cells, 14, 305 (2002).
  122. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович, Е. Н. Голубева и др., Изв. НАН Беларуси. Сер. мед. наук, № 2, 85 (2012).
  123. S. Kannan, V. R. Muthusamy, K. J. Whitehead, et al., Cardiovasc. Res., 100, 63 (2013).
  124. D. E. Handy and J. Loscalzo, Free Radic. Biol. Med., 109, 114 (2017).
  125. X. G. Lei, J. H. Zhu, W. H. Cheng, et al., Physiol. Rev., 96, 307 (2016).
  126. J. P. McClung, C. A. Roneker, W. Mu, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 8852 (2004).
  127. J. D. Watson, Lancet, 383 (9919), 841 (2014).
  128. D. E. Warburton, C. W. Nicol, and S. S. Bredin, Can. Med. Assoc. J., 174, 801 (2006).
  129. M. Ristow, K. Zarse, A. Oberbach, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 8665 (2009).
  130. Г. Г. Мартинович и С. Н. Черенкевич, Успехи физиологич. наук, 39 (3), 29 (2008).
  131. A. V. Ulasov, A. A. Rosenkranz, G. P. Georgiev, et al., Life Sciences, 291, 120111 (2021).
  132. P. Canning, F. J. Sorrell, and A. N. Bullock, Free Radic. Biol. Med., 88, 101 (2015).
  133. M. Kobayashi, L. Li, N. Iwamoto, et al., Mol. Cell. Biol., 29, 493 (2009).
  134. D. D. Zhang and M. Hannink, Mol, Cell, Biol., 23, 8137 (2003).
  135. J. Zhu, H. Wang, F. Chen, et al., Free Radic. Biol. Med., 99, 544 (2016).
  136. Н. К. Зенков, А. В. Чечушков, П. М. Кожин и др., Биохимия, 82 (5), 749 (2017).
  137. M. C. Lu, J. A. Ji, Z. Y. Jiang, et al. Med. Res. Rev., 36, 924 (2016).
  138. M. C. Egbujor, M. Petrosino, K. Zuhra, et al., Antioxidants, 11 (7), 1255 (2022).
  139. S. Qin and D. X. Hou, Engineering, 3 (5), 738 (2017).
  140. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович, А. В. Вчерашняя и др., Биофизика, 65 (6), 1081 (2020).
  141. X.J. Wang, J. D. Hayes, L. G. Higgins, et al., Chem. Biol., 17 (1), 75 (2010).
  142. A. T. Dinkova-Kostova, J. W. Fahey, and P. Talalay, Methods Enzymol., 382, 423 (2004).
  143. F. Hong, K. R. Sekhar, M. L. Freeman, et al., J. Biol. Chem., 280, 31768 (2005).
  144. F. Hong, M. L. Freeman, and D. C. Liebler, Chem. Res. Toxicol., 18, 1917 (2005).
  145. S. Fourquet, R. Guerois, D. Biard, et al., J. Biol. Chem., 285, 8463 (2010).
  146. T. Suzuki, A. Muramatsu, R. Saito, et al., Cell Rep., 28, 746 (2019).
  147. R. Venugopal and A. K. Jaiswal, J. Clin. Invest., 93, 14960 (1996).
  148. J. D. Hayes and A. T. Dinkova-Kostova, Trends Biochem. Sci., 39 (4), 199 (2014).
  149. Y. Mitsuishi, K. Taguchi, Y. Kawatani, et al., Cancer Cell, 22, 66 (2012).
  150. E. Sun, H. Erb, and T. H. Murphy, Bioch. Biophys. Res.Com., 326, 371 (2005).
  151. S. Kovac, P. R. Angelova, K. M. Holmstrom, et al., Biochim. Biophys. Acta, 1850, 794 (2015).
  152. S. N. Zucker, E. E. Fink, A. Bagati, et al., Mol. Cell, 53, 916 (2014).
  153. S. Mannava, D. Zhuang, J. R. Nair, et al., Blood, 119, 1450 (2012).
  154. M. Ying, J. Tilghman, Y. Wei, et al., J. Biol. Chem., 289, 32742 (2014).
  155. F. A. Simmen, Y. Su, R. Xiao, et al., Reprod. Biol. Endocrinol., 6, 41 (2008).
  156. R. M. Bonett, F. Hu, P. Bagamasbad, et al., Endocrinology, 150, 1757 (2009).
  157. H. Imataka, K. Sogawa, K. Yasumoto, et al. EMBO J., 11, 3663 (1992).
  158. Q. Yan, B. He, G. Hao et al., Life Sci., 233, 116641 (2019).
  159. E. E. Fink, S. Moparthy, A. Bagati, et al., Cell Rep., 25, 212 (2018).
  160. B. Chhunchha, E. Kubo, and D. P. Singh, Cells, 8 (10), 1159 (2019).
  161. B. Chhunchha, E. Kubo, and D. P. Singh, Cells, 11 (8), 1266 (2022).
  162. C. S. Pillay, J. H. Hofmeyr, L. N. Mashamaite, et al., Antioxid. Redox Signal., 18, 2075 (2013).
  163. F. Q. Schafer and G. R. Buettner, Free Rad. Biol. Med. 30, 1191 (2001).
  164. J. T. Hancock, R. Desikan, S. J. Neill, et al. J. Theor. Biol., 226, 65 (2004).
  165. Г. Г. Мартинович и С. Н. Черенкевич, Вестн. Белорус. гос. ун-та. Сер. 1, № 1, 28 (2004).
  166. G. G. Martinovich, S. N. Cherenkevich, and H. Sauer, Eur. Biophys. J., 34 (7), 937 (2005).
  167. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович и С. Н. Черенкевич, Биофизика, 53 (4), 618 (2008).
  168. Y. M. Go, J. J. Gipp, R. T. Mulcahy, et al., J. Biol. Chem., 279, 5837 (2004).
  169. M. Kemp, Y. M. Go, and D. P. Jones, Free Radic. Biol. Med., 44, 921 (2008).
  170. L. Flohe, Biochim. Biophys. Acta - General Subjects, 1830 (5), 3139 (2013).
  171. G. G. Martinovich, I. V. Martinovich, S. N. Cherenkevich, et al. Cell Biochem. Biophys., 58 (2), 75 (2010).
  172. D. P. Jones, Y. M. Go, C. L. Anderson, et al., FASEB J., 18 (11), 1246 (2004).
  173. Г. Г. Мартинович и С. Н. Черенкевич, Вестн. Белорус. гос. ун-та. Сер. 1, № 3, 1 (2004).
  174. Г. Г. Мартинович, И. В. Мартинович, Е. Б. Меньщикова и др., Докл. НАН Беларуси, 59 (3), 82 (2015).
  175. S. Clement, J. M. Campbell, W. Deng, et al. Advanced Science, 7 (24), 2003584 (2020).
  176. M. Elas, K. Ichikawa, and H. J. Halpern, Radiat. Res., 177 (4), 514 (2012).
  177. G. Bacic, A. Pavicevic, and F. Peyrot, Redox Biol., 8, 226 (2016).
  178. A. Adhikari, S. Mondal, M. Das, et al., ACS Biomater. Sci. Eng., 7 (6), 2475 (2021).
  179. S. Mondal, A. Adhikari, R. Ghosh, et al., MRS Advances, 6 (16), 427 (2021).
  180. J. Meng, Z. Lv, Y. Zhang, et al., Antioxid. Redox Signal., 34 (14), 1069 (2021).

Copyright (c) 2023 Russian Academy of Sciences

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies