Перспективные штаммы фосфатмобилизирующих ризобактерий, устойчивых к глифосату и никелю
- Авторы: Хакимова Л.Р.1,2, Чубукова О.В.1,3, Акимова Е.С.1, Вершинина З.Р.1,3
-
Учреждения:
- Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Уфимского федерального исследовательского центра РАН
- Башкирский государственный медицинский университет Минздрава РФ
- Уфимский государственный нефтяной технический университет
- Выпуск: № 12 (2024)
- Страницы: 81-88
- Раздел: Экотоксикология
- URL: https://journals.rcsi.science/0002-1881/article/view/273600
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0002188124120116
- EDN: https://elibrary.ru/vuqita
- ID: 273600
Цитировать
Полный текст
Аннотация
Осуществили поиск фосфатрастворяющих ризобактерий, способных расти в присутствии разных концентраций гербицида глифосата и ионов тяжелого металла никеля (Ni2+). С помощью среды Муромцева определена фосфатмобилизующая активность лишь у 3-х из 20-ти штаммов Rhizobium spр. – с низким индексом солюбилизации (IS). Напротив, все штаммы Pseudomonas spр. показали положительный результат, а самый высокий IS был у Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 и GOR 4.17. Наиболее высокую активность роста при стрессовых условиях показали 4 штамма Pseudomonas spр.: OBA 2.4.1, OBA 2.9, 4.17 и STA 3, их рост заметно угнетался при увеличении концентрации глифосата в среде до 10.0 мг/мл. Активность роста штаммов Rhizobium spр. характеризовалась как средняя. При росте на среде с NiCl2 штаммы Pseudomonas sр. 65 HM и 67 HM росли до концентрации 9 мМ NiCl2 в среде, при концентрации 11 мМ штамм 67 HM давал рост в виде единичных колоний. Данные штаммы были выделены из образцов почв, взятых из мест, загрязненных химическими стоками. Возможно, в такой почве уже были хлориды никеля в больших концентрациях, превышающих норму, поэтому именно данные штаммы имели такую высокую устойчивость к ионам никеля. Таким образом, штаммы Rhizobium spр. обладали не самыми активными PGPR свойствами, а разные штаммы Pseudomonas sp. проявили высокую устойчивость к глифосату и хлориду никеля. Тем самым Pseudomonas sp. показали свою высокую способность адаптации к стрессовым условиям. Именно такие PGPR-бактерии (Plant Growth Promoting Rhizo bacteria) можно рассматривать в качестве биологических агентов для повышения эффективности биоремедиации сельскохозяйственных почв.
Ключевые слова
Полный текст
ВВЕДЕНИЕ
Ризобактерии, способствующие росту растений (PGPR) – это полезные ризосферные свободноживущие микроорганизмы, которые участвуют в стимулировании роста растений. PGPR обитают в ризосфере и корнях растений, благоприятно влияя на их рост и развитие и способствуя антагонизму с фитопатогенами. Такие ризобактерии используют для повышения урожайности сельскохозяйственных культур при нормальных и стрессовых условиях [1]. Они усиливают рост растений за счет создания индуцированной системной устойчивости (ISR), высокой конкурентоспособности, защиты растений от биотических агентов и др. [2]. Ризосфера представляет собой сложную и гетерогенную зону вокруг корней растений, колонизированную многими микроорганизмами, включая бактерии родов Pseudomonas и Rhizobium. Pseudomonas sр. являются широко распространенными бактериями в ризосферной зоне и обладают многими характеристиками PGPR, включая быстрый рост in vitro, высокую конкурентоспособность и колонизацию корневых волосков растений, синтез биологически активных метаболитов, устойчивость к стрессовым ситуациям [3]. Rhizobium sр. имеют уникальную способность к азотфиксации в симбиозе с бобовыми растениями [4].
Кроме вышеперечисленных свойств у PGPR-бактерий имеется способность солюбилизировать фосфаты. Описаны штаммы ризобий, включая R. leguminosarum, которые способны синтезировать низкомолекулярные органические кислоты, которые действуют на неорганический фосфор [5].
Биоремедиация подразумевает использование способности микроорганизмов разлагать органические загрязнители, в том числе и остатки гербицидов, присутствующие в загрязненных пахотных почвах, и параллельно повышать плодородие почв и урожайность сельскохозяйственных культур [4, 6]. В настоящее время чрезмерное использование гербицидов угрожает равновесию почвенных экосистем и может негативно влиять на рост растений [7]. Глифосат (N-(фосфонометил) глицин) является наиболее эффективным и широко используемым гербицидом во всем мире, и его использование растет с каждым годом [8–10]. Остатки глифосата обнаруживают в воде, почве, воздухе и грунтовых водах, а также в продуктах питания [11]. Согласно многим исследованиям, глифосат воздействует на репродуктивную систему лабораторных крыс, при этом негативное влияние проявляется в поколениях F2 и F3, на которых не было прямого воздействия глифосата [12, 13]. Известно, что этот гербицид вызывает нарушение в почвенной экосистеме и микробиоте кишечника млекопитающих, домашних птиц, рептилий, а также медоносных пчел [14–17]. Наиболее перспективной и экологичной стратегией удаления таких гербицидов из окружающей среды является микробная деградация [18]. Например, показано, что некоторые бактерии могут превращать пестициды в биохимические строительные блоки, необходимые для цикла Кребса и гликолиза [6].
Кроме гербицидов большую опасность для окружающей среды представляют и тяжелые металлы (ТМ). Поиск штаммов PGPR, устойчивых к ТМ, является наиболее актуальным вопросом в биоремедиации. Такие бактерии способны смягчать токсическое воздействие ТМ на растения путем различных механизмов, таких как внутриклеточная и внеклеточная секвестрация, биоаккумуляция, биоаугментация и т. д. [19, 20]. Таким образом, улучшение взаимодействия растений и PGPR может способствовать успешной фиторемедиации за счет усиления роста растений и производства биомассы в неблагоприятных условиях окружающей среды [21].
Цель работы – поиск фосфатрастворяющих ризобактерий, способных расти в присутствии глифосата и загрязнения никелем.
МЕТОДИКА ИССЛЕДОВАНИЯ
Все исследованные штаммы взяты из коллекции ризосферных бактерий «Симбионт» (ИБГ УФИЦ РАН, Уфа). Бактериальные штаммы из рода Rhizobium: TRe 1 TRe 3, TRe 5, TRe 7, TRe 14, GOR3, GOR18, GOR7, GOR23, GOR25, TMe 9, TPr 6 были выделены из клубеньков корней растений видов семейства Бобовые (Fabaceae). Бактериальные штаммы рода Pseudomonas: Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 и Pseudomonas sp. OBA 2.9 выделены из ризосферы растений Южного Урала – остролодочника башкирского (Oxytropis baschkirensis), Pseudomonas sp. GOR4.17 – из ризосферы козлятника восточного (Galega orientalis), Pseudomonas sp. STA 3 – из ризосферы стальника колючего (Ononis spinosa) [22]. Бактериальные штаммы Pseudomonas sp. 17 HM, 65 HM и 67 HM выделены из образцов почв, взятых из мест, загрязненных химическими стоками.
Определение минимальной ингибирующей концентрации глифосата для исследованных штаммов определяли путем постановки in vitro экспериментов в 3-х повторностях на твердой питательной среде LB для Pseudomonas spр. (масс.% в водном растворе: бактотриптон – 1, дрожжевой экстракт – 0.5, NaCl – 0.5, агар – 1) и YM для Rhizobium spр. (масс.% в водном растворе: маннитол – 1, дрожжевой экстракт – 0.04, NaCl – 0.01, MgSO4–0.01, K2HPO4∙3H2O – 0.05, CaCl2– 0.03). Глифосат готовили из гербицида «Торнадо-500» («Август», Россия), в качестве исходного раствора использовали 50%-ный стерильный разведенный препарат. Затем культуру клеток выращивали в чашках Петри с добавлением глифосата в конечных концентрациях 3.0, 6.0, 8.0, 10.0 мг/мл. После инкубации в термостате в течение 24–48 ч при 28 оC рассматривали рост бактериальных клеток.
Способность ризобактерий к росту в присутствии NiCl2 исследовали также на средах LB и YM при концентрациях 1.0, 2.0, 3.0, 4.0, 5.0 мМ (до 11.0 мМ для отдельных штаммов). После инкубации в термостате в течение 24–48 ч при 28 оC рассматривали рост бактериальных колоний.
Способность штаммов ризобактерий к мобилизации неорганического фосфора оценивали по образованию зоны просветления вокруг колоний, выросших в чашках Петри со средой Муромцева (глюкоза 10 г/л, аспарагин 1 г/л, K2SO4 0.2 г/л, MgSO4 0.2 г/л, кукурузный экстракт 0.02 г/л, агар 20 г/л, рН 6.8), содержащей нерастворимый фосфат. В качестве нерастворимых фосфатов использовали Ca3(PO4)2 или AlPO4, которые в качестве единственного источника фосфора добавляли в среду в концентрации 5 г/л [23]. Суточную культуру бактерий наносили в виде капли на поверхность агаризованной среды, инкубировали при температуре 28 оC и оценивали результат через 3 сут для Pseudomonas spр., для Rhizobium spр. – через 5 сут. Затем измеряли индекс солюбилизации (IS) с помощью формулы IS= Ø гало (мм) / Ø колоний (мм).
Эксперименты проводили в 3-х биологических и 3-х аналитических повторностях. Результаты обрабатывали с использованием пакета Microsoft Office Excel 2010. Представленные данные имеют соответствующие доверительные интервалы при уровне доверительной вероятности равной 0.95.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Исследованные бактериальные штаммы были выделены из совершенно разных источников: Rhizobium spр. – из клубеньков разных бобовых растений, 4 штамма Pseudomonas spр. – из ризосферы разных видов растений, 3 штамма Pseudomonas spр. – из образцов почв, взятых из мест, загрязненных химическими стоками.
Использование фосфатсолюбилизирующих ризобактерий, повышающих доступность почвенного фосфора для сельскохозяйственных культур, может рассматриваться как экологически чистая альтернатива чрезмерному использованию минеральных удобрений [24].
На начальных этапах исследования были проверены все исследованные штаммы на способность солибилизировать неорганический фосфор. Показали, что практически все штаммы Pseudomonas spр. могут растворять фосфат кальция. Однако ни один из исследованных штаммов ризобактерий не был способен растворять фосфат алюминия (рис. 1). Соответственно бактериальные штаммы могут расщеплять не все нерастворимые фосфаты.
Рис. 1. Определение фосфатмобилизующей активности штамма на среде Муромцева с разными фосфатами: (а) – с добавлением Ca3(PO4)2, (б) – с добавлением AlPO4.
Для ризобактерий был посчитан индекс солюбилизации фосфата кальция (табл. 1).
Таблица 1. Индекс солюбилизации (IS) фосфата кальция разными штаммами ризобактерий
Штамм | Индекс солюбилизации (IS) |
Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 | 3.7 ± 0.3 |
Pseudomonas sp. OBA 2.9 | 1.9 ± 0.2 |
Pseudomonas sp. GOR4.17 | 3.58 ± 0.12 |
Pseudomonas sp. STA 3 | 1.5 ± 0.3 |
Pseudomonas sp. 17 HM | 2.9 ± 0.2 |
Pseudomonas sp. 65 HM | 1.3 ± 0.1 |
Pseudomonas sp. 67 HM | 1.1 ± 0.1 |
R. leguminosarum TPr 6 | 2.9 ± 0.2 |
R. leguminosarum G3 | 1.3 ± 0.1 |
R. leguminosarum Г15.2 | 1.1 ± 0.1 |
R. leguminosarum Л4 | 1.2 ± 0.3 |
В результате лишь у 3-х штаммов Rhizobium spр. обнаружена солюбилизация фосфата кальция с низким IS, а штаммы Pseudomonas spр. показали положительную фосфатмобилизующую активность, самый высокий IS отмечен у Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 и GOR4.17.
Устойчивость ризобактерий к гербициду глифосату. При культивировании in vitro на средах с возрастающими концентрациями глифосата было отмечено, что многие фосфатрастворяющие ризобактерии были способны расти в присутствии гербицида до концентрации 8.0 мг/мл в среде (табл. 2, рис. 2).
Таблица 2. Показатели роста ризобактерий в зависимости от содержания глифосата в среде
Штамм | Концентрация глифосата в питательной среде, мг/мл | ||||
1.5 | 3.0 | 6.0 | 8.0 | 10.0 | |
Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 | +++* | +++ | ++ | + | – |
Pseudomonas sp. OBA 2.9 | +++ | +++ | ++ | + | – |
Pseudomonas sp. GOR4.17 | +++ | +++ | ++ | + | – |
Pseudomonas sp. STA 3 | +++ | +++ | ++ | + | – |
Pseudomonas sp. 17 HM | +++ | ++ | – | – | – |
Pseudomonas sp. 65 HM | ++ | + | – | – | – |
Pseudomonas sp. 67 HM | + | + | – | – | – |
R. leguminosarum TRe 1 | +++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum TRe 3 | +++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum TRe 5 | +++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum TRe 7 | +++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum TRe 14 | ++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum GOR3 | + | + | + | + | – |
R. leguminosarum GOR7 | + | + | + | + | – |
R. leguminosarum GOR18 | ++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum GOR23 | ++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum GOR25 | ++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum TMe 9 | ++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum TPr 6 | + | + | + | + | – |
R. leguminosarum Thy 6 | ++ | ++ | + | + | – |
R. leguminosarum MLu 10 | ++ | + | – | – | – |
R. leguminosarum G3 | ++ | + | + | + | – |
R. leguminosarum К14 | + | + | + | + | – |
R. leguminosarum К25 | + | + | + | + | – |
R. leguminosarum Г15.2 | ++ | + | + | – | – |
R. leguminosarum Л4 | + | + | + | + | – |
R. leguminosarum Л6 | + | + | + | – | – |
* +++ хороший рост, ++ средний рост, + слабый рост, прочерк – нет роста. То же в табл. 3.
Рис. 2. Рост штаммов ризобактерий на примере Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 при стрессовом воздействии глифосата: 1 – контроль, 2–3.0, 3–6.0, 4–8.0, 5–10.0 мг/мл.
Наиболее высокий рост в стрессовых условиях показали 4 штамма Pseudomonas spр.: OBA 2.4.1, OBA 2.9, 4.17 и STA 3, все они выделены из ризосферы разных видов растений. Их рост заметно угнетался лишь при увеличении концентрации глифосата до 10.0 мг/мл в среде. Активность роста штаммов Rhizobium spр. можно охарактеризовать как среднюю.
Хотя в нашем случае штаммы Rhizobium spр. не показали высокую устойчивость к глифосату, в литературе, например, описан штамм Rhizobium sp. P44RR-XXIV из ризосферы Lotus corniculatus L., способный метаболизировать глифосат в высоких концентрациях [25]. Однако многочисленные исследования показали, что бесконтрольное применение глифосата отрицательно влияет на процесс фиксации азота растениями за счет уменьшения популяции бактерий Rhizobium sр., т. к. рост ризобий ингибируется даже при рекомендуемых концентрациях гербицида в почве [26, 27].
Бактерии рода Pseudomonas, напротив, относят к микроорганизмам, способным эффективно разлагать глифосат и различные ТМ [28, 29]. Например, показана возможность Pseudomonas sp. QJX-1 [30] и других штаммов Pseudomonas sp. (GA07, GA09 и GC04) использовать глифосат в качестве источников питания для своего роста [31]. Штаммы P. nitroreducens FY43 и FY47 показали устойчивость к глифосату в концентрации до 32 раз больше, чем при внесении в землю при обработке. Они были выделены из почвы, в которую в течение длительного времени вносили данный гербицид [32]. Все это дает возможность полагать, что использование псевдомонад для биодеградации глифосата может быть эффективным методом утилизации токсичных соединений из окружающей среды.
Рост ризобактерий в присутствии никеля. В литературе описаны фосфатрастворяющие штаммы, резистентные к ТМ. Были выделены P. fluorescens TL97 и P. putida TL80, устойчивые к AsNaO2 и R. radiobacter TL52, который был устойчив к высоким концентрациям хлорида ртути [33]. Показано, что бактерии рода Rhizobium способны расти в присутствии разных ТМ, включая цинк, свинец и кадмий [34]. Поэтому было решено рассмотреть рост исследованных штаммов ризобактерий на средах, содержащих различные концентрации NiCl2 (табл. 3).
Таблица 3. Показатели роста ризобактерий в зависимости от содержания NiCl2 в среде
Исследованный штамм | Концентрация NiCl2 в питательной среде, мМ | ||||
1.0 | 2.0 | 3.0 | 4.0 | 5.0 | |
Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 | +++* | +++ | ++ | + | – |
Pseudomonas sp. OBA 2.9 | +++ | ++ | + | – | – |
Pseudomonas sp. GOR4.17 | +++ | ++ | + | – | – |
Pseudomonas sp. STA 3 | +++ | ++ | + | – | – |
Pseudomonas sp. 17 HM | +++ | +++ | ++ | ++ | ++ |
Pseudomonas sp. 65 HM | +++ | +++ | +++ | +++ | +++ |
Pseudomonas sp. 67 HM | +++ | +++ | +++ | +++ | +++ |
R. leguminosarum TRe 1 | + | – | – | – | – |
R. leguminosarum TRe 3 | + | – | – | – | – |
R. leguminosarum TRe 5 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum TRe 7 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum TRe 14 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum GOR3 | + | + | – | – | – |
R. leguminosarum GOR7 | + | – | – | – | – |
R. leguminosarum GOR18 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum GOR23 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum GOR25 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum TMe 9 | + | – | – | – | – |
R. leguminosarum TPr 6 | ++ | + | + | + | + |
R. leguminosarum Thy 6 | + | – | – | – | – |
R. leguminosarum MLu 10 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum G3 | + | + | + | + | + |
R. leguminosarum К14 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum К25 | – | – | – | – | – |
R. leguminosarum Г15.2 | + | + | – | – | – |
R. leguminosarum Л4 | + | + | – | – | – |
R. leguminosarum Л6 | – | – | – | – | – |
Наибольшую устойчивость к ТМ показали штаммы Pseudomonas spр., выделенные из образцов почв, взятых из мест, загрязненных химическими стоками: 17 HM, 65 HM и 67 HM (рис. 3).
Рис. 3. Рост штаммов Pseudomonas sp. 65 HM (а) и 67 HM (б) на среде с добавлением NiCl2.
Минимальное ингибирование роста этих штаммов наблюдали при концентрации хлорида никеля 7 мМ, штаммы 65 HM и 67 HM росли до 9 мМ NiCl2 в среде, при концентрации хлорида никеля 11 мМ штамм 67 HM показал рост в виде единичных колоний. Скорее всего, в такой почве уже были хлориды никеля в больших концентрациях, превышающих норму, поэтому именно данные штаммы имели такую высокую устойчивость к ионам никеля.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
В настоящее время агрохимикаты, в частности, глифосат, а также тяжелые металлы (ТМ) являются одними из основных экологических проблем в аграрной сфере. В будущем снижения объемов применения гербицидов в сельском хозяйстве не намечается, а аккумуляция ТМ в почве только возрастет. Поэтому необходимы способы разработки биотехнологического инструмента для эффективной биодеградации гербицидов и ТМ в сельскохозяйственных почвах.
В нашем исследовании рассмотрели 27 ризосферных штаммов бактерий, выделенных из разных источников, относящихся к родам Rhizobium и Pseudomonas. Показано, что именно Pseudomonas spр. обладали фосфатмобилизующей активностью, тогда как у Rhizobium spр. положительной активностью обладали лишь несколько штаммов с низким индексом солюбилизации. Высокую устойчивость к хлориду никеля показали именно штаммы Pseudomonas sp. 17 HM, 65 HM и 67 HM, выделенные из образцов почв, взятых из мест, загрязненных химическими стоками. Таким образом, ризосферные бактерии, имеющие PGPR свойства и устойчивые к различным ТМ и агрохимикатам, могут защищать растения от токсичности окружающей среды и стимулировать их рост даже при неблагоприятных условиях. Поскольку такие бактерии как Pseudomonas sp. хорошо адаптированы к таким стрессовым условиям, их можно использовать в качестве биоинокулянтов почв, загрязненных ТМ, что представляет собой биологическую альтернативу для повышения эффективности фиторемедиации.
Об авторах
Л. Р. Хакимова
Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Уфимского федерального исследовательского центра РАН; Башкирский государственный медицинский университет Минздрава РФ
Автор, ответственный за переписку.
Email: lili-nigmatullina@bk.ru
Россия, 450054 Уфа, просп. Октября, 71, лит. 1Е; 450000 Уфа, ул. Ленина, 3
О. В. Чубукова
Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Уфимского федерального исследовательского центра РАН; Уфимский государственный нефтяной технический университет
Email: lili-nigmatullina@bk.ru
Россия, 450054 Уфа, просп. Октября, 71, лит. 1Е; 450044 Уфа, ул. Первомайская, 14
Е. С. Акимова
Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Уфимского федерального исследовательского центра РАН
Email: lili-nigmatullina@bk.ru
Россия, 450054 Уфа, просп. Октября, 71, лит. 1Е
З. Р. Вершинина
Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Уфимского федерального исследовательского центра РАН; Уфимский государственный нефтяной технический университет
Email: lili-nigmatullina@bk.ru
Россия, 450054 Уфа, просп. Октября, 71, лит. 1Е; 450044 Уфа, ул. Первомайская, 14
Список литературы
- Ali B., Wang X., Saleem M. H., Sumaira, Hafeez A., Afridi M.S., Khan S., Zaib-Un-Nisa, Ullah I., Amaral Júnior A.T. PGPR-mediated salt tolerance in maize by modulating plant physiology, antioxidant defense, compatible solutes accumulation and bio-surfactant producing genes // Plants. 2022. V. 11. Р. 345. https://doi.org/10.3390/plants11030345
- Afridi M.S., Ali S., Salam A., César Terra W., Hafeez A., Sumaira, Ali B., S. AlTami M., Ameen F., Ercisli S., Marc R.A., Medeiros F.H.V., Karunakaran R. Plant microbiome engineering: Hopes or hypes // Biology. 2022. V. 11. Р. 1782. https://doi.org/10.3390/biology11121782
- Morris C.E., Lamichhane J.R., Nikolić I., Stanković S., Moury B. The overlapping continuum of host range among strains in the Pseudomonas syringae complex // Phytopathol. Res. 2019. V. 1. Р. 4. https://doi.org/10.1186/s42483-018-0010-6
- Motamedi M., Zahedi M., Karimmojeni H., Baldwin T.C., Motamedi H. Rhizosphere-associated bacteria as biofertilizers in herbicide-treated alfalfa (Medicago sativa) // J. Soil Sci. Plant Nutr. 2023. V. 23. Р. 2585–2598. https://doi.org/10.1007/s42729-023-01214-6
- Gopalakrishnan S., Sathya A., Vijayabharathi R., Varshney R.K., Gowda C.L., Krishnamurthy L. Plant growth promoting rhizobia: challenges and opportunities // Biotechnology. 2015. V. 5(4). Р. 355–377. https://doi.org/10.1007/s13205-014-0241-x
- Akbar S., Sultan S. Soil bacteria showing a potential of chlorpyrifos degradation and plant growth enhancement // Brazil. J. Microbiol. 2016. V. 47. Р. 563–570. https://doi.org/10.1016/J.BJM.2016.04.009
- Bocker T., Mohring N., Finger R. Herbicide free agriculture? A bio-economic modelling application to Swiss wheat production // Agric. Syst. 2019. V. 173. Р. 378–392. https://doi.org/10.1016/j.agsy.2019.03.001
- Tang F.H.M., Lenzen M., McBratney A., Maggi F. Risk of pesticide pollution at the global scale // Nat. Geosci. V. 2021. № 14. Р. 206–210. https://doi.org/10.1038/s41561-021-00712-5
- Maggi F., la Cecilia D., Tang F.H.M., McBratney A. The global environmental hazard of glyphosate use // Sci. Total. Environ. 2020. V. 717. P. 137167. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.137167
- Wang L., Deng Q., Hu H., Liu M., Gong Z., Zhang S., Xu-Monette Z.Y., Lu Z., Young K.H., Ma X., Li Y. Glyphosate induces benign monoclonal gammopathy and promotes multiple myeloma progression in mice // J. Hematol. Oncol. 2019. V. 12. № 70. Р. 1–11. https://doi.org/10.1186/s13045-019-0767-9
- Zoller O., Rhyn P., RuppH., Zarn J. A., Geiser C. Glyphosate residues in Swiss market foods: monitoring and risk evaluation // Food Addit. Contam. Part B. 2018. V. 11. № 2. P. 83–91. https://doi.org/10.1080/19393210.2017.1419509
- Li J., Chen W. J., Zhang W., Zhang Y., Lei Q., Wu S., Huang Y., Mishra S., Bhatt P., Chen S. Effects of free or immobilized bacterium Stenotrophomonas acidaminiphila Y4B on glyphosate degradation performance and indigenous microbial community structure // J. Agric. Food Chem. 2022. V. 70. № 43. Р. 13945–13958. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.2c05612
- Kubsad D., Nilsson E.E., King S.E., Sadler-Riggleman I., Beck D., Skinner M.K. Assessment of glyphosate induced epigenetic transgenerational inheritance of pathologies and sperm epimutations: generational toxicology // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 6372. https://doi.org/10.1038/s41598-019-42860-0
- Aitbali Y., Ba-M’hamed S., Elhidar N., Nafis A., Soraa N., Bennis M. Glyphosate based-herbicide exposure affects gut microbiota, anxiety and depression-like behaviors in mice // Neurotoxicol. Teratol. 2018. V. 67. P. 44–49. https://doi.org/10.1016/j.ntt.2018.04.002
- Kittle R.P., McDermid K.J., Muehlstein L., Balazs G.H. Effects of glyphosate herbicide on the gastrointestinal microflora of Hawaiian green turtles (Chelonia mydas) Linnaeus // Mar. Pollut. Bull. 2018. V. 127. P. 170–174. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2017.11.030
- Blot N., Veillat L., Rouz, R., Delatte H. Glyphosate, but not its metabolite AMPA, alters the honeybee gut microbiota // PLoS One. 2019. V. 14. № 4. e0215466. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0215466
- Zhang F., Qiao Z., Yao C., Sun S., Liu W., Wang J. Effects of the novel HPPD-inhibitor herbicide QYM201 on enzyme activity and microorganisms, and its degradation in soil // Ecotoxicology. 2021. V. 30. Р. 80–90. https://doi.org/10.1007/s10646-020-02302-4
- Castrejón-Godínez M.L., Tovar-Sánchez E., Valencia-Cuevas L., Rosas-Ramírez M.E., Rodríguez A., Mussali-Galante P. Glyphosate pollution treatment and microbial degradation alternatives, a review // Microorganisms. 2021. V. 9. № 11. P. 2322. https://doi.org/10.3390/microorganisms9112322
- Jayaram S., Ayyasamy P.M., Aishwarya K.P., Devi M.P., Rajakumar S. Mechanism of microbial detoxification of heavy metals: A review // J. Pure Appl. Microbiol. 2022. V. 16(3). Р. 1562–1574. https://doi.org/10.22207/JPAM.16.3.64
- El Alaoui A., Raklami A., Bechtaoui N., El Gharmali A., Ouhammou A., Imziln B., Achouak W., Pajuelo E., Oufdou K. Use of native plants and their associated bacteria rhizobiomes to remediate-restore Draa Sfar and Kettara mining sites // Environ. Monitor. Assess., Morocco. 2021. V. 193(4). Р. 232. https://doi.org/10.1007/s10661-021-08977-4
- Madline A., Benidire L., Boularbah A. Alleviation of salinity and metal stress using plant growth-promoting rhizobacteria isolated from semiarid Moroccan copper-mine soils // Environ. Sci. Pollut. Res. 2021. V. 47. Р. 67185–67202. https://doi.org/10.1007/s11356-021-15168-8
- Чубукова О.В., Хакимова Л.Р., Акимова Е.С., Вершинина З.Р. Филогения и свойства новых штаммов Pseudomonas sp. из ризосферы бобовых растений Южного Урала // Микробиология. 2022. T. 91. № 5. С. 537–546 . https://doi.org/10.31857/S0026365622100196
- Егоршина А.А., Хайруллин Р.М., Лукьянцев М.А., Курамшина З.М., Смирнова Ю.В. Фосфатмобилизующая активность эндофитных штаммов Bacillus subtilis и их влияние на степень микоризации корней пшеницы // Журн. СибирФУ. Биология. 2011. Т. 4. № 2. С. 172–182.
- Кузина Е.В., Рафикова Г.Ф., Коршунова Т.Ю. Фосфатсолюбилизирующие бактерии рода Pseudomonas и эффективность их применения для увеличения доступности фосфора // Изв. УфНЦ РАН. 2021. № 3. С. 11–16. https://doi.org/10.31040/2222-8349-2021-0-3-11-16
- Massot F., Gkorezis P., Van Hamme J., Marino D., Trifunovic B.S., Vukovic G., d’Haen J., Pintelon I., Giulietti A.M., Merini L., Vangronsveld J., Thijs S. Isolation, biochemical and genomic characterization of glyphosate tolerant bacteria to perform microbe-assisted phytoremediation // Front Microbiol. 2021. V. 11. Р. 598507. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.598507
- Aynalem B., Assefa F. Effect of glyphosate and mancozeb on the rhizobia isolated from nodules of Vicia faba L. and on their N2-fixation, North Showa, Amhara Regional State, Ethiopia // Adv. Biol. 2017. https://doi.org/10.1155/2017/5864598
- Asrat A., Sitotaw B., Dawoud T.M., Nafidi H.A., Bourhia M., Mekuriaw A., Wondmie G.F. Effect of glyphosate on the growth and survival of rhizobia isolated from root nodules of grass pea (Lathyrus sativus L.) // Sci. Rep. 2023. V. 13(1). Р. 21535. https://doi.org/10.1038/s41598-023-48424-7
- Masotti F., Garavaglia B.S., Piazza A., Burdisso P., Altabe S., Gottig N., Ottado J. Bacterial isolates from Argentine Pampas and their ability to degrade glyphosate // Sci. Total. Environ. 2021. V. 774. P. 145761. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.145761
- Oleńska E., Małek W., Wójcik M., Szopa S., Swiecicka I., Aleksandrowicz O., Włostowski T., Zawadzka W., Sillen W.M.A., Vangronsveld J., Cholakova I., Langill T., Thijs S. Bacteria associated with Zn-hyperaccumulators Arabidopsis halleri and Arabidopsis arenosa from Zn–Pb–Cd waste heaps in Poland as promising tools for bioremediation // Sci. Rep. 2023. V. 13(1). Р. 12606. https://doi.org/10.1038/s41598-023-39852-6
- Yu J., Jin B., Ji Q., Wang H. Detoxification and metabolism of glyphosate by a Pseudomonas sp. via biogenic manganese oxidation // J. Hazard Mater. 2023. V. 448. P. 130902. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2023.130902
- Zhao H., Tao K., Zhu J., Liu S., Gao H., Zhou X. Bioremediation potential of glyphosate-degrading Pseudomonas spp. strains isolated from contaminated soil // J. Gen. Appl. Microbiol. 2015. V. 61. № 5. P. 165–170. https://doi.org/10.2323/jgam.61.165
- Tan X.L., Othman R.Y., Teo C.H. Isolation and functional characterization of 5-enolpyruvylshikimate 3-phosphate synthase gene from glyphosate-tolerant Pseudomonas nitroreducens strains FY43 and FY47 // Biotechnology. 2020. V. 10(4). Р. 183. https://doi.org/10.1007/s13205-020-02176-7
- Rojas-Solis D., Larsen J., Lindig-Cisneros R. Arsenic and mercury tolerant rhizobacteria that can improve phytoremediation of heavy metal contaminated soils // PeerJ. 2023. V. 11. e14697. https://doi.org/10.7717/peerj.14697
- Oleńska E., Małek W., Sujkowska-Rybkowska M., Szopa S., Włostowski T., Aleksandrowicz O., Swiecicka I., Wójcik M., Thijs S., Vangronsveld J. An alliance of Trifolium repens–Rhizobium leguminosarum bv. trifolii-mycorrhizal fungi from an old Zn–Pb–Cd rich waste heap as a promising tripartite system for phytostabilization of metal polluted soils // Front. Microbiol. 2022. V. 13. Р. 853407. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.853407
Дополнительные файлы





