Topical electrostimulation for correction of respiratory disorders in spinal cord injury: A review

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

BACKGROUND: A spinal cord injury can lead to paralysis of the respiratory muscles, resulting in a significant reduction in breathing ability. People with a spinal cord injury face an increased risk of developing various respiratory complications. To date, existing effective technologies positively affect the long-term recovery of respiratory function and create conditions for neuroplasticity in the injured spinal cord. The high relevance and lack of systematization of these techniques in the world literature served as the basis for describing a topical approach in electrostimulation for the correction of respiratory disorders in patients with traumatic spinal cord injuries.

AIM: To formulate an algorithm for topical electrostimulation of the spinal cord and respiratory muscles to correct respiratory dysfunction in patients with spinal cord injury based on the latest scientific literature.

MATERIALS AND METHODS: This article presents the results of the analysis of peer-reviewed articles that investigated the effects of various electrostimulation techniques on respiratory function in patients with spinal cord injury. Searches were performed on ScienceDirect, Google Scholar, and PubMed for the period from 2000 to 2022.

RESULTS: A spinal cord and muscle electrostimulation algorithm was formulated to personalize the treatment approach for patients with spinal cord injury depending on the level and period of traumatic spinal cord injury.

CONCLUSIONS: Electrostimulation techniques were found to be effective in the treatment of spinal cord injuries, particularly for the correction of respiratory disorders. The choice of the appropriate neurostimulation technique depends on the severity, injury level, and period of injury. Noninvasive techniques, such as FES and TSSM, can be used from the acute period to the chronic period, whereas invasive techniques, such as epidural stimulation and respiratory pacemaker placement, are appropriate in the chronic period. Despite the positive results of these techniques, further research is needed to develop effective treatment plans and improve their effectiveness and long-term outcomes.

About the authors

Vakhtang G. Toriya

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Author for correspondence.
Email: vakdiss@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-2056-9726
SPIN-code: 1797-5031

MD, Neurosurgeon

Russian Federation, Saint Petersburg

Sergei V. Vissarionov

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: vissarionovs@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-4235-5048
SPIN-code: 7125-4930
Scopus Author ID: 6504128319
ResearcherId: P-8596-2015

MD, PhD, Dr. Sci. (Med.), Professor, Corresponding Member of RAS

Russian Federation, Saint Petersburg

Margarita V. Savina

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: drevma@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-8225-3885
SPIN-code: 5710-4790
Scopus Author ID: 57193277614

MD, PhD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Alexey G. Baindurashvili

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: turner011@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-8123-6944
SPIN-code: 2153-9050
Scopus Author ID: 6603212551

MD, PhD, Dr. Sci. (Med.), Professor, Member of RAS, Honored Doctor of the Russian Federation

Russian Federation, Saint Petersburg

Polina A. Pershina

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: polinaiva2772@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-5665-3009
SPIN-code: 2484-9463

MD, resident

Russian Federation, Saint Petersburg

References

  1. DiMarco AF. Neural prostheses in the respiratory system. J Rehabil Res Dev. 2001;38(6):601–607.
  2. Sezer N, Akkuş S, Uğurlu FG. Chronic complications of spinal cord injury. World J Orthop. 2015;6(1):24–33. doi: 10.5312/wjo.v6.i1.24
  3. Tester NJ, Fuller DD, Fromm JS, et al. Long-term facilitation of ventilation in humans with chronic spinal cord injury. Am J Respir Crit Care Med. 2014;189(1):57–65. doi: 10.1164/rccm.201305-0848oc
  4. Berlly M, Shem K. Respiratory management during the first five days after spinal cord injury. J Spinal Cord Med. 2007;30(4):309–318. doi: 10.1080/10790268.2007.11753946
  5. Jarosz R, Littlepage MM, Creasey G, et al. Functional electrical stimulation in spinal cord injury respiratory care. Top Spinal Cord Inj Rehabil. 2012;18(4):315–321. doi: 10.1310/sci1804-315
  6. Adler D, Gonzalez-Bermejo J, Duguet A, et al. Diaphragm pacing restores olfaction in tetraplegia. Eur Respir J. 2008;34(2):365–370. doi: 10.1183/09031936.00177708
  7. Hachmann JT, Grahn PJ, Calvert JS, et al. Electrical neuromodulation of the respiratory system after spinal cord injury. Mayo Clin Proc. 2017;92(9):1401–1414. doi: 10.1016/j.mayocp.2017.04.011
  8. Gray’s anatomy 41st edition: the anatomical basis of clinical practice. Ed. by S. Standring. Elsevier Science; 2015.
  9. Terson de Paleville D, Lorenz D. Compensatory muscle activation during forced respiratory tasks in individuals with chronic spinal cord injury. Respir Physiol Neurobiol. 2015;217:54–62. doi: 10.1016/j.resp.2015.07.001
  10. Smith JC, Abdala AP, Koizumi H, et al. Spatial and functional architecture of the mammalian brain stem respiratory network: a hierarchy of three oscillatory mechanisms. J Neurophysiol. 2007;98(6):3370–3387. doi: 10.1152/jn.00985.2007
  11. Paton JF, Abdala AP, Koizumi H, et al. Respiratory rhythm generation during gasping depends on persistent sodium current. Nat Neurosci. 2006;9(3):311–333. doi: 10.1038/nn1650
  12. De Troyer A, Kirkwood PA, Wilson TA. Respiratory action of the intercostal muscles. Physiol Rev. 2005;85(2):717–756. doi: 10.1152/physrev.00007.2004
  13. De Troyer A, Gorman RB, Gandevia SC. Distribution of inspiratory drive to the external intercostal muscles in humans. J Physiol. 2003;546:943–954. doi: 10.1113/jphysiol.2002.028696
  14. Gandevia SC, Hudson AL, Gorman RB, et al. Spatial distribution of inspiratory drive to the parasternal intercostal muscles in humans. J Physiol. 2006;573:263–275. doi: 10.1113/jphysiol.2005.101915
  15. Zaki Ghali MG, Britz G, Lee KZ. Pre-phrenic interneurons: Characterization and role in phrenic pattern formation and respiratory recovery following spinal cord injury. Respir Physiol Neurobiol. 2019;265:24–31. doi: 10.1016/j.resp.2018.09.005
  16. Caughey EJ, Borotkanics RJ, Gollee H, et al. Abdominal functional electrical stimulation to improve respiratory function after spinal cord injury: a systematic review and meta-analysis. Spinal Cord. 2016;54(9):628–639. doi: 10.1038/sc.2016.31
  17. Gad P, Kreydin E, Zhong H, et al. Enabling respiratory control after severe chronic tetraplegia: an exploratory case study. J Neurophysiol. 2020;124(3):774–780. doi: 10.1152/jn.00320.2020
  18. Minyaeva AV, Moiseev SA, Pukhov AM, et al. Response of external inspiration to the movements induced by transcutaneous spinal cord stimulation. Hum Physiol. 2017;43:524–531. doi: 10.1134/s0362119717050115
  19. Keller A, Singh G, Sommerfeld JH, et al. Noninvasive spinal stimulation safely enables upright posture in children with spinal cord injury. Nat. Commun. 2021;12(1). doi: 10.1038/s41467-021-26026-z
  20. Joffe JR. The effect of functional electrical stimulation on abdominal muscle strength and gross motor function in children with cerebral palsy a randomised control trial [dissertation]. Cape Town: University of Cape Town; 2014.
  21. Averybiomedical.com [Internet] Avery Biomedical devices – leader in diaphragm pacemakers [cited 2022 Dec 20]. Available from: http://www.averybiomedical.com
  22. Dalal K, DiMarco AF. Diaphragmatic pacing in spinal cord injury. Phys Med Rehabil Clin N Am. 2014;25(3):619–629. doi: 10.1016/j.pmr.2014.04.004
  23. Posluszny JA Jr, Onders R, Kerwin AJ, et al. Multicenter review of diaphragm pacing in spinal cord injury: successful not only in weaning from ventilators but also in bridging to independent respiration. J Trauma Acute Care Surg. 2014;76(2):303–309. doi: 10.1097/ta.0000000000000112
  24. Bakr SM, Knight J, Johnson SK, et al. Spinal cord stimulation improves functional outcomes in children with complex regional pain syndrome: case presentation and review of the literature. Pain Pract. 2020;20(6):647–655. doi: 10.1111/papr.12882
  25. DiMarco AF, Kowalski KE. Intercostal muscle pacing with high frequency spinal cord stimulation in dogs. Respir Physiol Neurobiol. 2010;171(3):218–24. doi: 10.1016/j.resp.2010.03.017
  26. Adachi T, Yokoyama M, Onuki T. Experimental evaluation of the optimal tidal volume for simultaneous pacing of the diaphragm and respiratory muscles. J Artif Organs. 2004;7(1):27–29. doi: 10.1007/s10047-003-0246-4
  27. Tator CH, Minassian K, Mushahwar VK. Spinal cord stimulation: therapeutic benefits and movement generation after spinal cord injury. Handb Clin Neurol. 2012;109:283–296. doi: 10.1016/B978-0-444-52137-8.00018-8
  28. Angeli CA, Edgerton VR, Gerasimenko YP, Harkema SJ. Altering spinal cord excitability enables voluntary movements after chronic complete paralysis in humans. Brain. 2014;137:1394–1409. doi: 10.1093/brain/awu038
  29. Harkema S, Gerasimenko Y, Hodes J, et al. Effect of epidural stimulation of the lumbosacral spinal cord on voluntary movement, standing, and assisted stepping after motor complete paraplegia: a case study. Lancet. 2011;377(9781):1938–1947. doi: 10.1016/s0140-6736(11)60547-3
  30. Saywell SA, Ford TW, Meehan CF, et al. Electrophysiological and morphological characterization of propriospinal interneurons in the thoracic spinal cord. J Neurophysiol. 2011;105(2):806–826. doi: 10.1152/jn.00738.2010
  31. Iizuka M, Onimaru H, Izumizaki M. Distribution of respiration-related neuronal activity in the thoracic spinal cord of the neonatal rat: an optical imaging study. Neuroscience. 2016;315:217–227. doi: 10.1016/j.neuroscience.2015.12.015
  32. DiMarco AF, Kowalski KE. Activation of inspiratory muscles via spinal cord stimulation. Respir Physiol Neurobiol. 2013;189(2):438–449. doi: 10.1016/j.resp.2013.06.001
  33. DiMarco AF, Kowalski KE. Activation of the expiratory muscles via lower thoracic high frequency spinal cord stimulation in awake animals. Respir Physiol Neurobiol. 2020;276. doi: 10.1016/j.resp.2019.103360
  34. Toriya VG, Vissarionov SV, Kubanov RR, et al. Personalized application of electrostimulation techniques for correction and accelerated recovery of respiratory disorders in spinal cord injury. Certificate of DB registration. RU 2023621031, 2023. (In Russ.)

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Anatomy of the main and accessory respiratory muscles

Download (350KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Areas associated with breathing rhythm formation in the brainstem. 1, pontine respiratory areas: Kolliker–Fuse nucleus and parabrachial complex; 2, medullary respiratory centers, from top to bottom: parafacial respiratory group (green), retrotrapezoid nucleus (yellow), preBötzinger complex (turquoise), and Bötzinger complex (red). Superior cervical inspiratory neurons (black). Sagittal and frontal views

Download (82KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Scheme of the rostrocaudal structure of respiratory rhythm generation including brainstem and spinal respiratory networks that organize the rostrocaudal gradient of inspiratory motor activities

Download (281KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Phrenic nerve conduction study and diagram of the position of the stimulating electrode (1) and recording electrodes (2)

Download (111KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Algorithm for the use of electrical stimulation techniques for the treatment and accelerated recovery of respiratory disorders in spinal cord injuries. FES, functional electrical stimulation; SCS, spinal cord stimulation; TSCS, transcutaneous spinal cord stimulation

Download (205KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Эко-Вектор


 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».