Cholinergic urticaria: search for predictors of course severity and response to therapy

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

BACKGROUND: Cholinergic urticaria has affected 0.02–11.2% of the population. Young adults are the most frequently affected age group, and the long-term duration of the disease is typical. Urticarial elements can often be generalized, and systemic reactions are often present in patients with cholinergic urticaria, significantly reducing their quality of life. At present, no clear predictors of anaphylaxis and a severe disease course have been identified.

AIM: To evaluate the clinical, laboratory, and pathogenetic features of patients with cholinergic urticaria and identify correlations between them, disease prognosis/severity, and effectiveness of therapy.

MATERIALS AND METHODS: A retrospective-prospective analysis of data from the Moscow EMIAS electronic medical data system recorded between 2017 and 2021 was performed, of which 613 patients were presumed to have cholinergic urticaria by outpatient specialists. During the interview, 86 people qualified for and accepted the screening. Between January 2022 and December 2022, patients were invited to outpatient appointments/hospitalization and underwent a comprehensive evaluation. In 38 patients with a relevant trigger-associated history, the diagnosis of cholinergic urticaria was verified by provocation testing.

RESULTS: Women predominated in the study (68.4%). The mean patient age was 26.5 years, the age at disease onset was 18 years, and the disease duration was 57.5 months. Allergic diseases were diagnosed in 50% of the patients. Anaphylaxis was recorded in 26% of the cases, and angioedema was significantly more frequently observed in these patients. Patients who tested positive with autologous serum were characterized by older age, longer disease duration, and lower efficacy with standard doses of antihistamines. In an analysis of the Dermatology Life Quality Index validated questionnaire, nearly 80% of the patients reported a moderate, strong, or extremely strong effect on their quality of life.

CONCLUSIONS: The results showed a significant effect of cholinergic urticaria on the quality of life. This analysis reveals important correlations and patterns — an association between early age at disease onset and longer disease duration, presence of angioedema and anaphylaxis, a positive test with autologous serum and duration of urticaria symptoms, and response to antihistamine therapy. Patients with a history of anaphylaxis must be identified as a separate high-risk group to increase the awareness of medical staff and educate such patients on the use of epinephrine.

About the authors

Natalia P. Maltseva

City Clinical Hospital No. 52

Author for correspondence.
Email: filippova-nataly@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4022-3570
SPIN-code: 2588-5718
Russian Federation, Moscow

Daria S. Fomina

City Clinical Hospital No. 52; First Sechenov Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: daria_fomina@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5083-6637
SPIN-code: 3023-4538

MD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Moscow; Moscow

Sofia A. Serdotetskova

City Clinical Hospital No. 52; Research Institute of Health Organization and Medical Management of the Department of Health of the City of Moscow

Email: darklynx813@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8472-1152
SPIN-code: 6644-6715
Russian Federation, Moscow; Moscow

Elena V. Kovalkova

City Clinical Hospital No. 52

Email: ev-kovalkova@ya.ru
ORCID iD: 0000-0002-1212-3767
SPIN-code: 3078-0976
Russian Federation, Moscow

Marina S. Lebedkina

City Clinical Hospital No. 52

Email: marina.ivanova0808@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-9545-4720
SPIN-code: 1857-8154
Russian Federation, Moscow

Anastasia Yu. Skvortsova

City Clinical Hospital No. 52

Email: loireslow@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-3970-8367
Russian Federation, Moscow

Anton A. Chernov

City Clinical Hospital No. 52

Email: sbornay1med@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-6209-387X
SPIN-code: 5893-5394
Russian Federation, Moscow

Alexander V. Karaulov

First Sechenov Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: drkaraulov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1930-5424
SPIN-code: 4122-5565

MD, Dr. Sci. (Med.)

Russian Federation, Moscow

Mariana A. Lysenko

City Clinical Hospital No. 52

Email: gkb52@zdrav.mos.ru
ORCID iD: 0000-0001-6010-7975
SPIN-code: 3887-6250

MD, Dr. Sci. (Med.)

Russian Federation, Moscow

References

  1. Magerl M, Altrichter S, Borzova E, et al. The definition, diagnostic testing, and management of chronic inducible urticarias: The EAACI/GA2LEN/EDF/UNEV consensus recommendations 2016 update and revision. Allergy. 2016;71(6):780–802. doi: 10.1111/all.12884
  2. Godse K, Nadkarni N, Patil S, Farooqui S. Prevalence of cholinergic urticaria in Indian adults. Indian Dermatol Online J. 2013;4(1):62–63. doi: 10.4103/2229-5178.105493
  3. Seo J, Kwon J. Epidemiology of urticaria including physical urticaria and angioedema in Korea. Kor J Int Med. 2019;34(2): 418–425. doi: 10.3904/kjim.2017.203
  4. Rujitharanawong C, Tuchinda P, Chularojanamontri L, et al. Cholinergic urticaria: Clinical presentation and natural history in a tropical country. BioMed Res Int. 2020;(2020):7301652. doi: 10.1155/2020/7301652
  5. Pereira A, Motta A, Kalil J, Agondi R. Chronic inducible urticaria: confirmation through challenge tests and response to treatment. Einstein (Sao Paulo). 2020;(18):eAO5175. doi: 10.31744/einstein_journal/2020ao5175
  6. Zuberbier T, Althaus C, Chantraine-Hess S, Czarnetzki B.M. Prevalence of cholinergic urticaria in young adults. J Am Acad Dermatol. 1994;31(6):978–981. doi: 10.1111/all.14037
  7. Asady A, Ruft J, Ellrich A, et al. Cholinergic urticaria patients of different age groups have distinct features. Clin Exp Allergy. 2017;47(12):1609–1614. doi: 10.1111/cea.13023
  8. Ruft J, Asady A, Staubach P, et al. Development and validation of the Cholinergic Urticaria Quality-of-Life Questionnaire (CholU-QoL). Clin Exp Allergy. 2018;48(4):433–444. doi: 10.1111/cea.13102
  9. Mikhailov P, Berova N, Andreev VC. Physical urticaria and sport. Cutis. 1977;20(3):381–390.
  10. Vadas P, Sinilaite A, Chaim M. Cholinergic urticarial with anaphylaxis: An underrecognized clinical entity. J Allergy Clin Immunol Pract. 2016;4(2):284–291. doi: 10.1016/j.jaip.2015.09.021
  11. Montgomery SL. Cholinergic urticaria and exercise-induced anaphylaxis. Curr Sports Med Rep. 2015;14(1):61–63. doi: 10.1249/JSR.0000000000000111
  12. Petalas K, Kontou-Fili K, Gratziou C. Bronchial hyperresponsiveness in patients with cholinergic urticaria. Ann Allergy Asthma Immunol. 2009;102(5):416–421. doi: 10.1016/S1081-1206(10)60514-5
  13. Altrichter S, Koch K, Church MK, Maurer M. Atopic predisposition in cholinergic urticaria patients and its implications. J Eur Acad Dermatol Venereol. 2016;(30):2060–2065. doi: 10.1111/jdv.13765
  14. Bito T, Sawada Y, Tokura Y. Pathogenesis of cholinergic urticaria in relation to sweating. Allergol Int. 2012;61(4):539–544. doi: 10.2332/allergolint.12-RAI-0485
  15. Horikawa T, Fukunaga A, Nishigori C. New concepts of hive formation in cholinergic urticaria. Curr Allergy Asthma Rep. 2009; 9(4):273–279. doi: 10.1007/s11882-009-0038-x
  16. Dice JP. Physical urticarial. Immunol Allergy Clin North Am. 2004;(24):225–246. doi: 10.1016/j.iac.2004.01.005
  17. Kobayashi H, Aiba S, Yamagishi T, et al. Cholinergic urticaria, a new pathogenic concept: Hypohidrosis due to interference with the delivery of sweat to the skin surface. Dermatology. 2002;204(3): 173–178. doi: 10.1159/000057877
  18. Kim JE, Jung KH, Cho HH, et al. The significance of hypersensitivity to autologous sweat and serum in cholinergic urticaria: cholinergic urticaria may have different subtypes. Int J Dermatol. 2015:54(7): 771–777. doi: 10.1111/ijd.12549
  19. Fukunaga A, Washio K, Hatakeyama M, et al. Cholinergic urticaria: Epidemiology, physiopathology, new categorization, and management. Clin Auton Res. 2018;28(1):103–113. doi: 10.1007/s10286-017-0418-6
  20. Shelley WB, Shelley ED. Follicular dermographism. Cutis. 1983;32(3):244–260.
  21. Nakamizo S, Egawa G, Miyachi Y, Kabashima K. Cholinergic urticaria: Pathogenesis-based categorization and its treatment options. J Eur Acad Dermatol Venereology. 2012;26(1):114–116. doi: 10.1111/j.1468-3083.2011.04017.x
  22. Munetsugu T, Fujimoto T, Oshima Y, et al. Revised guideline for the diagnosis and treatment of acquired idiopathic generalized anhidrosis in Japan. J Dermatol. 2017;44(4):394–400. doi: 10.1111/1346-8138.13649
  23. Maurer M, Fluhr JW, Kha DA. How to approach chronic inducible urticarial. J Allergy Clin Immunol Pract. 2018;6(4):1119–1130. doi: 10.1016/j.jaip.2018.03.007
  24. Komarow HD, Arceo S, Young M, et al. Metcalfe dissociation between history and challenge in patients with physical urticarial. J Allergy Clin Immunol Pract. 2014;2(6):786–790. doi: 10.1016/j.jaip.2014.07.008
  25. Borzova EY. Diagnosis of chronic induced urticaria. Russ Allergol J. 2019;16(2):5–13. (In Russ). doi: 10.36691/RJA.16.2
  26. Kocatürk E, Kızıltaç U, Can P, et al. Validation of the Turkish version of the Urticaria Control Test: Correlation with other tools and comparison between spontaneous and inducible chronic urticaria. World Allergy Organ J. 2019;12(1):100009. doi: 10.1016/j.waojou.2018.11.007
  27. Finlay AY, Khan GK. Dermatology Life Quality Index (DLQI): А simple practical measure for routine clinical use. Clin Exp Dermatol. 1994;19(3):210–216. doi: 10.1111/j.1365-2230.1994.tb01167.x
  28. Zuberbier T, Aberer W, Burtin B, et al. Efficacy of cetirizine in cholinergic urticaria. Acta Derm Venereol. 1995;75(2):147–149. doi: 10.2340/0001555575147149
  29. Zuberbier T, Munzberger C, Haustein U, et al. Double-blind crossover study of high-dose cetirizine in cholinergic urticaria. Dermatology. 1996;193(4):324–327. doi: 10.1159/000246281
  30. Koch K, Weller K, Werner A, et al. Antihistamine updosing reduces disease activity in patients with difficult-to-treat cholinergic urticaria. J Allergy Clin Immunol. 2016;138(5):1483–1485.e9. doi: 10.1016/j.jaci.2016.05.026
  31. Maurer M, Metz M, Brehler R, et al. Omalizumab treatment in patients with chronic inducible urticaria: A systematic review of published evidence. J Allergy Clin Immunol. 2018;141(2):638–649. doi: 10.1016/j.jaci.2017.06.032
  32. Metz M, Ohanyan T, Church MK, Maurer M. Omalizumab is an effective and rapidly acting therapy in difficult-to-treat chronic urticaria: A retrospective clinical analysis. J Dermatol Sci. 2014;73(1):57–62. doi: 10.1016/j.jdermsci.2013.08.011
  33. Ghazanfar MN, Sand C, Thomsen SF. Effectiveness and safety of omalizumab in chronic spontaneous or inducible urticaria: Evaluation of 154 patients. Br J Dermatol. 2016;175(2):404–406. doi: 10.1111/bjd.14540
  34. Metz M, Ohanyan T, Church MK, Maurer M. Retreatment with omalizumab results in rapid remission in chronic spontaneous and inducible urticaria. JAMA Dermatol. 2014;150(3):288–290. doi: 10.1001/jamadermatol.2013.8705
  35. Sabroe RA. Failure of omalizumab in cholinergic urticarial. Clin Exp Dermatol. 2010;35(4):127–129. doi: 10.1111/j.1365-2230.2009.03748.x
  36. Federal clinical guidelines. Urticaria. Moscow: Russian Association of Allergologists and Clinical Immunologists, Russian Society of Dermatovenerologists and Cosmetologists; 2019. 60 р. (In Russ).
  37. Muraro A, Roberts G, Worm M, et al. EAACI Food Allergy and Anaphylaxis Guidelines Group. Anaphylaxis: Guidelines from the European Academy of Allergy and Clinical Immunology. Allergy. 2014;69(8):1026–1045. doi: 10.1111/all.12437
  38. Borzova EY, Popova CY, Kurowski M, et al. Cholinergic urticaria: Novel aspects of pathogenesis, diagnosis and management. Russ J Skin Veneral Dis. 2021;24(3):211–226. (In Russ). doi: 10.17816/dv72329
  39. Bizjak M, Košnik M, Dinevski D, et al. Risk factors for systemic reactions in typical cold urticaria: Results from the COLD-CE study. Allergy. 2022;77(7):2185–2199. doi: 10.1111/all.15194
  40. Kolkhir PV, Olisova OY, Kochergin NG, Ignatyev DV. Chronic urticaria as an autoimmune disease. Russ J Skin Veneral Diseases. 2013;(5):10–16. (In Russ).

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Correlation between age of onset and duration of cholinergic urticaria.

Download (356KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Assessment of the impact of cholinergic urticaria symptoms on patients’ quality of life.

Download (340KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Pharmarus Print Media

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».