Staphylococcus aureus Adhesion to Titanium and Polypropylene Medical Implants: A Comparative Study

Cover Page


Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

BACKGROUND: Infectious complications associated with the use of medical implants pose a significant challenge, particularly for materials prone to bacterial colonization and biofilm formation. Staphylococcus aureus is one of the most critical pathogens responsible for implant-associated infections. The physicochemical properties of implant surfaces, such as roughness, hydrophobicity, and chemical composition, influence bacterial adhesion. Currently, there is insufficient comparative data on Staphylococcus aureus adhesion to different materials used in gynecological practice, including polypropylene and titanium. Studying this process is essential for reducing the risk of infectious complications and optimizing implant properties.

AIM: The aim of this study was to conduct a comparative analysis of Staphylococcus aureus adhesion to titanium and polypropylene implants, assessing the impact of their physicochemical characteristics on bacterial attachment.

METHODS: This experimental comparative in vitro study examined two types of medical mesh implants made of polypropylene (Gynemesh PS, Johnson & Johnson, USA) and titanium (Titanium Silk, Elastic Titanium Implants Ltd., Russia). To assess the adhesive properties, a daily culture of Staphylococcus aureus VT209 was incubated with implant samples at 37 ℃ for 1 hour. After washing, bacterial adhesion was quantitatively assessed using culture-based methods. Scanning electron microscopy and energy-dispersive X-ray spectroscopy were employed to analyze surface microstructure and chemical composition.

RESULTS: Quantitative adhesion levels of Staphylococcus aureus to titanium and polypropylene meshes were similar (p > 0.05); however, bacterial distribution patterns differed. Polypropylene implants showed uniform bacterial adhesion, whereas titanium implants exhibited localized bacterial concentration at the edges. Scanning electron microscopy analysis revealed surface roughness and microdefects at the edges of titanium implants, likely contributing to increased bacterial adhesion. Energy-dispersive X-ray spectroscopy analysis indicated differences in chemical composition between central and edge regions of titanium implants, with edge areas containing additional elements (carbon, oxygen, fluorine, iron), possibly introduced during mechanical processing and oxidation.

CONCLUSION: While the overall bacterial adhesion levels on titanium and polypropylene implants were comparable, the observed differences in bacterial distribution suggest an increased risk of infection in mechanically processed titanium areas. Further research is needed to explore surface modification strategies for titanium implants to minimize bacterial adhesion, including improved surface treatments and antimicrobial coatings. These findings may contribute to the development of safer medical implants and a reduction in implant-associated infections.

About the authors

Oleg A. Ivanov

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University; City Mariinsky Hospital

Author for correspondence.
Email: ivanoffmd@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-6596-4105
SPIN-code: 8620-9749

MD

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Vitaly F. Bezhenar

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Email: bez-vitaly@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-7807-4929
SPIN-code: 8626-7555

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Victor V. Tetz

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Email: vtetzv@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0001-9047-6763
SPIN-code: 4014-5771

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Peter M. Palastin

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University; City Mariinsky Hospital

Email: palastin.petr@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3502-2499
SPIN-code: 8008-8723

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Kristina M. Kardava

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Email: j_espere@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0002-3325-9436
SPIN-code: 2471-3143
Russian Federation, Saint Petersburg

Danil L. Pankratov

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Email: danil.pankratov@yahoo.com
ORCID iD: 0009-0009-9391-8200
SPIN-code: 6488-6900
Russian Federation, Saint Petersburg

Anastasiia P. Nikitina

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Email: nikitina.anastasiia@yahoo.com
ORCID iD: 0009-0004-0929-5826
SPIN-code: 8487-1890
Russian Federation, Saint Petersburg

References

  1. Bezhenar VF, Bogatyreva EV, Pavlova NG; Ailamazyan EK, editor. Pelvic organ prolapse in women: etiology, pathogenesis, diagnostic principles. Saint Petersburg: N–L; 2010. 47 p. (In Russ.) EDN: QLSJPP
  2. Popov AA, Krasnopolskaya IV, Tyurina SS, et al. Sacrospinous fixation in pelvic organ prolapse treatment during the mesh technology era. Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2013;13(2):36–41. (In Russ.) EDN: OVZHQI
  3. Maurer MM, Rohrnbauer B, Feola A, et al. Mechanical biocompatibility of prosthetic meshes: a comprehensive protocol for mechanical characterization. J Mech Behav Biomed Mater. 2014;40:42–58. EDN: UXATMF doi: 10.1016/j.jmbbm.2014.08.014
  4. Feiner B, Jelovsek JE, Maher C. Efficacy and safety of transvaginal mesh kits in the treatment of prolapse of the vaginal apex: a systematic review. BJOG. 2009;116(1):15–24. doi: 10.1111/j.1471-0528.2008.02023.x
  5. Haylen BT, Freeman RM, Swift SE, et al. An International Urogynecological Association (IUGA)/International Continence Society (ICS) joint terminology and classification of the complications related directly to the insertion of prostheses (meshes, implants, tapes) and grafts in female pelvic floor surgery. Neurourol Urodyn. 2011;30(1):2–12. doi: 10.1002/nau.21036
  6. Chien H, Kumakura E, Koyama M. Iliosacral bacterial arthritis and rectoperitoneal abscess after tension-free vaginal mesh reconstruction. Int Urogynecol J. 2009;21(6):753–755. doi: 10.1007/s00192-009-0855-4
  7. Krasnopolskii VI, Popov AA, Abramyan KN, et al. Complications of extraperitoneal colpopexy using mesh prostheses: results of a multicenter study. Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2010;10(6):53–57. EDN: OJNSYO
  8. Li K, Yang X, Leng J, et al. Calcium peroxide nanoparticles-embedded coatings on anti-inflammatory TiO2 nanotubes for bacteria elimination and inflammatory environment amelioration. Small. 2021;17(47):2102907. EDN: OCZJLC doi: 10.1002/smll.202102907
  9. Vincenzo F, Del Gaudio A, Petito V, et al. Gut microbiota, intestinal permeability, and systemic inflammation: a narrative review. Emerg Med. 2024;19(2):275–293. EDN: SRRILJ doi: 10.1007/s11739-023-03374-w
  10. Schoultz I, Keita ÅV. The intestinal barrier and current techniques for the assessment of gut permeability. Cells. 2020;9(8):1909. EDN: ISCPDC doi: 10.3390/cells9081909
  11. Calabrese G, Franco D, Petralia S, et al. Dual-functional nano-functionalized titanium scaffolds to inhibit bacterial growth and enhance osteointegration. Nanomaterials. 2021;11(10):2634. EDN: LRHEOT doi: 10.3390/nano11102634
  12. Verhorstert K, Guler Z, Boer L, et al. In vitro bacterial adhesion and biofilm formation on fully absorbable poly-4-hydroxybutyrate and nonabsorbable polypropylene pelvic floor implants. ACS Appl Mater Interfaces. 2020;12(48):53646–53653. EDN: YSSMLK doi: 10.1021/acsami.0c14668
  13. Vadakkumpurath S, Venugopal A, Ullattil S. Influence of micro-textures on antibacterial behaviour of titanium-based implant surfaces: in vitro studies. Biosurface and Biotribology. 2019;5(1):20–23. doi: 10.1049/bsbt.2018.0023
  14. Hu Y, Zhou W, Zhu C, et al. The synergistic effect of nicotine and Staphylococcus aureus on peri-implant infections. Front Bioeng Biotechnol. 2021;9:658380. EDN: DHNPHB doi: 10.3389/fbioe.2021.658380
  15. Chen J, Zhu Y, Xiong M, et al. Antimicrobial titanium surface via click-immobilization of peptide and its in vitro/vivo activity. ACS Biomater Sci Eng. 2018;5(2):1034–1044. doi: 10.1021/acsbiomaterials.8b01046
  16. Arciola CR, Campoccia D, Speziale P, et al. Biofilm formation in Staphylococcus implant infections. A review of molecular mechanisms and implications for biofilm-resistant materials. Biomaterials. 2012;33(26):5967–5982. EDN: PHCDQV doi: 10.1016/j.biomaterials.2012.05.031
  17. Tetz GV, Artemenko NK, Tetz VV. Effect of DNase and antibiotics on biofilm characteristics. Antimicrob Agents Chemother. 2009;53(3):1204–1209. EDN: LLRUFZ doi: 10.1128/AAC.00471-08
  18. Sysolyatina E, Petryakov A, Abdulkadieva M, et al. Use of non-thermal plasma for decontamination of titanium implants. Journal of Physics: Conference Series. 2022;2270:012045. EDN: QXAJKH doi: 10.1088/1742-6596/2270/1/012045
  19. Whitehead K, Li H, Kelly P. The antimicrobial properties of titanium nitride/silver nanocomposite coatings. Journal of Adhesion Science and Technology. 2011;25(17):2299–2315. doi: 10.1163/016942411X574970
  20. Filipović U, Dahmane RG, Ghannouchi S, et al. Bacterial adhesion on orthopedic implants. Adv Colloid Interface Sci. 2020;283:102228. EDN: PFRTRX doi: 10.1016/j.cis.2020.102228
  21. Li P, Tong Z, Huo L, et al. Antibacterial and biological properties of biofunctionalized nanocomposites on titanium for implant application. J Biomater Appl. 2016;31(2):205–214. doi: 10.1177/0885328216645951
  22. Yeo IS, Kim HY, Lim KS, et al. Implant surface factors and bacterial adhesion: a review of the literature. Int J Artif Organs. 2012;35(10):762–772. doi: 10.5301/ijao.5000154
  23. Nakhaei K, Ishijima M, Ikeda T, et al. Ultraviolet light treatment of titanium enhances attachment, adhesion, and retention of human oral epithelial cells via decarbonization. Materials. 2020;14(1):151. EDN: RDAWAZ doi: 10.3390/ma14010151
  24. Mayorga-Martinez C, Zelenka J, Klíma K, et al. Multimodal-driven magnetic microrobots with enhanced bactericidal activity for biofilm eradication and removal from titanium mesh. Adv Mater. 2023;35(23):2300191. EDN: JYSVAJ doi: 10.1002/adma.202300191
  25. Tambone E, Bonomi E, Ghensi P, et al. Rhamnolipid coating reduces microbial biofilm formation on titanium implants: an in vitro study. BMC Oral Health. 2021;21(1):49. EDN: EROFOI doi: 10.1186/s12903-021-01412-7
  26. Schmitz M, Riool M, Boer L, et al. Development of an antimicrobial peptide saap-148-functionalized supramolecular coating on titanium to prevent biomaterial-associated infections. Adv Mater Tech. 2023;8(13):2201846. EDN: ZJWHWS doi: 10.1002/admt.202201846
  27. Reśliński A, Dąbrowiecki S, Głowacka K. Biofilm formation on biomaterials used in hernia surgery. Med Biol Sci. 2014;28(3):35–44. doi: 10.12775/mbs.2014.023
  28. Sarfraz S, Mäntynen P, Laurila M, et al. Effect of surface tooling techniques of medical titanium implants on bacterial biofilm formation in vitro. Materials. 2022;15(9):3228. EDN: ONEJMC doi: 10.3390/ma15093228
  29. Döll K, Fadeeva E, Stumpp N, et al. Reduced bacterial adhesion on titanium surfaces micro-structured by ultra-short pulsed laser ablation. Bionanomaterials. 2016;17(1–2):53–57. doi: 10.1515/bnm-2015-0024
  30. Tapalskii DV, Nikolaev NS, Ovsyankin AV, et al. Coatings based on two-dimensionally ordered linear chain-like carbon for protecting titanium implants from microbial colonization. Traumatology and Orthopedics of Russia. 2019;25(2):111–120. EDN: WSDMXP doi: 10.21823/2311-2905-2019-25-2-111-120
  31. Gvetadze RSh, Dmitrieva NA, Voronin AN. Features of microorganism adhesion to dental materials used for gingival contour formation in implant-supported prosthetics. Stomatology. 2019;98(5):118–123. EDN: SPABNC doi: 10.17116/stomat201998051118
  32. Brusnitsyna EV, Ginkel DA, Prikhodkin AS, et al. Efficacy of topical fluoride application: a systematic review. Pediatric Dentistry and Prevention. 2023;23(1):70–82. EDN: LKSFUM doi: 10.33925/1683-3031-2023-598

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Comparative distribution of Staphylococcus aureus colonies on titanium (a) and polypropylene (b) meshes after incubation.

Download (117KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Scanning electron microscopy of the titanium implant: the central part (a–c) and the edge part (d–f).

Download (332KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. X-ray spectral microanalysis of the central part of the titanium implant: electron microscopic image (a) and element spectra (b) showing the presence of titanium, carbon, and oxygen.

Download (109KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. X-ray spectral microanalysis of the edge part of the titanium implant: electron microscopic image (a) and element spectra (b) showing the presence of titanium, carbon, oxygen, aluminum, chromium, vanadium, iron, and fluorine.

Download (159KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Eсо-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».