Expected applications of the endometrial stem cells in clinical practice

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

Recent findings in stem cell biology and cell engineering cannot be left without physicians’ attention. Endometrium as actively regenerating tissue represents also a source of endometrial stem cells. Endometrial stem cells have specific properties that distinguish them from other somatic stem cells. Endometrial stem cells have already shown their therapeutic efficiency and safety in a number of experimental and clinical trials. The biological basis of endometrial stem cells therapeutic potential and recent data on their use in clinical practice are discussed in the article.

About the authors

Elena Olegovna Usoltceva

St. Petersburg State University

Email: usolceva.elena@inbox.ru
MD, Department of Obstetrics, Gynecology and Reproductology, Medical Faculty

Alexander Mkrtichevich Gzgzyan

St. Petersburg State University

Email: agzgzyan@hotmail.com
MD, Professor of the Department of Obstetrics, Gynecology and Reproduction, Medical Faculty

Liailia Kharryasovna Dzhemlikhanova

St. Petersburg State University

Email: dzhemlikhanova_l@mail.ru
MD, Associate Professor of Obstetrics, Gynecology and Reproduction, Medical Faculty

Dariko Aleksandrovna Niauri

St. Petersburg State University

Email: d.niauri@mail.ru
MD, Professor, Head of the Department of Obstetrics, Gynecology and Reproduction, Medical Faculty

References

  1. Айламазян Э. К., Гзгзян А. М., Джемлиханова Д. Х., Усольцева Е. О., Ниаури Д. А. Опыт получения стволовых клеток из менструальной крови. Журнал акушерства и женских болезней. 2012; LXI (5): 25-9.
  2. Румянцев А. Г., Масчан А. А. Трансплантация гемопоэтических стволовых клеток у детей. М.: МИА; 2003.
  3. Amariglio N., Hirshberg A., Scheithauer B. W., Cohen Y., Loewenthal R., Trakhtenbrot L., Paz N., Koren-Michowitz M., Waldman D., Leider-Trejo L., Toren A., Constantini S., Rechavi G. Donor-Derived brain tumor following neural stem cell transplantation in an ataxia telangiectasia patient. PLoS Med. 2009; 6 (2): e1000029 (дата обращения 02.11.15).
  4. Billen A., Madrigal J. A., Shaw B. E. A review of the haematopoietic stem cell donation experience: is there room for improvement? Bone Marrow Transplant. 2014; 49 (6): 729-36.
  5. Bockeria L., Bogin V., Bockeria O., Le T., Alekyan B., Woods E. J., Brown A. A., Ichim T. E., Patel A. N. Endometrial regenerative cells for treatment of heart failure: a new stem cell enters the clinic. J. Transl. Med. 2013; 11: 56.
  6. Bratincsak A., Brownstein M. J., Cassiani-Ingoni R., Pastorino S., Szalayova I., Tóth Z. E., Key S., Németh K., Pickel J., Mezey E. CD45-positive blood cells give rise to uterine epithelial cells in mice. Stem. Cells. 2007;25 (11): 2820-6.
  7. Breitbart E. A., Meade S., Azad V., Yeh S., Al-Zube L., Lee Y. S., Benevenia J., Arinzeh T. L., Lin S. S. Mesenchymal stem cells accelerate bone allograft incorporation in the presence of diabetes mellitus. J. Orthop. Res. 2010l; 28 (7): 942-9.
  8. Carlsson P., Schwarcz E., Korsgren O., Le Blanc K. Preserved β-cell function in type 1 diabetes by mesenchymal stromal cells. Diabetes. 2015; 64 (2): 587-92.
  9. Casaroli-Marano R. P., Nieto-Nicolau N., Martínez-Conesa E. M., Edel M., B. Álvarez-Palomo A. Potential Role of Induced Pluripotent Stem Cells (IPSCs) for Cell-Based Therapy of the Ocular Surface. J. Clin. Med. 2015; 4 (2): 318-42.
  10. Chan R. W. S., Schwab K. E., Gargett C. E. Clonogenicity of human endometrial epithelial and stromal cells. Biol. Reprod. 2004; 70 (6): 1738-50.
  11. Chirba M. A., Sweetapple B., Hannon C. P., Anderson J. A. FDA regulation of adult stem cell therapies as used in sports medicine. J. Knee. Surg. 2015; 28 (1): 55-62.
  12. Cui C. H., Uyama T., Miyado K., Terai M., Kyo S., Kiyono T., Umezawa A. Menstrual blood-derived cells confer human dystrophin expression in the murine model of Duchenne muscular dystrophy via cell fusion and myogenic transdifferentiation. Mol. Biol. Cell. 2007; 18 (5): 1586-94.
  13. Dominici M., Le Blanc K., Mueller I., Slaper-Cortenbach I., Marini F., Krause D., Deans R., Keating A., Prockop Dj., Horwitz E. Minimal criteria for defining multipotent mesenchymal stromal cells. The International Society for Cellular Therapy position statement. Cytotherapy. 2006; 8 (4): 315-7.
  14. Du H., Taylor H. S. Contribution of bone marrow-derived stem cells to endometrium and endometriosis. Stem. Cells. 2007; 25: 2082-6.
  15. Du H. L., Taylor H. S. Stem cells and reproduction. Curr. Opin. Obstet. Gynecol. 2010; 22: 235-41.
  16. Dubský M., Jirkovská A., Bem R., Fejfarová V., Pagacová L., Nemcová A., Sixta B., Chlupac J., Peregrin J. H., Syková E., Jude E. B. Comparison of the effect of stem cell therapy and percutaneous transluminal angioplasty on diabetic foot disease in patients with critical limb ischemia. Cytotherapy. 2014; 16 (12): 1733-38.
  17. Durdu S., Akar A. R., Arat M., Sancak T., Eren N. T., Ozyurda U. Autologous bone-marrow mononuclear cell implantation for patients with Rutherford grade II-III thromboangiitis obliterans. J. Vasc. Surg. 2006; 44 (4): 732-9.
  18. Edwards S. L., Werkmeister J. A., Rosamilia A., Ramshaw J. A., White J. F., Gargett C. E. Characterisation of clinical and newly fabricated meshes for pelvic organ prolapse repair. J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2013l; 23: 53-61.
  19. Elsheikh E., Sylvén C., Ericzon B. G., Palmblad J., Mints M. Cyclic variability of stromal cell-derived factor-1 and endothelial progenitor cells during the menstrual cycle. Int. J. Mol. Med. 2011; 27 (2): 221-6.
  20. Gargett C. E., Chan R. W., Schwab K. E. Endometrial stem cells. Curr. Opin. Obstet. Gynecol. 2007; 19 (4): 377-83.
  21. Gargett C. E., Masuda H. Adult stem cells in the endometrium. Mol. Hum. Reprod. 2010; 16 (11): 818-34.
  22. Gargett C. E., Schwab K. E., Zillwood R. M., Nguyen H. P., Wu D. Isolation and culture of epithelial progenitors and mesenchymal stem cells from human endometrium. Biol. Reprod. 2009; 80 (6): 1136-45.
  23. Gargett C. E., Ye L. Endometrial reconstruction from stem cells. Fertil. Steril. 2012; 98 (1): 11-20.
  24. Garry R., Hart R., Karthigasu K. A., Burke C. A re-appraisal of the morphological changes within the endometrium during menstruation: a hysteroscopic, histological and scanning electron microscopic study. Hum. Reprod. 2009; 24 (6): 1393-401.
  25. Ghieh F., Jurjus R., Ibrahim A., Geagea A. G., Daouk H., El Baba B., Chams S., Matar M., Zein W., Jurjus A. The use of stem cells in burn wound healing. Biomed. Res. Int. 2015;2015:684084. doi: 10.1155/2015/684084
  26. Gómez-Barrena E., Rosset P., Lozano D., Stanovici J., Ermthaller C., Gerbhard F. Bone fracture healing: cell therapy in delayed unions and nonunions. Bone. 2015; 70: 93-101.
  27. Han X., Meng X., Yin Z., Rogers A., Zhong J., Rillema P., Jackson J. A., Ichim T. E., Minev B., Carrier E., Patel A. N., Murphy M. P., Min W. P., Riordan N. H. Inhibition of intracranial glioma growth by endometrial regenerative cells. Cell Cycle. 2009; 8 (4): 606-10.
  28. Hess D. C., Sila C. A., Furlan A. J., Wechsler L. R., Switzer J. A., Mays R. W. A double-blind placebo-controlled clinical evaluation of MultiStem for the treatment of ischemic stroke. Int. J. Stroke. 2014; 9 (3): 381-6.
  29. Hida N., Nishiyama N., Miyoshi S., Kira S., Segawa K., Uyama T., Mori T., Miyado K., Ikegami Y., Cui C., Kiyono T., Kyo S., Shimizu T., Okano T., Sakamoto M., Ogawa S., Umezawa A. Novel cardiac precursor-like cells from human menstrual blood-derived mesenchymal cells. Stem Cells. 2008l; 26 (7): 1695-704.
  30. Hitchcock J. Legal and regulatory news from Europe. Stem. Cells Dev. 2014; 23 (Suppl.1): 44-6.
  31. Hu J., Yu X., Wang Z., Wang F., Wang L., Gao H., Chen Y., Zhao W., Jia Z., Yan S., Wang Y. Long term effects of the implantation of Wharton's jelly-derived mesenchymal stem cells from the umbilical cord for newly-onset type 1 diabetes mellitus. Endocrine J. 2013; 60 (3): 347-57.
  32. Huang M., Feng Z., Ji D., Cao Y., Shi X., Chen P., Wang P., Tang M., Liu K. Use of a transjugular intrahepatic portosystemic shunt combined with autologous bone marrow cell infusion in patients with decompensated liver cirrhosis: an exploratory study. Cytotherapy. 2014;16 (11): 1575-83.
  33. Ichim T. E., Alexandrescu D. T., Solano F., Lara F., Campion Rde N., Paris E., Woods E. J., Murphy M. P., Dasanu C. A., Patel A. N., Marleau A. M., Leal A., Riordan N. H. Mesenchymal stem cells as antiinflammatories: implications for treatment of Duchenne muscular dystrophy. Cell Immunol. 2010; 260 (2): 75-82.
  34. Ichim T. E., Solano F., Lara F., Rodriguez J. P., Cristea O., Minev B., Ramos F., Woods E. J., Murphy M. P., Alexandrescu D. T., Patel A. N., Riordan N. H. Combination stem cell therapy for heart failure. Int. Arch. Med. 201014; 3 (1): 5.
  35. Ikoma T., Kyo S., Maida Y., Ozaki S., Takakura M., Nakao S., Inoue M. Bone marrow derived cells from male donors can compose endometrial glands in female transplant recipients. Am. J. Obstet. Gynecol. 2009; 201 (6): 608-16.
  36. Jiang R., Han Z., Zhuo G., Qu X., Li X., Wang X., Shao Y., Yang S., Han Z. C. Transplantation of placenta-derived mesenchymal stem cells in type 2 diabetes: a pilot study. Front. Med. 2011; 5 (1): 94-100.
  37. Jiang Z., Hu X., Yu H., Xu Y., Wang L., Chen H., Chen H., Wu R., Zhang Z., Xiang C., Webster K. A., Wang J. A. Human endometrial stem cells confer enhanced myocardial salvage and regeneration by paracrine mechanisms. J. Cell. Mol. Med. 2013; 17 (10): 1247-60.
  38. Jiang Y., Zhu W., Zhu J., Wu L., Xu G., Liu X. Feasibility of delivering mesenchymal stem cells via catheter to the proximal end of the lesion artery in patients with stroke in the territory of the middle cerebral artery. Cell Transplantation. 2013; 22 (12): 2291-8.
  39. Kaivosoja E., Myllymaa S., Takakubo Y., Korhonen H., Myllymaa K., Konttinen Y. T., Lappalainen R., Takagi M. Osteogenesis of human mesenchymal stem cells on micro-patterned surfaces. J. Biomater. Appl. 2013; 27 (7): 862-71.
  40. Kao A. P., Wang K. H., Chang C. C., Lee J. N., Long C. Y., Chen H. S., Tsai C. F., Hsieh T. H., Tsai E. M. Comparative study of human eutopic and ectopic endometrial mesenchymal stem cells and the development of an in vivo endometriotic invasion model. Fertil. Steril. 2011; 95 (4): 1308-15.
  41. Knoepfler P. S. From bench to FDA to bedside: US regulatory trends for new stem cell therapies. Adv. Drug. Deliv. Rev. 2015; 82-83: 192-6.
  42. Korbling M., Estrov Z. Adult stem cells for tissue repair - a new therapeutic concept? N. Eng. J. Med. 2003; 349: 570-82.
  43. Krusche C. A., Kroll T., Beier H. M., Classen-Linke I. Expression of leucine-rich repeat-containing G-protein-coupled receptors in the human cyclic endometrium. Fertil. Steril. 2007, 87 (6): 1428-37.
  44. Lataillade J. J., Bey E., Thepenier C., Prat M., Leclerc T., Bargues L. Skin engineering for burns treatment. Bull. Acad. Natl. Med. 2010; 194 (7): 1339-51.
  45. Lee J. S., Hong J. M., Moon G. J., Lee P. H., Ahn Y. H., Bang O. Y. A long-term follow-up study of intravenous autologous mesenchymal stem cell transplantation in patients with ischemic stroke. Stem. Cells. 2010; 28 (6): 1099-06.
  46. Lewis C. M., Suzuki M. Therapeutic applications of mesenchymal stem cells for amyotrophic lateral sclerosis. Stem. Cell. Res. Ther. 2014; 5 (2): 32.
  47. Li H. Y., Chen Y. J., Chen S. J., Kao C. L., Tseng L. M., Lo W. L., Chang C. M., Yang D. M., Ku H. H., Twu N. F., Liao C. Y., Chiou S. H., Chang Y. L. Induction of insulin-producing cells derived from endometrial mesenchymal stem-like cells. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2010; 335 (3): 817-29.
  48. Masuda H., Anwar S. S., Buhring H. J., Rao J. R., Gargett C. E. A novel marker of human endometrial mesenchymal stem-like cells. Cell Transplant. 2012; 21 (10): 2201-14.
  49. Meng X., Ichim T. E., Zhong J., Rogers A., Yin Z., Jackson J., Wang H., Ge W., Bogin V., Chan K. W., Thebaud B., Riordan N. H. Endometrial regenerative cells: a novel stem cell population. J. Transl. Med. 2007; 5: 57.
  50. Monti M., Perotti C., Del Fante C., Cervio M., Redi C. A. Stem cells: sources and therapies. Biol. Res. 2012; 45 (3): 207-14.
  51. Murphy M. P., Wang H., Patel A. N., Kambhampati S., Angle N., Chan K., Marleau A. M., Pyszniak A., Carrier E., Ichim T. E., Riordan N. H. Allogeneic endometrial regenerative cells: an “off the shelf solution” for critical limb ischemia? J. Transl. Med. 2008; 6: 45.
  52. Musina R. A., Belyavski A. V., Tarusova O. V., Solovyova E. V., Sukhikh G. T. Endometrial mesenchymal stem cells isolated from the menstrual blood. Bull. Exp. Biol. Med. 2008; 145: 539-43.
  53. Nishiwaki S. Pros and cons of legislation on allogeneic hematopoietic stem cell transplantation. Jpn. J. Clin. Oncol. 2015;45 (3): 311-2.
  54. Patel A. N., Park E., Kuzman M., Benetti F., Silva F. J., Allickson J. G. Multipotent menstrual blood stromal stem cells, isolation characterization and differentiation. Cell Transplant. 2008; 17 (3): 303-11.
  55. Schwab K. E., Chan R. W. S., Gargett C.E: Putative stem cell activity of huma endometrial epithelial and stromal cells during the menstrual cycle. Fertil. Steril. 2005; 84: 1124-30.
  56. Schwab K. E., Gargett C. E. Co-expression of two perivascular cell markers isolates mesenchymal stem-like cells from human endometrium. Hum. Reprod. 2007; 22 (11): 2903-11.
  57. Seo J. J. Hematopoietic cell transplantation for hemophagocytic lymphohistiocytosis: recent advances and controversies. Blood. Res. 2015;50 (3): 131-9.
  58. Shin J. Y., Park H. J., Kim H. N., Oh S. H., Bae J. S., Ha H. J., Lee P. H. Mesenchymal stem cells enhance autophagy and increase β-amyloid clearance in Alzheimer disease models. Autophagy. 2014;10 (1): 32-44.
  59. Shoae-Hassani A., Sharif S., Seifalian A. M., Mortazavi-Tabatabaei S. A., Rezaie S., Verdi J. Endometrial stem cell differentiation into smooth muscle cell: a novel approach for bladder tissue engineering in women. BJU Int. 2013; 112 (6): 854-63.
  60. Stoltz J. F., de Isla N., Li Y. P., Bensoussan D., Zhang L., Huselstein C., Chen Y., Decot V., Magdalou J., Li N., Reppel L., He Y. Stem Cells and Regenerative Medicine: Myth or Reality of the 21th Century. Stem. Cells Int. 2015; 734731. doi: 10.1155/2015/734731.
  61. Suzuki E., Fujita D., Takahashi M., Oba S., Nishimatsu H. Adipose tissue-derived stem cells as a therapeutic tool for cardiovascular disease. World J. Cardiol. 2015;7 (8): 454-65.
  62. Tateishi-Yuyama E., Matsubara H., Murohara T., Ikeda U., Shintani S., Masaki H., Amano K., Kishimoto Y., Yoshimoto K., Akashi H., Shimada K., Iwasaka T., Imaizumi T. Therapeutic angiogenesis for patients with limb ischaemia by autologous transplantation of bone-marrow cells: a pilot study and a randomised controlled trial. Lancet. 2002; 360 (9331): 427-35.
  63. Taylor H. S. Endometrial cells derived from donor stem cells in bone marrow transplant recipients. JAMA. 2004; 292: 81-5.
  64. Terai S., Ishikawa T., Omori K., Aoyama K., Marumoto Y., Urata Y., Yokoyama Y., Uchida K., Yamasaki T., Fujii Y., Okita K., Sakaida I. Improved liver function in patients with liver cirrhosis after autologous bone marrow cell infusion therapy. Stem Cells. 2006t; 24 (10): 2292-8.
  65. Toma C., Pittenger M. F., Cahill K. S., Byrne B. J., Kessler P. D. Human mesenchymal stem cells differentiate to a cardiomyocyte phenotype in the adult murine heart. Circulation. 2002; 105 (1): 93-9.
  66. Ulrich D., Tan K. S., Deane J., Schwab K., Cheong A., Rosamilia A., Gargett C. E. Mesenchymal stem/stromal cells in post-menopausal endometrium. Hum. Reprod. 2014; 29 (9): 1895-905.
  67. Venkataramana N. K., Kumar S. K., Balaraju S., Radhakrishnan R. C., Bansal A., Dixit A., Rao D. K., Das M., Jan M., Gupta P. K., Totey S. M. Open-labeled study of unilateral autologous bone-marrow-derived mesenchymal stem cell transplantation in Parkinson's disease. Translational Research. 2010; 155 (2): 62-70.
  68. Verdi J., Tan A., Shoae-Hassani A., Seifalian A. M. Endometrial stem cells in regenerative medicine. J. Biol. Eng. 2014; 8: 20.
  69. Wabik A., Jones P. H. Switching roles: the functional plasticity of adult tissue stem cells. EMBO J. 2015; 34: 1164-79.
  70. Whiting P., Kerby J., Coffey P., da Cruz L., McKernan R. Progressing a human embryonic stem-cell-based regenerative medicine therapy towards the clinic. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 2015; 370 (1680). pii: 20140375. doi: 10.1098/rstb.2014.0375.
  71. Wolff E. F., Gao X. B., Yao K. V., Andrews Z. B., Du H., Elsworth J. D., Taylor H. S. Endometrial stem cell transplantation restores dopamine production in a Parkinson's disease model. J. Cell. Mol. Med. 2011;15 (4): 747-55
  72. Yim R. L., Lee J. T., Bow C. H., Meij B., Leung V., Cheung K. M., Vavken P., Samartzis D. A systematic review of the safety and efficacy of mesenchymal stem cells for disc degeneration: insights and future directions for regenerative therapeutics. Stem. Cells Dev. 2014; 23 (21): 2553-67.
  73. Zhao T., Zhang Z.-N., Rong Z., Xu Y. Immunogenicity of induced pluripotent stem cells. Nature. 2011; 474 (7350): 212-5.
  74. Zhong Z., Patel A. N., Ichim T. E., Riordan N. H., Wang H., Min W. P., Woods E. J., Reid M., Mansilla E., Marin G. H., Drago H., Murphy M. P., Minev B. Feasibility investigation of allogeneic endometrial regenerative cells. J. Transl. Med. 2009; 7: 15.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2015 Usoltceva E.O., Gzgzyan A.M., Dzhemlikhanova L.K., Niauri D.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».