Вклад интрона, сохраняемого в транскрипте гена Nxf1, в филогению отряда Chiroptera

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Ген Nxf1 (nuclear export factor) кодирует основной ядерно-цитоплазматический экспортер мРНК, имеющийся у всех представителей Opisthokonta. Эволюционно-консервативная особенность гена Nxf1 — существование альтернативного транскрипта, сохраняющего определенный интрон. Мы назвали этот интрон кассетным, поскольку он входит в состав эволюционно-консервативной кассеты: предшествующий интрону экзон 110 п. н. – интрон – следующий экзон 37 п. н. Сравнение филогенетических взаимоотношений, устанавливаемых на основании различных вариантов последовательностей гена Nxf1, может способствовать пониманию функциональной значимости последовательности кассетного интрона.

Проведено сравнение филогенетических взаимоотношений на основании восьми вариантов последовательности гена Nxf1 для 17 представителей отряда Chiroptera.

Филогенетические деревья, построенные на основе полной последовательности гена Nxf1, в наибольшей степени соответствуют современным представлениям об эволюции отряда Chiroptera. Использование последовательностей гена Nxf1, включающих только экзоны или только интроны, приводит к неодинаковой потере точности в установлении эволюционного родства и появлению неразрешенных узлов ветвления филогенетических деревьев. Последовательности, включающие все экзоны плюс кассетный интрон, дают такой же результат, как и полная последовательность гена Nxf1. Полученные результаты свидетельствуют о значимости кассетного интрона в эволюции гена Nxf1 у представителей Chiroptera.

Об авторах

Дмитрий Денисович Бондарук

Санкт-Петербургский государственный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: D.D.Bondaruk@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-0265-5759
SPIN-код: 8162-8441

аспирант

Россия, Санкт-Петербург

Елена Валерьевна Голубкова

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: elena_golubkova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-9528-5760
SPIN-код: 7386-1230
Scopus Author ID: 6602650894

канд. биол. наук, доцент кафедры генетики и биотехнологии

Россия, Санкт-Петербург

Людмила Андреевна Мамон

Санкт-Петербургский государственный университет

Email: mamon@lm2010.spb.edu
ORCID iD: 0000-0001-5338-0703
SPIN-код: 7780-6907

д-р биол. наук, профессор кафедры генетики и биотехнологии

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Herold A., Suyama M., Rodrigues J.P., et al. TAP (NXF1) belongs to a multigene family of putative RNA export factors with a conserved modular architecture // Mol Cell Biol. 2000. Vol. 20, No. 23. P. 8996–9008. doi: 10.1128/MCB.20.23.8996-9008.2000
  2. Herold A., Teixeira L., Izaurralde E. Genome-wide analysis of nuclear mRNA export pathways in Drosophila // EMBO J. 2003. Vol. 22, No. 10. P. 2472–2483. doi: 10.1093/emboj/cdg233
  3. Delaleau M., Borden K.L.B. Multiple Export Mechanisms for mRNAs // Cells. 2015. Vol. 4, No. 3. P. 452–473. doi: 10.3390/cells4030452
  4. Herold A., Klymenko T., Izaurralde E. NXF1/p15 heterodimers are essential for mRNA nuclear export in Drosophila // RNA. 2001. Vol. 7, No. 12. P. 1768–1780.
  5. Ivankova N., Tretyakova I., Lyozin G.T., et al. Alternative transcripts expressed by small bristles, the Drosophila melanogaster nxf1 gene // Gene. 2010. Vol. 458, No. 1–2. P. 11–19. doi: 10.1016/j.gene.2010.02.013
  6. Sasaki M., Takeda E., Takano K., et al. Molecular cloning and functional characterization of mouse Nxf family gene products // Genomics. 2005. Vol. 85, No. 5. P. 641–653. doi: 10.1016/j.ygeno.2005.01.003
  7. Mamon L., Ginanova V., Kliver S., et al. Organ-specific transcripts as a source of gene multifunctionality: lessons learned from the Drosophila melanogaster sbr (Dm nxf1) gene // Biol Commun. 2019. Vol. 64, No. 2. P. doi: 10.21638/spbu03.2019.206
  8. Kim E., Magen A., Ast G. Different levels of alternative splicing among eukaryotes // Nucleic Acids Res. 2007. Vol. 35, No. 1. P. 125–131. doi: 10.1093/nar/gkl924
  9. Мамон Л.А., Кливер С.Ф., Просовская А.О., и др. Интрон-содержащий транскрипт — эволюционно-консервативная особенность генов-ортологов nxf1 (nuclear export factor) // Экологическая генетика. 2013. Т. 11, № 3. С. 3–13. doi: 10.17816/ecogen1133-13
  10. Sugnet C.W., Kent W.J., Ares M. Jr, Haussler D. Transcriptome and genome conservation of alternative splicing events in humans and mice // Pac Symp Biocomput. 2004. P. 66–77. doi: 10.1142/9789812704856_0007
  11. Schmitz U., Pinello N., Jia F., et al. Intron retention enhances gene regulatory complexity in vertebrates // Genome Biol. 2017. Vol. 18. ID216. doi: 10.1186/s13059-017-1339-3
  12. Pimentel H., Parra M., Gee S.L., et al. A dynamic intron retention program enriched in RNA processing genes regulates gene expression during terminal erythropoiesis // Nucleic Acids Res. 2016. Vol. 44, No. 2. P. 838–851. doi: 10.1093/nar/gkv1168
  13. Li Y., Bor Y.-c., Misawa Y., et al. An intron with a constitutive transport element is retained in a Tap messenger RNA // Nature. 2006. Vol. 443. P. 234–237. doi: 10.1038/nature05107
  14. Li Y., Bor Y.-c., Fitzgerald M.P., et al. An NXF1 mRNA with a retained intron is expressed in hippocampal and neocortical neurons and is translated into a protein that functions as an Nxf1 cofactor // Mol Biol Cell. 2016. Vol. 27, No. 24. P. 3791–3946. doi: 10.1091/mbc.E16-07-0515
  15. Galante P.A.F., Sakabe N.J., Kirschbaum-Slager N., de Souza S.J. Detection and evaluation of intron retention events in the human transcriptome // RNA. 2004. Vol. 10, No. 5. P. 757–765. doi: 10.1261/rna.5123504
  16. Michael I.P., Kurlender L., Memari N., et al. Intron retention: a common splicing event within the human kallikrein gene family // Clin Chem. 2005. Vol. 51, No. 3. P. 506–515. doi: 10.1373/clinchem.2004.042341
  17. Chen M.-Y., Liang D., Zhang P. Phylogenomic Resolution of the Phylogeny of Laurasiatherian Mammals: Exploring Phylogenetic Signals within Coding and Noncoding Sequences // Genome Biol EVol. 2017. Vol. 9, No. 8. P. 1998–2012. doi: 10.1093/gbe/evx147
  18. Jarvis E.D., Mirarab S., Aberer A.J., et al. Whole-genome analyses resolve early branches in the tree of life of modern birds // Science. 2014. Vol. 346, No. 6215. P. 1320–1331. doi: 10.1126/science.1253451
  19. Yu L., Luan P.-T., Jin W., et al. Phylogenetic utility of nuclear introns in interfamilial relationships of Caniformia (order Carnivora) // Syst Biol. 2011. Vol. 60, No. 2. P. 175–187. doi: 10.1093/sysbio/syq090
  20. Creer S. Choosing and using introns in molecular phylogenetics // Evol Bioinform. 2007. Vol. 3. P. 99–108. doi: 10.1177/117693430700300011
  21. Foley N.M., Thong V.D., Soisook P., et al. How and why overcome the impediments to resolution: lessons from rhinolophid and hipposiderid bats // Mol Biol EVol. 2015. Vol. 32, No. 2. P. 313–333. doi: 10.1093/molbev/msu329
  22. Aibara S., Katahira J., Valkov E., Stewart M. The principal mRNA nuclear export factor NXF1: NXT1 forms a symmetric binding platform that facilitates export of retroviral CTE-RNA // Nucleic Acids Res. 2015. Vol. 43, No. 3. P. 1883–1893. doi: 10.1093/nar/gkv032
  23. Wendt L., Brandt J., Bodmer B.S., et al. The Ebola Virus Nucleoprotein Recruits the Nuclear RNA Export Factor NXF1 into Inclusion Bodies to Facilitate Viral Protein Expression // Cells. 2020. Vol. 9, No. 1. ID 187. doi: 10.3390/cells9010187
  24. Kumar S., Stecher G., Li M., et al. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms // Mol Biol EVol. 2018. Vol. 35, No. 6. P. 1547–1549. doi: 10.1093/molbev/msy096
  25. Edgar R.C. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput // Nucleic Acids Res. 2004. Vol. 32, No. 5. P. 1792–1797. doi: 10.1093/nar/gkh340
  26. Michener C.D., Sokal R.R. A quantitative approach to a problem in classification // Evolution. 1957. Vol. 11, No. 2. P. 130–162. doi: 10.1111/j.1558-5646.1957.tb02884.x
  27. mesquiteproject.org [Internet]. Maddison W.P., Maddison D.R. Mesquite: a modular system for evolutionary analysis. Version 3.70. 2021. Доступ по ссылке: http://www.mesquiteproject.org
  28. Huelsenbeck JP, Ronquist F. MrBayes 3: Bayesian inference of phylogenetic trees // Bioinformatics. 2001. Vol. 17, No. 8. P. 754–755. doi: 10.1093/bioinformatics/17.8.754
  29. FigTree [Internet]. Molecular evolution, phylogenetics and epidemiology. 2022. Доступ по ссылке: http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/
  30. Trifinopoulos J., Nguyen L.-T., von Haeseler A., Minh B.Q. W-IQ-TREE: a fast online phylogenetic tool for maximum likelihood analysis // Nucleic Acids Res. 2016. Vol. 44, No. W1. P. W232–W235. doi: 10.1093/nar/gkw256
  31. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., et al. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nat Methods. 2017. Vol. 14. P. 587–589. doi: 10.1038/nmeth.4285
  32. Akaike H. A new look at the statistical model identification // IEEE Transactions on Automatic Control. 1974. Vol. 19, No. 6. P. 716–723. doi: 10.1109/TAC.1974.1100705
  33. Schwarz G. Estimating the dimension of a model // Ann Stat. 1978. Vol. 6, No. 2. P. 461–464. doi: 10.1214/aos/1176344136
  34. Kimura M. Estimation of evolutionary distances between homologous nucleotide sequences // PNAS. 1981. Vol. 78, No. 1. P. 454–458. doi: 10.1073/pnas.78.1.454
  35. Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences // J Mol EVol. 1980. Vol. 16. P. 111–120. doi: 10.1007/BF01731581
  36. Guindon S., Dufayard J.-F., Lefort V., et al. New Algorithms and Methods to Estimate Maximum-Likelihood Phylogenies: Assessing the Performance of PhyML 3.0 // Syst Biol. 2010. Vol. 59, No. 3. P. 307–321. doi: 10.1093/sysbio/syq010
  37. Minh B.Q., Nguyen M.A.T., von Haeseler A. Ultrafast Approximation for Phylogenetic Bootstrap // Mol Biol EVol. 2013. Vol. 30, No. 5. P. 1188–1195. doi: 10.1093/molbev/mst024
  38. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., et al. UFBoot2: Improving the Ultrafast Bootstrap Approximation // Mol Biol EVol. 2018. Vol. 35, No. 2. P. 518–522. doi: 10.1093/molbev/msx281
  39. Rodríguez F., Oliver J.L., Marín A., Medina J.R. The general stochastic model of nucleotide substitution // J Theor Biol. 1990. Vol. 142, No. 4. P. 485–501. doi: 10.1016/s0022-5193(05)80104-3
  40. Lanave C., Preparata G., Sacone C., Serio G. A new method for calculating evolutionary substitution rates // J Mol EVol. 1984. Vol. 20. P. 86–93. doi: 10.1007/BF02101990
  41. Gu X., Fu Y.X., Li W.H. Maximum likelihood estimation of the heterogeneity of substitution rate among nucleotide sites // Mol Biol EVol. 1995. Vol. 12, No. 4. P. 546–557. doi: 10.1093/oxfordjournals.molbev.a040235
  42. Lemoine F., Domelevo Entfellner J.-B., Wilkinson E., et al. Renewing Felsenstein’s phylogenetic bootstrap in the era of big data // Nature. 2018. Vol. 556. P. 452–456. doi: 10.1038/s41586-018-0043-0
  43. Tsagkogeorga G., Parker J., Stupka E., et al. Phylogenomic analyses elucidate the evolutionary relationships of bats // Curr Biol. 2013. Vol. 23, No. 22. P. 2262–2267. doi: 10.1016/j.cub.2013.09.014
  44. Lei M., Dong D. Phylogenomic analyses of bat subordinal relationships based on transcriptome data // Sci Rep. 2016. Vol. 6. ID27726. doi: 10.1038/srep27726
  45. Farkašová H., Hron T., Pačes J., et al. Discovery of an endogenous Deltaretrovirus in the genome of long-fingered bats (Chiroptera: Miniopteridae) // PNAS. 2017. Vol. 114, No. 12. P. 3145–3150. doi: 10.1073/pnas.1621224114
  46. Miller-Butterworth C.M., Murphy W.J., O’Brien S.J., et al. A Family Matter: Conclusive Resolution of the Taxonomic Position of the Long-Fingered Bats, Miniopterus // Mol Biol EVol. 2007. Vol. 24, No. 7. P. 1553–1561. doi: 10.1093/molbev/msm076
  47. Agnarsson I., Zambrana-Torrelio C.M., Flores-Saldana N.P., May-Collado L.J. A time-calibrated species-level phylogeny of bats (Chiroptera, Mammalia) // PLoS Curr. 2011. Vol. 3. ID RRN1212. doi: 10.1371/currents.RRN1212
  48. Roehrs Z.P., Lack J.B., Van Den Bussche R.A. Tribal phylogenetic relationships within Vespertilioninae (Chiroptera: Vespertilionidae) based on mitochondrial and nuclear sequence data // J Mammal. 2010. Vol. 91, No. 5. P. 1073–1092. doi: 10.1644/09-MAMM-A-325.1
  49. Zhang Q., Edwards S.V. The evolution of intron size in amniotes: a role for powered flight? // Genome Biol EVol. 2012. Vol. 4, No. 10. P. 1033–1043. doi: 10.1093/gbe/evs070

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Варианты последовательностей, используемых в эксперименте. 1 — Полная последовательность гена; 2 — последовательность, содержащая только экзоны; 3 — последовательность, содержащая только экзоны и интрон 10; 4 — последовательность, содержащая только интрон 10 и окружающие его экзоны (10 и 11); 5 — последовательность, соответствующая интрону 10 (кассетному интрону); 6 — последовательность, соответствующая экзонам 10 и 11; 7 — последовательность гена, исключающая только интрон 10 (кассетный интрон); 8 — последовательность, включающая только интроны, кроме интрона 10 (кассетного интрона). В составе последовательностей учтены некодирующие экзоны 5' и 3' концов

Скачать (181KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Филогенетическое дерево, построенное на основе полных последовательностей гена Nxf1 различных представителей отряда Chiroptera с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса. Коэффициенты поддержки обозначены как SH-Like aLTR/Bootstrap и значение апостериорной вероятности по Байесу. Цветом выделены области дерева, соответствующие крупным семействам, внутри которых порядок ветвления остается неизменным во всех рассматриваемых схемах или причины его нарушения установлены и отдельные узлы можно считать разрешенными. Приведенные выше обозначения общие для этого и всех последующих рисунков

Скачать (268KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Филогенетическое дерево, построенное на основе варианта последовательности гена Nxf1, содержащей только экзоны, для различных представителей отряда Chiroptera, с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса

Скачать (256KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Филогенетическое дерево, построенное на основе варианта последовательности гена Nxf1, содержащей только интрон 10 и окружающие его экзоны (10 и 11), для различных представителей отряда Chiroptera, с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса

Скачать (264KB)
Метаданные
6. Приложение 1. Филогенетическое дерево, построенное на основе варианта последовательности, содержащей только экзоны и интрон 10 гена Nxf1 различных представителей отряда Chiroptera, с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса

Скачать (369KB)
Метаданные
7. Приложение 2. Филогенетическое дерево, построенное на основе варианта последовательности, содержащей только интрон 10 гена Nxf1 различных представителей отряда Chiroptera, с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса

Скачать (255KB)
Метаданные
8. Приложение 3. Филогенетическое дерево, построенное на основе варианта последовательности, содержащей только экзоны 10 и 11 гена Nxf1 различных представителей отряда Chiroptera, с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса

Скачать (273KB)
Метаданные
9. Приложение 4. Филогенетическое дерево, построенное на основе варианта последовательности гена Nxf1, исключающей интрон 10, различных представителей отряда Chiroptera, с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса

Скачать (229KB)
Метаданные
10. Приложение 5. Филогенетическое дерево, построенное на основе варианта последовательности, содержащей только интроны гена Nxf1, за исключением интрона 10, различных представителей отряда Chiroptera, с помощью методов максимального правдоподобия и Байеса

Скачать (194KB)
Метаданные

© Бондарук Д.Д., Голубкова Е.В., Мамон Л.А., 2022

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
 


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах