Анализ экспрессии генов синтеза полиаминов в клубеньках гороха посевного (Pisum sativum L.) и влияние экзогенной обработки полиаминами на их развитие

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Введение. Концентрация полиаминов в симбиотических клубеньках некоторых бобовых в 5–10 раз превышает их концентрацию в других органах, что указывает на их важную роль в формировании и функционировании симбиотических клубеньков.

Материалы и методы. В рамках данной работы был проведен анализ экспрессии генов, кодирующих ферменты биосинтеза полиаминов, в симбиотических клубеньках, а также изучено влияние экзогенных полиаминов на клубенькообразование у растений линии дикого типа SGE и симбиотических мутантов гороха SGEFix-1 (sym40-1) и SGEFix-2 (sym33-3).

Результаты. Было показано, что основной путь синтеза путресцина в симбиотических клубеньках растений дикого типа — аргининовый, тогда как у мутанта SGEFix-2 (sym33-3) активируется также орнитиновый путь. Обработка корневой системы 0,1 мМ раствором смеси полиаминов приводила к увеличению среднего веса клубенька у растений дикого типа и мутанта SGEFix-2 (sym33-3).

Заключение. Таким образом, полиамины, действуя, по-видимому, через этилен, влияют на функционирование меристемы клубеньков.

Об авторах

Кира Андреевна Иванова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: kivanova@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-9119-065X
SPIN-код: 1104-7503

мл. н. с.

Россия, 196608, г. Санкт-Петербург, Пушкин 8, ш. Подбельского, д.3

Виктор Евгеньевич Цыганов

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: vetsyganov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0003-3105-8689
SPIN-код: 6532-1332
Scopus Author ID: 7006136325
ResearcherId: Q-5634-2016

д-р биол. наук

Россия, 196608, г. Санкт-Петербург, Пушкин 8, ш. Подбельского, д.3

Список литературы

  1. Tabor C.W., Tabor H. Polyamines // Ann Rev Biochem. 1984. Vol. 53. P. 749–790. doi: 10.1146/annurev.bi.53.070184.003533
  2. Tiburcio A.F., Altabella T., Bitrián M., et al. The roles of polyamines during the lifespan of plants: from development to stress // Planta. 2014. Vol. 240. No. 1. P. 1–18. doi: 10.1007/s00425-014-2055-9
  3. Galston A.W., Kaur-Sawhney R., Altabella T., et al. Plant polyamines in reproductive activity and response to abiotic stress // Bot Acta. 1997. Vol. 110. No. 3. P. 197–207. doi: 10.1111/j.1438-8677.1997.tb00629.x
  4. Bouchereau A., Aziz A., Larher F., et al. Polyamines and environmental challenges: recent development // Plant Sci. 1999. Vol. 140. No. 2. P. 103–125. doi: 10.1016/S0168-9452(98)00218-0
  5. Borrell A., Culianez-Macia F.A., Altabella T., et al. Arginine decarboxylase is localized in chloroplasts // Plant Physiol. 1995. Vol. 109. No. 3. P. 771–776. doi: 10.1104/pp.109.3.771
  6. Walden R., Cordeiro A., Tiburcio A.F. Polyamines: small molecules triggering pathways in plant growth and development // Plant Physiol. 1997. Vol. 113. No. 4. P. 1009–1013. doi: 10.1104/pp.113.4.1009
  7. Kakkar R.K., Sawhney V.K. Polyamine research in plants – a changing perspective // Physiol Plant. 2002. Vol. 116. No. 3. P. 281–292. doi: 10.1034/j.1399-3054.2002.1160302.x
  8. Fuell C., Elliott K.A., Hanfrey C.C., et al. Polyamine biosynthetic diversity in plants and algae // Plant Physiol Biochem. 2010. Vol. 48. No. 7. P. 513–520. doi: 10.1016/j.plaphy.2010.02.008
  9. Bitrián M., Zarza X., Altabella T., et al. Polyamines under abiotic stress: metabolic crossroads and hormonal crosstalks in plants // Metabolites. 2012. Vol. 2. No. 3. P. 516–528. doi: 10.3390/metabo2030516
  10. Kakkar R.K., Nagar P.K., Ahuja P.S., et al. Polyamines and plant morphogenesis // Biol Plant. 2000. Vol. 43. No. 1. P. 1–11. doi: 10.1023/A:1026582308902
  11. Pandey S., Ranade S.A., Nagar P.K., et al. Role of polyamines and ethylene as modulators of plant senescence // J Bioscie. 2000. Vol. 25. No. 3. P. 291–299. doi: 10.1007/BF02703938
  12. Alcázar R., Altabella T., Marco F., et al. Polyamines: molecules with regulatory functions in plant abiotic stress tolerance // Planta. 2010. Vol. 231. No. 6. P. 1237–1249. doi: 10.1007/s00425-010-1130-0
  13. Wimalasekera R., Tebartz F., Scherer G.F.E. Polyamines, polyamine oxidases and nitric oxide in development, abiotic and biotic stresses // Plant Sci. 2011. Vol. 181. No. 5. P. 593–603. doi: 10.1016/j.plantsci.2011.04.002
  14. Tadolini B. Polyamine inhibition of lipoperoxidation. The influence of polyamines on iron oxidation in the presence of compounds mimicking phospholipid polar heads // Biochem J. 1988. Vol. 249. No. 1. P. 33–36. doi: 10.1042/bj2490033
  15. Cona A., Rea G., Angelini R., et al. Functions of amine oxidases in plant development and defence // Trends Plant Sci. 2006. Vol. 11. No. 2. P. 80–88. doi: 10.1016/j.tplants.2005.12.009
  16. Tavladoraki P., Cona A., Federico R., et al. Polyamine catabolism: target for antiproliferative therapies in animals and stress tolerance strategies in plants // Amino Acids. 2012. Vol. 42. No. 2. P. 411–426. doi: 10.1007/s00726-011-1012-1
  17. Yamasaki H., Cohen M.F. NO signal at the crossroads: polyamine-induced nitric oxide synthesis in plants? // Trends Plant Sci. 2006. Vol. 11. No. 11. P. 522–524. doi: 10.1016/j.tplants.2006.09.009
  18. Liu C., Atanasov K.E., Tiburcio A.F., et al. The polyamine putrescine contributes to H2O2 and RbohD/F-dependent positive feedback loop in Arabidopsis PAMP-triggered immunity // Front Plant Sci. 2019. Vol. 10. ID894. doi: 10.3389/fpls.2019.00894
  19. De Oliveira L.F., Elbl P., Navarro B.V., Al E. Elucidation of the polyamine biosynthesis pathway during Brazilian pine (Araucaria angustifolia) seed development // Tree Physiol. 2016. Vol. 37. P. 116–130. doi: 10.1093/treephys/tpw107
  20. De Oliveira L.F., Navarro B.V., Cerruti G., Al E. Polyamines and amino acid related metabolism: the roles of arginine and ornithine are associated with the embryogenic potential // Plant Cell Physiol. 2018. Vol. 59. P. 1084–1098. doi: 10.1093/pcp/pcy049
  21. Mustafavi S.H., Badi H.N., Sekara A., Al E. Polyamines and their possible mechanisms involved in plant physiological processes and elicitation of secondary metabolites // Acta Physiol Plant. 2018. Vol. 40. No. 6. P. 1–9. doi: 10.1007/s11738-018-2671-2
  22. Agudelo-Romero P., Bortolloti C., Pais M.S., Al E. Study of polyamines during grape ripening indicate an important role of polyamine catabolism // Plant Physiol Biochem. 2013. Vol. 67. P. 105–119. doi: 10.1016/j.plaphy.2013.02.024
  23. Pál M., Szalai G., Janda T. Speculation: polyamines are important in abiotic stress signaling // Plant Sci. 2015. Vol. 237. P. 16–23. doi: 10.1016/j.plantsci.2015.05.003
  24. Sequeramutiozabal M.I., Erban A., Kopka J., Al E. Global metabolic profiling of Arabidopsis polyamine oxidase 4 (AtPAO4) loss-of-function mutants exhibiting delayed dark-induced senescence // Front Plant Sci. 2016. Vol. 7. ID173. doi: 10.1016/j.plantsci.2015.05.003
  25. Kusano T., Berberich T., Tateda C., et al. Polyamines: essential factors for growth and survival // Planta. 2008. Vol. 228. No. 3. P. 367–381. doi: 10.1007/s00425-008-0772-7
  26. Handa A.K., Mattoo A.K. Differential and functional interactions emphasize the multiple roles of polyamines in plants // Plant Physiol Biochem. 2010. Vol. 48. No. 7. P. 540–546. doi: 10.1016/j.plaphy.2010.02.009
  27. Chen D., Shao Q., Yin L., et al. Polyamine function in plants: metabolism, regulation on development, and roles in abiotic stress responses // Front Plant Sci. 2019. Vol. 9. ID1945. doi: 10.3389/fpls.2018.01945
  28. Hidalgo-Castellanos J., Marín-Peña A., Jiménez-Jiménez S., et al. Polyamines oxidation is required in the symbiotic interaction Medicago truncatula — Sinorhizobium meliloti but does not participate in the regulation of polyamines level under salinity // Plant Growth Regul. 2019. Vol. 88. No. 3. P. 297–307. doi: 10.1007/s10725-019-00508-z
  29. Fujihara S., Abe H., Minakawa Y., et al. Polyamines in nodules from various plant-microbe symbiotic associations // Plant Cell Physiol. 1994. Vol. 35. No. 8. P. 1127–1134. doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a078705
  30. Flemetakis E., Efrose R.C., Desbrosses G., et al. Induction and spatial organization of polyamine biosynthesis during nodule development in Lotus japonicus // Mol Plant Microbe Interact. 2004. Vol. 17. No. 12. P. 1283–1293. doi: 10.1094/mpmi.2004.17.12.1283
  31. Efrose R.C., Flemetakis E., Sfichi L., et al. Characterization of spermidine and spermine synthases in Lotus japonicus: induction and spatial organization of polyamine biosynthesis in nitrogen fixing nodules // Planta. 2008. Vol. 228. No. 1. P. 37–49. doi: 10.1007/s00425-008-0717-1
  32. Jiménez Bremont J., Marina M., Guerrero-González Md.L., et al. Physiological and molecular implications of plant polyamine metabolism during biotic interactions // Front Plant Sci. 2014. Vol. 5. ID95. doi: 10.3389/fpls.2014.00095
  33. Becerra-Rivera V.A., Dunn M.F. Polyamine biosynthesis and biological roles in rhizobia // FEMS Microbiol Lett. 2019. Vol. 366. No. 7. ID fnz084. doi: 10.1093/femsle/fnz084
  34. Tsyganov V.E., Morzhina E.V., Stefanov S.Y., et al. The pea (Pisum sativum L.) genes sym33 and sym40 control infection thread formation and root nodule function // Mol Gen Genet. 1998. Vol. 259. No. 5. P. 491–503. doi: 10.1007/s004380050840
  35. Kosterin O.E., Rozov S.M. Mapping of the new mutation blb and the problem of integrity of linkage group I // Pisum Genet. 1993. Vol. 25. P. 27–31.
  36. Tsyganov V.E., Seliverstova E., Voroshilova V., et al. Double mutant analysis of sequential functioning of pea (Pisum sativum L.) genes Sym13, Sym33, and Sym40 during symbiotic nodule development // Russ J Genet Appl Res. 2011. Vol. 1. No. 5. P. 343. doi: 10.1134/S2079059711050145
  37. Voroshilova V.A., Boesten B., Tsyganov V.E., et al. Effect of mutations in Pisum sativum L. genes blocking different stages of nodule development on the expression of late symbiotic genes in Rhizobium leguminosarum bv. Viciae // Mol Plant Microbe Interact. 2001. Vol. 14. No. 4. P. 471–476. doi: 10.1094/mpmi.2001.14.4.471
  38. Glenn A.R., Poole P.S., Hudman J.F. Succinate uptake by free-living and bacteroid forms of Rhizobium leguminosarum // Microbiology. 1980. Vol. 119. No. 1. P. 267–271. doi: 10.1099/00221287-119-1-267
  39. Цыганова А.В., Цыганов В.Е., Борисов А.Ю., и др. Сравнительный цитохимический анализ распределения перекиси водорода у неэффективного мутанта гороха SGEFix–1 (sym40) и исходной линии SGE // Экологическая генетика. 2009. Т. 7, № 3. С. 3–9. doi: 10.17816/ecogen733-9
  40. Fåhraeus G. The infection of clover root hairs by nodule bacteria studied by a simple glass slide technique // J Gen Microb. 1957. Vol. 16. No. 2. P. 374–381. doi: 10.1099/00221287-16-2-374
  41. Ivanova K.A., Tsyganova A.V., Brewin N.J., et al. Induction of host defences by Rhizobium during ineffective nodulation of pea (Pisum sativum L.) carrying symbiotically defective mutations sym40 (PsEFD), sym33 (PsIPD3/PsCYCLOPS) and sym42 // Protoplasma. 2015. Vol. 252. No. 6. P. 1505–1517. doi: 10.1007/s00709-015-0780-y
  42. Pérez-Amador M.A., Carbonell J., Granell A. Expression of arginine decarboxylase is induced during early fruit development and in young tissues of Pisum sativum (L.) // Plant Mol Biol. 1995. Vol. 28. No. 6. P. 997–1009. doi: 10.1007/BF00032662
  43. Tsyganova A.V., Kitaeva A.B., Tsyganov V.E. Cell differentiation in nitrogen-fixing nodules hosting symbiosomes // Funct Plant Biol. 2018. Vol. 45. No. 2. P. 47–57. doi: 10.1071/Fp16377
  44. Meijer M., Murray J.A.H. The role and regulation of D-type cyclins in the plant cell cycle // Plant Mol Biol. 2000. Vol. 43. No. 5. P. 621–633. doi: 10.1023/A:1006482115915
  45. Minocha R., Majumdar R., Minocha S.C. Polyamines and abiotic stress in plants: a complex relationship // Front Plant Sci. 2014. Vol. 5. ID175. doi: 10.3389/fpls.2014.00175
  46. Groppa M.D., Benavides M.P. Polyamines and abiotic stress: recent advances // Amino Acids. 2008. Vol. 34. P. 35–45. doi: 10.1007/s00726-007-0501-8
  47. Durmu N., Kadioglu A. Spermine and putrescine enhance oxidative stress tolerance in maize leaves // Acta Physiol Plant. 2005. Vol. 27. P. 515–522. doi: 10.1007/s11738-005-0057-8
  48. Jia Y., Guo S., Li J. Effects of exogenous putrescine on polyamines and antioxidant system in cucumber seedlings under root-zone hypoxia stress // Acta Bot Boreali Occidentalia Sinica. 2008. Vol. 28. P. 1654–1662.
  49. Wu J., Shu S., Li C., et al. Spermidine-mediated hydrogen peroxide signaling enhances the antioxidant capacity of salt-stressed cucumber roots // Plant Physiol Biochem. 2018. Vol. 128. P. 152–162. doi: 10.1016/j.plaphy.2018.05.002
  50. Bors W., Langebartels C., Michel C., et al. Polyamines as radical scavengers and protectants against ozone damage // Phytochemistry. 1989. Vol. 28. No. 6. P. 1589–1595. doi: 10.1016/S0031-9422(00)97805-1
  51. Saha J., Brauer E.K., Sengupta A., Al E. Polyamines as redox homeostasis regulators during salt stress in plants // Front Environ Sci. 2015. Vol. 3. ID21. doi: 10.3389/fenvs.2015.00021
  52. Tsyganova A.V., Seliverstova E.V., Brewin N.J., et al. Bacterial release is accompanied by ectopic accumulation of cell wall material around the vacuole in nodules of Pisum sativum sym33-3 allele encoding transcription factor PsCYCLOPS/PsIPD3 // Protoplasma. 2019. Vol. 256. No. 5. P. 1449–1453. doi: 10.1007/s00709-019-01383-1
  53. Pennazio S., Roggero P. Exogenous polyamines stimulate ethylene synthesis by soybean leaf tissues // Ann Bot. 1990. Vol. 65. No. 1. P. 45–50. doi: 10.1093/oxfordjournals.aob.a087907
  54. Chen S.L., Chen C.T., Kao C.H. Polyamines promote the biosynthesis of ethylene in detached rice leaves // Plant Cell Physiol. 1991. Vol. 32. No. 6. P. 813–819. doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a078148
  55. Tsyganov V.E., Batagov A.O., Voroshilova V.A., et al. Pea (Pisum sativum L.) gene Sym33 can play a role in ethylene dependent regulation of nodulation. In: Pedrosa F.O., Hungria M., Yates G., Newton W.E., editors. Nitrogen Fixation: From Molecules to Crop Productivity Current Plant Science and Biotechnology in Agriculture. 38. Dordrecht: Springer, 2002. 262 p. doi: 10.1007/0-306-47615-0_140
  56. Voroshilova V.A., Demchenko K.N., Brewin N.J., et al. Initiation of a legume nodule with an indeterminate meristem involves proliferating host cells that harbour infection threads // New Phytol. 2009. Vol. 181. No. 4. P. 913–923. doi: 10.1111/j.1469-8137.2008.02723.x
  57. Serova T.A., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Analysis of nodule senescence in pea (Pisum sativum L.) using laser microdissection, real-time PCR, and ACC immunolocalization // J Plant Physiol. 2017. Vol. 212. P. 29–44. doi: 10.1016/j.jplph.2017.01.012

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Путь биосинтеза полиаминов в растениях. Описание стадий и ферментов дано в основном тексте

Скачать (107KB)
3. Рис. 2. Уровень относительной экспрессии генов биосинтеза полиаминов: a — гена PsADC, кодирующего аргининдекарбоксилазу; b — гена PsODC, кодирующего орнитиндекарбоксилазу; c — гена PsSPDS1, кодирующего спермидинсинтазу-1; d — гена PsSPDS2, кодирующего спермидинсинтазу-2; e — гена PsSAMDC, кодирующего S-аденозилметионин декарбоксилазу в двух- и трехнедельных клубеньках гороха посевного дикого типа SGE и мутантов SGEFix–-1 (sym40-1) и SGEFix–-2 (sym33-3). * — внутри генотипа при сравнении с двухнедельными клубеньками; ** — от линии дикого типа SGE на сроке 2 нед. после инокуляции (2 НПИ); *** — от линии дикого типа SGE на сроке 3 нед. после инокуляции (3 НПИ); р ≤ 0,05

Скачать (171KB)

© ООО "Эко-Вектор", 2021


 


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах