Diffusion-kurtosis magnetic resonance imaging of the brain in the differential diagnostics of metastases of tumors of various primary localization

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Background: Metastatic brain lesions lead to the most unfavorable prognosis for the course of an oncological disease. Most often, brain metastases arise from primary tumors such as lung cancer, breast cancer, and melanoma. Of particular interest are groups of secondary intracranial tumors without an identified primary focus. Methods of non-invasive differential diagnosis based on a possible histological affiliation, including diffusion-kurtosis magnetic resonance imaging, can improve the diagnostic search for the primary tumor. Aim: The aim of this study is to improve the quality of differential diagnosis for brain metastases of tumors of different primary localization by introducing the diffusion-kurtosis magnetic resonance imaging technique into the magnetic resonance scanning protocol. Methods: Our work included studies of 60 patients who underwent examination and treatment at the N.N. Blokhin National Research Medical Center of Oncology of the Ministry of Health of Russia from October 2019 to March 2022. According to magnetic resonance imaging, metastatic formations were detected in the brain of the patients, with different localizations of the primary tumor. 20 patients were diagnosed with lung cancer (33.3%), 20 patients with breast cancer (33.3%) and 20 patients with melanomas (33.3%). We evaluated the tumor size, diffusion and kurtosis parameters, such as the mean kurtosis, axial kurtosis, radial kurtosis, kurtosis anisotropy, radial diffusion, and fractional anisotropy, and relative anisotropy, axial diffusion of the extra-axonal fluid, radial diffusion of the extra-axonal fluid, axonal fluid fraction, and tortuosity of the diffusion trajectory. Results: Statistically significantly (p <0.05) differing parameters of diffusion and kurtosis in the comparative evaluation of the above indicators were identified in the structure associated with melanoma and lung cancer axial diffusion, fractional anisotropy, relative anisotropy, radial kurtosis and tortuosity of the diffusion trajectory, as well as in the structure of melanoma and breast cancer — axial diffusion, axonal fluid fraction, fractional anisotropy, axial diffusion of extra-axonal fluid, mean kurtosis, relative anisotropy, radial kurtosis and tortuosity of the diffusion trajectory. Conclusion: Diffusion-kurtosis magnetic resonance imaging is a promising technique that allows obtaining additional differential information in the case of metastatic lesions of the brain matter, especially those from an undetected primary focus.

About the authors

Natalia V. Garanina

N.N. Blokhin National Medical Research Center of Oncology

Author for correspondence.
Email: Garanina.natalia.v@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-3036-2753
SPIN-code: 6662-1649
Russian Federation, Moscow

Michail B. Dolgushin

Federal Center of Brain Research and Neurotechnologies

Email: mdolgushin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3930-5998
SPIN-code: 6388-9644

MD, PhD, Professor

Russian Federation, Moscow

Liudmila M. Fadeeva

N.N. Burdenko National Scientific and Practical Center for Neurosurgery

Email: lmf@nsi.ru
ORCID iD: 0000-0002-3240-5585
Russian Federation, Moscow

Eduard L. Pogosbekyan

N.N. Burdenko National Scientific and Practical Center for Neurosurgery

Email: epogosbekyan@nsi.ru
ORCID iD: 0000-0002-4803-6948
Russian Federation, Moscow

Denis V. Sashin

N.N. Blokhin National Medical Research Center of Oncology

Email: denchegs70@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-0431-2610

MD, PhD

Russian Federation, Moscow

Emilia A. Nechipay

N.N. Blokhin National Medical Research Center of Oncology

Email: e.nechipay@ronc.ru
ORCID iD: 0000-0002-3785-7070

MD, PhD

Russian Federation, Moscow

Andrey V. Dvoryanchikov

Federal Center of Brain Research and Neurotechnologies

Email: dvoryanchikov.a@fccps.ru
ORCID iD: 0009-0009-0678-7821
Russian Federation, Moscow

References

  1. Практические рекомендации по лекарственному лечению больных с метастатическими опухолями головного мозга RUSSCO, 2014. [Practical recommendations for the drug treatment of patients with metastatic brain tumors RUSSCO, 2014. (In Russ).] Режим доступа: https://rosoncoweb.ru/standarts/RUSSCO/2014/06a.pdf?ysclid=lmdjfbl5m2230205456. Дата обращения: 15.08.2023.
  2. Lowery FJ, Yu D. Brain metastasis: Unique challenges and open opportunities. BBA Rev Cancer. 2017;1867:49–57. doi: 10.1016/j.bbcan.2016.12.001
  3. Eichler AF, Chung E, Kodack DP, et al. The biology of brain metastases-translation to new therapies. Nat Rev Clin Oncol. 2011;8:344–356. doi: 10.1038/nrclinonc.2011.58
  4. Ostrom QT, Wright CH, Barnholtz-Sloan JS. Brain metastases: Epidemiology. Handb Clin Neurol. 2018;149:27–42. doi: 10.1016/B978-0-12-811161-1.00002-5
  5. Первичные опухоли центральной нервной системы. Клинические рекомендации [интернет]. 2020. [Primary tumors of the central nervous system. Clinical recommendations [Internet]. 2020. (In Russ).] Режим доступа: https://cr.minzdrav.gov.ru/recomend/578_1?ysclid=lmdjjmxe9r61285653. Дата обращения: 15.08.2023.
  6. Cagney DN, Martin AM, Catalano PJ, et al. Incidence and prognosis of patients with brain metastases at diagnosis of systemic malignancy: A population-based study. Neuro-Oncol. 2017;19:1511–1521. doi: 10.1093/neuonc/nox077
  7. Насхлеташвили Д.Р., Банов С.М., Бекяшев А.Х., и соавт. Практические рекомендации по лекарственному лечению пациентов с метастазами в головном мозге // Злокачественные опухоли. Практические рекомендации RUSSCO #3s2, 2022. 2022. Т. 12, № 3s2. С. 141–154. [Naskhletashvili DR, Banov SM, Bekyashev AH, et al. Practical recommendations for the drug treatment of patients with brain metastases. Malignant Tumors. Practical recommendations RUSSCO #3s2; 2022. 2022;12(3s2):141–154. (In Russ).] doi: 10.18027/2224-5057-2022-12-3s2-141-154
  8. NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology (NCCN Guidelines) Central Nervous System Cancers, version 2.2022 [2022 Sept. 29].
  9. Lee EJ, Ahn KJ, Lee EK, et al. Potential role of advanced MRI techniques for the peritumoural region in differentiating glioblastoma multiforme and solitary metastatic lesions. Clin Radiol. 2013;68(12):e689–e697. doi: 10.1016/j.crad.2013.06.021
  10. Svolos P, Kousi E, Kapsalaki E, et al. The role of diffusion and perfusion weighted imaging in the differential diagnosis of cerebral tumors: a review and future perspectives. Cancer Imaging. 2014;14(1):20. doi: 10.1186/1470-7330-14-20
  11. Steven AJ, Zhuo J, Melhem ER. Diffusion kurtosis imaging: An emerging echnique for evaluating the microstructural environment of the brain. Am J Roentgenol. 2014;202(1): W26–W33. doi: 10.2214/AJR.13.11365
  12. Arvanitis CD, Ferraro GB, Jain RK. The blood-brain barrier and blood-tumour barrier in brain tumours and metastases. Nat Rev Cancer. 2020;20:26–41. doi: 10.1038/s41568-019-0205-x
  13. Pardridge WM. The blood-brain barrier: Bottleneck in brain drug development. NeuroRX. 2005;2:3–14. doi: 10.1602/neurorx.2.1.3
  14. Carvalho R, Paredes J, Ribeiro AS. Impact of breast cancer cells secretome on the brain metastatic niche remodeling. Semin Cancer Biol. 2020;60:294–301. doi: 10.1016/j.semcancer.2019.10.011
  15. Rodrigues G, Hoshino A, Kenific CM, et al. Tumour exosomal CEMIP protein promotes cancer cell colonization in brain metastasis. Nat Cell Biol. 2019;21:1403–1412. doi: 10.1038/s41556-019-0404-4
  16. Quail DF, Joyce JA. The microenvironmental landscape of brain tumors. Canc Cell. 2017;31:326–341. doi: 10.1016/j.ccell.2017.02.009
  17. Lah TT, Novak M, Breznik B. Brain malignancies: Glioblastoma and brain metastases. Semin Cancer Biol. 2020;60:262–273. doi: 10.1016/j.semcancer.2019.10.010
  18. Lugassy C, Kleinman HK, Engbring JA, et al. Pericyte-like location of GFP-tagged melanoma cells: Ex vivo and in vivo studies of extravascular migratory metastasis Am J Pathol. 2004;164:1191–1198. doi: 10.1016/S0002-9440(10)63207-5
  19. Sleeman JP, Nazarenko I, Thiele W. Do all roads lead to Rome? Routes to metastasis development. Int J Cancer. 2011;128: 2511–2526. doi: 10.1002/ijc.26027
  20. Baliyan V, Das CJ, Sharma R, Gupta AK. Diffusion weighted imaging: Technique and applications. World J Radiol. 2016; 8(9):785–798. doi: 10.4329/wjr.v8.i9.785
  21. Kälin RE, Cai L, Li Yu, et al. TAMEP are brain tumor parenchymal cells controlling neoplastic angiogenesis and progression. Cell Systems. 2021;12(3):248–262.e7. doi: 10.1016/j.cels.2021.01.002
  22. Helpern JA, Adisetiyo V, Falangola MF, et al. Preliminary evidence of altered gray and white matter microstructural development in the frontal lobe of adolescents with attention-deficit hyperactivity disorder: A diffusional kurtosis imaging study. J Magn Reson Imaging. 2011;33(1):17–23. doi: 10.1002/jmri.22397

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Metastasis of lung cancer in the right temporal lobe: а — axial kurtosis; б — radial kurtosis; в — mean kurtosis; г — kurtosis anisotropy; д — tortuosity of the diffusion trajectory; е — radial diffusion of extraaxonal fluid; ж — axial diffusion of extraaxonal fluid; з — T1-WI post contrast: a is visualized in the right temporal lobe, periventricular to the temporal horn of the lateral ventricle, with heterogeneous mainly peripheral enhancement; the area of interest includes the solid part of the tumor with the maximum mean kurtosis, which corresponds to the maximum malignancy. Necrosis and peritumoral edema are not included in the area of interest.

Download (1MB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Diagram of the diameters of the foci accumulating the contrast agent.

Download (1MB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Magnetic resonance imaging of the brain: Lung metastasis in the left frontal lobe: а (T2-WI) — a lesion in the left frontal lobe with a central cavity of necrosis without perifocal edema; б (T1-WI post contrast) — heterogeneous mainly peripheral enhancement; в (axial kurtosis) — the mass in the left frontal lobe is defined as a patch of heterogeneous MR signal, hypointense in the central regions; г (radial kurtosis) — the formation in the left frontal lobe is defined as a patch of a heterogeneous MR signal, hypointense in the central regions, slightly hyperintense at the periphery; д (medium kurtosis) — the lesion in the left frontal lobe is defined as a patch of heterogeneous MR signal, hypointense in the central regions; е (kurtosis anisotropy) — the mass in the left frontal lobe is defined as an area of a predominantly reduced MR signal; ж (axial diffusion of the extraaxonal fluid) — the formation in the left frontal lobe is defined as a patch of a heterogeneous MR signal, hyperintense in the central regions and slightly hypointense along the periphery; з (radial diffusion of the extraaxonal fluid) — the formation in the left frontal lobe is defined as a section of a heterogeneous MR signal, hyperintense in the central sections and isointense along the periphery.

Download (1MB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Magnetic resonance imaging of the brain: Breast cancer metastasis in the left frontal lobe: а (T2-WI) — a formation is determined in the left frontal lobe with a central cavity of necrosis, surrounded by a pronounced zone of perifocal edema; б (Т1-WI post contrast) — heterogeneous mainly peripheral enhancement; в (axial kurtosis) — the mass in the left frontal lobe is defined as a patch of heterogeneous MR signal, hypointense in the central regions; г (radial kurtosis) — the formation in the left frontal lobe is defined as a patch of a heterogeneous MR signal, hypointense in the central regions, slightly hyperintense at the periphery; д (medium kurtosis) — the lesion in the left frontal lobe is defined as a patch of heterogeneous MR signal, hypointense in the central regions; е (kurtosis anisotropy) — the mass in the left frontal lobe is defined as an area of a predominantly reduced MR signal; ж (axial diffusion of the extraaxonal fluid) — the formation in the left frontal lobe is defined as a patch of a heterogeneous MR signal, hyperintense in the central regions and slightly hypointense along the periphery; з (radial diffusion of the extraaxonal fluid) — the formation in the left frontal lobe is defined as a section of a heterogeneous MR signal, hyperintense in the central sections and hypointense along the periphery.

Download (1MB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Magnetic resonance imaging of the brain: Melanoma metastasis in the left temporo-occipital region: а (T2-WI) — a formation is determined in the left temporo-occipital region with cystic inclusions, surrounded by a pronounced zone of perifocal edema; б (T1-WI post contrast) — heterogeneous mainly peripheral enhancement; в (axial kurtosis) — the mass in the left temporo-occipital region is defined as a patch of predominantly increased MR signal; г (radial kurtosis) — the formation is determined in the left temporo-occipital region as a patch of slightly elevated MR signal; д (medium kurtosis) — the formation is determined in the left temporo-occipital region as a patch of slightly elevated MR signal; е (kurtosis anisotropy) — the mass in the left temporo-occipital region is defined as an area of a reduced MR signal; ж (axial diffusion of the extraaxonal fluid) — the formation in the left temporo-occipital region is defined as a patch of a heterogeneous MR signal; з (radial diffusion of the extraaxonal fluid) — the formation in the left temporo-occipital region is defined as a patch of a heterogeneous MR signal.

Download (1MB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».