Modern conceptions about the pathogenesis of tumor-related epilepsy

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Tumor-related epilepsy is of interest among the symptomatic epilepsy, that develops in 75% of patients with gliomas low-grade (astrocytomas, oligodendrogliomas — Gr II) and more than 95% of patients with glioneuronal tumors (ganglioglioma — Gr I). Currently, the nature of epileptogenic activity in brain tumors is still controversial, and the search for epileptogenic foci that are part of the tumor zone presents certain difficulties. The authors described the structural changes and metabolism in the tumor and peritumoral zone, immunological status, and molecular genetic features of the tumor, which may explain the pathogenesis of tumor-related epilepsy. In turn, the clarification of the mechanisms of epileptogenesis is a prerequisite for the development of therapeutically effective anticonvulsants, and to improve the strategies of complex treatment of tumors associated with epilepsy.

About the authors

Nadezhda V. Tolstykh

N.P. Beсhtereva Institute of the Human Brain of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: Zaratustra-e@yandex.ru

Neurologist, Office Neurology of Outpatient Advisory Department

Russian Federation, Saint Petersburg

Alexander F. Gurchin

N.P. Beсhtereva Institute of the Human Brain of the Russian Academy of Sciences

Email: agurchin@gmail.com

Candidate of Medical Sciences, neurosurgeon, senior researcher of the Laboratory of Neuroimaging

Russian Federation, Saint Petersburg

Nadezhda Yu. Koroleva

N.P. Beсhtereva Institute of the Human Brain of the Russian Academy of Sciences

Email: koroleva.ny@gmail.com

the Head of the Office of Neurology of Outpatient Advisory Department, Junior Researcher of the Laboratory of Stereotactic Methods

Russian Federation, Saint Petersburg

Igor D. Stolyarov

N.P. Beсhtereva Institute of the Human Brain of the Russian Academy of Sciences

Email: sid@ihb.spb.ru

MD, PhD, DSci (Medicine), Professor, the Head of the Laboratory of Neuroimmunology

Russian Federation, Saint Petersburg

References

  1. Holthausen H, Blümcke I. Epilepsy-associated tumours: what epileptologists should know about neuropathology, terminology, and classification systems. Epileptic Disord. 2016;18(3):240-251. https://doi.org/10.1684/epd.2016.0851.
  2. Mittal S, Barkmeier D, Hua J. Intracranial EEG analysis in tumor-related epilepsy: evidence of distant epileptic abnormalities. Clin Neurophysiol. 2016;127(1):238-244. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2015.06.028.
  3. Hirsch M, Coenen VA, Heiland DH, et al. Epilepsy-associated tumors of the central nervous system: epilepsy surgery and oncological aspects. Nervenarzt. 2016;87(4):402-410. https://doi.org/10.1007/s00115-015-0031-7.
  4. Radhakrishnan A, Abraham M, Vilanilam G, et al. Surgery for “long-term epilepsy associated tumors (LEATs)”: seizure outcome and its predictors. Clin Neurol Neurosurg. 2016;141:98-105. https://doi.org/10.1016/j.clineuro.2015. 12.020.
  5. Pelliccia V, Deleo F, Gozzo F, et al. Early and late epilepsy surgery in focal epilepsies associated with long-term epilepsy-associated tumors. J Neurosurg. 2017;127(5):1147-1152. https://doi.org/10.3171/2016.9.JNS161176.
  6. Stone TJ, Rowell R, Jayasekera BA, et al. Review: molecular characteristics of long-termepilepsy-associated tumours (LEATs) and mechanisms for tumour-related epilepsy (TRE). Neuropathol Appl Neurobiol. 2018;44(1):56-69. https://doi.org/10.1111/nan.12459.
  7. Пенфилд В.Г., Эриксон Т.K. Эпилепсия и мозговая локализация: патофизиология, лечение и профилактика эпилептических припадков / Пер. с англ. проф. С.С. Брюсовой; под ред. проф. Н.И. Гращенкова. – М.: Медгиз, 1949. – 452 с. [Penfild WG, Erickson TC. Epilepsy and cerebral localization. Translation from English S.S. Bryusova; ed. by N.I. Grashchenkov. Moscow: Medgiz; 1949. 452 p. (In Russ.)]
  8. Blümcke I, Aronica E, Becker A, et al. Low-grade epilepsy-associated neuroepithelial tumours – the 2016 WHO classification. Nat Rev Neurol. 2016;12(12):732-740. https://doi.org/10.1038/nrneurol.2016.173.
  9. Rudà R, Trevisan E, Soffiett R. Epilepsy and brain tumors. Curr Opin Oncol. 2010;22(6):611-620. https://doi.org/ 10.1097/CCO.0b013e32833de99d.
  10. You G, Sha Z, Jiang T. The pathogenesis of tumor-related epilepsy and its implications for clinical treatment. Seizure. 2012;21(3):153-159. https://doi.org/10.1016/j.seizure.2011. 12.016
  11. Penfield W, Erickson TC, Tarlov I. Relation of intracranial tumours and symptomatic epilepsy. Arch Neurol Psychiatry. 1940;44(2):300-315. https://doi.org/10.1001/archneurpsyc.1940.02280080060002.
  12. Gonzalez D, Elvidge AR. On the occurrence of epilepsy caused by astrocytoma of the cerebral hemispheres. J Neurosurg. 1962;19:470-482. https://doi.org/10.3171/jns.1962.19.6.0470.
  13. Gastaut JL, Sabet Hassan MS, Bianchi CL, et al. Electroencephalography in brain edema (127 cases of brain tumour investigated by cranial computerised tomography). Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1979;46(3):239-255. https://doi.org/10.1016/0013-4694(79)90200-1.
  14. Whittle IR, Clarke M, Gregori A, et al. Interstitial white matter brain oedema does not alter the electroencephalogram. Br J Neurosurg. 1992;6(5):433-437. https://doi.org/10.3109/02688699208995032.
  15. Гармашов Ю.А. Эпилепсия как нейрохирургическая проблема // Материалы III съезда нейрохирургов России. – СПб., 2002. – С. 460–461. [Garmashov YuA. Epilepsiya kak nejrokhirurgicheskaya problema. In: Materialy III sezda nejrokhirurgov Rossii. Saint Petersburg; 2002. P. 460-461. (In Russ.)]
  16. Echlin FA. The supersensitivity of chronically “isolated” cerebral cortex as a mechanism in focal epilepsy. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1959;11:697-722. https://doi.org/10.1016/0013-4694(59)90110-5.
  17. Neal A, Morokoff A, O’Brien TJ, Kwan P. Postoperative seizure control in patients with tumor-associated epilepsy. Epilepsia. 2016;57(11):1779-1788. https://doi.org/10.1111/epi.13562.
  18. Beaumont A, Whittle IR. The pathogenesis of tumour associated epilepsy. Acta Neurochir (Wien). 2000;142(1):1-15. https://doi.org/10.1007/s007010050001.
  19. Никандров М.Г. Закономерность во взаимосвязи количества нейронов и количества глии в нейронных формациях мозга человека в норме // Вопросы нейрохирургии. – 2008. – № 2. – С. 28–31. [Nikandrov MG. Correlation between the number of neurons and glial cells in neuronal formations of the brain in healthy humans. Zh Vopr Neirokhir Im NN Burdenko. 2008;(2):28-31. (In Russ.)]
  20. Newman EA. New roles for astrocytes: regulation of cynaptic transmission. Trends Neurosci. 2003;26(10):536-542. https://doi.org/10.1016/S0166-2236(03)00237-6.
  21. Semyanov A, Walker MC, Kullman DM. GABA uptake regulates cortical excitability via cell type-specific tonic inhibition. Nat Neurosci. 2003;6:484-490. https://doi.org/10.1038/ nn1043.
  22. Seifert G, Carmignoto G, Steinhauser C. Astrocyte dysfunction in epilepsy. Brain Res Rev. 2010;63:212-221. https://doi.org/10.1016/j.brainresrev.2009.10.004.
  23. McIntyre DC, Poulter MO. Kindling and the mirror focus. Int Rev Neurobiol. 2001;45:387-407. https://doi.org/10.1016/s0074- 7742(01)45020-3.
  24. Gray WP, Sundstrom LE. Kainic acid increases the proliferation of granule cell progenitors in the dentate gyrus of the rat. Brain Res. 1998;790(1-2):52-59. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(98)00030-4.
  25. Захаров В.В. Сигнальные белки нервных окончаний GAP-43 и BASP1: структурные и функциональные аспекты: Автореф. канд. биол. наук. – СПб., 2001. – 24 с. [Zaharov VV. Signal’nye belki nervnykh okonchanij GAP-43 i BASP1: strukturnye i funktsional’nye aspekty. [dissertation abstract] Saint Petersburg; 2001. 24 p. (In Russ.)]. Доступно по: https://search.rsl.ru/ru/record/01002645407. Ссылка активна на 21.04.2019.
  26. McNamara J. Cellular and molecular basis of epilepsy. J Neurosci. 1994;14(6):3413-3425. https://doi.org/10.1523/jneurosci.14-06-03413.1994.
  27. Одинак M.M., Дыскин Д.Е. Эпилепсия: этиопатогенез, клиника, дифференциальная диагностика, медикаментозное лечение. – СПб.: Политехника, 1997. – 233 с. [Odinak MM, Dyskin DE. Epilepsiya: etiopatogenez, klinika, differentsial’naya diagnostika, medikamentoznoe lechenie. Saint Petersburg: Politechnik; 1997. 233 p. (In Russ.)]
  28. Степаненко А.Ю. Актуальные проблемы патогенеза и хирургического лечения симптоматической височной эпилепсии // Вопросы нейрохирургии. – 2009. – № 3. – С. 42–49. [Stepanenko AYu. Aktual’nye problem patogeneza i khirurgicheskogo lecheniya simptomaticheskoj visochnoj epilepsii. Zh Vopr Neirokhir Im NN Burdenko. 2009;(3):42-49. (In Russ.)]
  29. Blumcke I, Aronica E, Urbach H, et al. Аneuropathology-based approach to epilepsy surgery in brain tumors and proposal for a new terminology use for long-term epilepsy-associated brain tumors. Acta Neuropathol. 2014;128(1):39-54. https://doi.org/10.1007/s00401-014-1288-9.
  30. Sánchez Fernández I, Loddenkemper T. Seizures caused by braintumorsin children. Seizure. 2017;44:98-107. https://doi.org/10.1016/j.seizure.2016.11.028.
  31. Vezzani A, Gramsbergen JB, Speciale C, Schwarcz R. Production of quinolinic acid and kynurenic acid by human glioma. Adv Exper Med Biol. 1991;294:691-695. https://doi.org/10.1007/978-1-4684-5952-4_95.
  32. Giulioni M, Marucci G, Pelliccia V, et al. Epilepsy surgery of “low grade epilepsy associated neuroepithelial tumors”: A retrospective nationwide Italian study. Epilepsia. 2017;58(11):1832-1841. https://doi.org/10.1111/epi.13866.
  33. Aronica E, Gorter JA, Redeker S, et al. Distribution, characterization and clinical significance of microglia in glioneuronal tumours from patients with chronic intractable epilepsy. Neuropathol Appl Neurobiol. 2005;31(3):280-291. https://doi.org/10.1111/j.1365-2990.2004.00636.x.
  34. Oda M, Arai N, Maehara T, et al. Brain tumor in surgical neuropathology of intractable epilepsies, with special reference to cerebral dysplasias. Brain Tumor Pathol. 1998;15(1):41-51. https://doi.org/10.1007/bf02482100.
  35. Takahashi A, Hong SC, Seo DW, et al. Frequent association of cortical dysplasia in dysembrioplastic neuroepithelial tumor treated by epilepsy surgery. Surg Neurol. 2005;64(5):419-427. https://doi.org/10.1016/j.surneu.2005.02.005.
  36. Eriksson SH, Nordborg C, Rydenhag B, Malmgren K. Parenchymal lesions in pharmacoresistant temporal lobe epilepsy: dual and multiply pathology. Acta Neurol Scand. 2005;112(3):151-156. https://doi.org/10.1111/j.1600-0404. 2005.00467.x.
  37. Daumas-Duport C. Dysembryoplastic neuroepithelial tumours. Brain Pathol. 1991;3(3):283-295. https://doi.org/10.1111/j.1750-3639.1993.tb00755.x.
  38. Goldring S, Rich K, Picker S. Experience with gliomas in patients presenting with chronic seizure disorder. Clin Neurosurg. 1986;33:15-42.
  39. Gordon N. Epilepsy and disorders of neuronal migration. I: Introduction. Dev Med Child Neurol. 1996;38(11):1053-1057. https://doi.org/10.1111/j.1469-8749.1996.tb15066.x.
  40. Kameyama S, Fukuda M, Tomikawa M, et al. Surgical strategy and outcome for epileptic patients with focal cortical dysplasia or dysembrioplastic neuroepithelial tumor. Epilepsia. 2001;42(Suppl 6):37-41. https://doi.org/10.1046/j.1528-1157.2001.0420s6037.x.
  41. Aronica E, Yankaya B, Jansen GH, et al. Ionotropic and metabotropic glutamate receptor protein expression in glioneuronal tumors from patients with intractable epilepsy. Neuropathol Appl Neurobiol. 2001;27(3):223-237. https://doi.org/10.1046/j.0305-1846.2001.00314.x.
  42. Takano T, Lin H, Arcuino G, et al. Glutamate release promotes growth of malignant gliomas. Nat Med. 2001;7(9):1010-1015. https://doi.org/10.1038/nm0901-1010.
  43. Yuen TI, Morokoff AP, Bjorksten A, et al. Glutamate is associated with a higher risk of seizures in patients with gliomas. Neurology. 2012;79(9):883-889. https://doi.org/10.1212/WNL.0b013e318266fa89.
  44. Гранстрем О.К., Дамбинова С.А. Роль глутаматных рецепторов в механизмах формирования эпилепсии //Нейрохимия. – 2001. – Т. 18. – № 1. – С. 19–29. [Granstrem OK, Dambinova SA. Rol’ glutamatnykh retseptorov v mekhanizmakh formirovaniya epilepsii. Nyehrokimi. 2001;18(1):19-29. (In Russ.)]
  45. Politsky JM. Brain tumor-related epilepsy: a current review of the etiologic basis and diagnostic and treatment approaches. Curr Neurol Neurosci Rep. 2017;17(9):70. https://doi.org/10.1007/s11910-017-0777-3.
  46. Sontheimer H. Glutamate and tumor-associated epilepsy. Oncotarget. 2011;2:823-824. https://doi.org/10.18632/oncotarget.350.
  47. Campbell SL, Buckingham SC, Haas BR, et al. Glutamate release by primary brain tumors induces epileptic activity. Nat Med. 2011;17:1269-1274. https://doi.org/10.1038/nm.2453.
  48. Очколяс В.Н. Альтерация NMDA- и AMPA-рецепторов глутамата в патогенезе симптоматической эпилепсии при опухолях и сосудистых заболеваниях головного мозга: Автореф. дис. … д-ра мед. наук. – СПб., 2015. – 26 с. [Ochkolyas VN. Al’teratsiya NMDA i AMPA retseptorov glutamate v patogeneze simptomaticheskoj epilepsii pri opukholyakh i sosudistykh zabolevaniyakh golovnogo mozga. [dissertation] Saint Petersburg; 2015. 26 p. (In Russ.)]. Доступно по: https://search.rsl.ru/ru/record/01005567054. Ссылка активна на 26.03.2019.
  49. Thom M. New perspectives in epilepsy neuropathology. Neuropathol Appl Neurobiol. 2018;44(1):3-5. https://doi.org/10.1111/nan.12464.
  50. Singh R, Pathak DN. Lipid peroxidation and glutathione peroxidase, glutathione reductase, superoxide dismutase, catalase and glucose-6-phosphate dehydrogenase activities in FeCl3 induced epileptogenic foci in the rat brain. Epilepsia. 1990;31(1):15-26. https://doi.org/10.1111/j.1528-1157.1990.tb05354.x.
  51. Persidsky Y, Ramirez SH, Haorah J, Kanmogne GD. Blood-brain barrier: structural components and function under physiologic and pathologic conditions. J Neuroimmune Pharmacol. 2006;1(3):223-236.https://doi.org/10.1007/s11481-006-9025-3.
  52. Stewart PA, Hayakawa K, Farrell CL, del Maestro RF. Quantitative study of microvessel ultrastructure in human peri-tumoral brain tissue. Evidence for a blood-brain barrier defect. J Neurosurg. 1987;67(5):697-705. https://doi.org/10.3171/jns.1987.67.5.0697.
  53. Савченко А.Ю. Эпилепсия и патоморфологический субстрат пароксизмов при глиомах головного мозга // Актуальные вопросы стереонейрохирургии эпилепсии: сб. науч. трудов / Под ред. В.П. Берснева. – СПб.: РНХИ, 1993. – С. 122–125. [SavchenkoAYu. Epilepsiya I patomorfologicheskij substrat paroksizmov pri gliomakh golovnogo mozga. In: Current problems of stereoneurosurgery for epilepsy. Ed. by V.P. Bersnev. Saint Petersburg: RNKhI; 1993. P. 122-125. (In Russ.)]
  54. Bouwen BL, Pieterman KJ, Smits M, et al. The impacts of tumor and tumor associated epilepsy on subcortical brain structures and long distance connectivity in patients with low grade glioma. Front Neurol. 2018;9:1004. https://doi.org/10.3389/fneur.2018.01004.
  55. Boonyapisit K, Najm I, Klem G, et al. Epileptogenicity of focal malformations due to abnormal cortical development: direct electrocorticographic-histopathologic correlations. Epilepsia. 2003;44(1):69-76. https://doi.org/10.1046/j.1528-1157.2003.08102.x.
  56. Aronica E, Gorter JA, Jansen GH, et al. Expression of connexin 43 and connexin 32 gap-junction proteins in epilepsy-associated brain-tumors and in the perilesional epileptic cortex. Acta Neuropathol. 2001;101(5):449-459.
  57. Schaller B. Influences of brain tumor-associated pH changes and hypoxia in epileptogenesis. Acta Neurol Scand. 2005;111(2):75-83. https://doi.org/10.1111/j.1600-0404.2004.00355.x.
  58. Ransom BR. Glial modulation of neural excitability mediated by extracellular pH: a hypothesis. Chapter 3. Prog Brain Res. 1992;94:37-47. https://doi.org/10.1016/s0079-6123(08)61737-9.
  59. Gerweck LE, Seetharaman K. Cellular pH gradient in tumour versus normal tissue-potential exploitation for the treatment of cancer. Cancer Res. 1996;56(6):1194-1198.
  60. Okada Y, Kloiber O, Hossman KA. Regional metabolism in experimental brain tumours in cats: relationship with acid/base, water, and electrolyte homeostasis. J Neurosurg. 1992;77:917-926. https://doi.org/10.3171/jns.1992.77.6.0917.
  61. Moody W. Effects of intracellular H+ on the electrical properties of excitable cells. Ann Rev Neurosci. 1984;7(1):257-278. https://doi.org/10.1146/annurev.ne.07.030184.001353.
  62. Balestrino M, Somjeo GG. Concentration of carbon dioxide, interstitial pH and synaptic transmission in hippocampal formation of the rat. J Physiol. 1988;396(1):247-266. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1988.sp016961.
  63. Tang CM, Dichter M, Morad M. Modulation of the N-methyl-D-aspartate channel by extracellular H. Proc Nat Acad Sci U S A. 1990;87(16):6445-6649. https://doi.org/10.1073/pnas.87.16.6445.
  64. Hamberger A, Nystrom B, Larsson S, et al. Amino acids in the neuronal microenvironment of focal human epileptic lesions. Epilepsy Res. 1991;9(1):32-43. https://doi.org/10.1016/0920-1211(91)90044-g.
  65. Bateman DE, Hardy JA, McDermott JR, et al. Amino acid transmitter levels in gliomas and their relationship to the incidence of epilepsy. Neurol Res. 1988;10(2):112-114. https://doi.org/10.1080/01616412.1988.11739825.
  66. Sherwin A, Robitaille Y, Quesney F, et al. Excitatory amino acids are elevated in human epileptic cerebral cortex. Neurology. 1988;38(6):920-923. https://doi.org/10.1212/wnl.38.6.920.
  67. Vezzani A, Gramsbergen JB, Versari P, et al. Kynurenic acid synthesis by human glioma. J Neurol Sci. 1990;99(1):51-57. https://doi.org/10.1016/0022-510x(90)90198-v.
  68. Subramaniam S, O’Connor MJ, Masukana LM, McGonigle P. Polyamine effects on the NMDA receptor in human brain. Exper Neurol. 1994;130(2):323-330. https://doi.org/10.1006/exnr.1994.1210.
  69. Завалишин И.А., Захарова М.Н. Оксидантный стресс – общий механизм повреждения при заболеваниях нервной системы // Журнал невропатологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. – 1996. – Т. 96.– № 2. – С. 111–114. [Zavalishin IA, Zaharova MN. Oksidantnyj stress – obshchij mekhanizm povrezhdeniya pri zabolevaniyakh nervnoj sistemy. Zhurnal nevrologii i psikhiatrii imeni S.S. Korsakova. 1996;96(2):111-114. (In Russ.)]
  70. Tada M, de Tribolet N. Recent advances in immunobiology of brain tumours. J Neuroncol. 1993;17(3):261-271. https://doi.org/10.1007/bf01049981.
  71. Miller LG, Galpern WR, Dunlap K, et al. Interleukin-1 augments GABA-A receptor function in brain. Mol Pharmacol. 1991;39(2):105-108.
  72. Huettner C, Paulus W, Roggendorf W. Messenger RNA expression of the immunosuppressive cytokine IL-10 in human gliomas. Am J Pathol. 1995 Feb; 146(2):317-22
  73. Мухачева М.В. Иммунный статус при oнкогенной эпилепсии // Неврологический вестник. Журнал им. В.М. Бехтерева. – 2010. – Т. 42.– № 3. – С. 60–65. [Muhacheva MV. Immune status in oncogenic epilepsy. Nevrologicheskii vestnik. 2010;42(3):60-65. (In Russ.)]
  74. Дамбинова С.А. Нейрорецепторы глутамата. – Л.: Наука, 1989. – 143 с. [Dambinova SA. Nejroretseptory glutamata. Leningrad: Nauka; 1989. 143 p. (In Russ.)]
  75. Giulioni M, Marucci G, Cossu M, et al. CD34 Expression in low-grade epilepsy-associated tumors: relationships with clinicopathologic features. World Neurosurg. 2019;121:e761-e768. https://doi.org/10.1016/j.wneu.2018.09.212.
  76. Горбунова В.Н., Именитов Е.Н., Ледащева Т.А., и др. Опухоли головного мозга, онкогены и антионкогены. Ч. 3 // Молекулярная неврология / Под ред. А.А. Скоромца. – СПб.: Интермедика, 2004. – 430 с. [Gorbunova VN, Imenitov EN, LedashchevaTA, et al. Opukholi golovnogo mozga, onkogeny i antionkogeny. Part 3. In: Molecular neuroscience. Ed. by A.A. Skoromets. Saint Petersburg: Intermedica; 2004. 430 p. (In Russ.)]
  77. Мацко Д.Е., Мацко М.В., Имянитов Е.Н. Нейроонкология // Практическая онкология. – 2017. – Т. 18. – № 1. – С. 103–114. [Matsko DE, Matsko MV, Imenitov EN. Neurooncology. Prakticheskaya onkologiya. 2017;18(1):103-114. (In Russ.)]
  78. Phi JH, Kim SK. Clinical pearls and advances in molecular researches of epilepsy-associated tumors. J Korean Neurosurg Soc. 2019;62(3):313-320. https://doi.org/10.3340/jkns.2019.0033.
  79. Kasper BS, Kasper EM. New classification of epilepsy-related neoplasms: the clinical perspective. Epilepsy Behav. 2017;67:91-97. https://doi.org/10.1016/j.yebeh.2016. 12.020.
  80. Rudà R, Pellerino A, Magistrello М, et al. Molecularly based management of gliomas in clinical practice. Neurol Sci. 2015;36(9):1551-1557. https://doi.org/10.1007/s10072-015-2332-9.
  81. Liubinas SV, D’AbacoGM, Moffat BM, et al. IDH1 mutation is associated with seizures and protoplasmic subtype in patients with low-grade gliomas. Epilepsia. 2014;55(9):1438-1443. https://doi.org/10.1111/epi.12662.
  82. Pekmezci M, Villanueva-Meyer JE, Goode B, et al. The genetic landscape of ganglioglioma. Acta Neuropathol Commun. 2018;6(1):47. https://doi.org/10.1186/s40478-018-0551-z.
  83. Adamek D, Siwek GP, Chrobak AA, et al. Angiocentric glioma from a perspective of A-B-C classification of epilepsy associated tumors. Folia Neuropathol. 2016;54(1):40-49. https://doi.org/10.5114/fn.2016.58914.
  84. Stockhammer F, Misch M, Helms H, et al. IDH1/2 mutations in WHO grade II astrocytomas associated with localization and seizure as the initial symptom. Seizure. 2012;21(3):194-197. https://doi.org/10.1016/j.seizure.2011.12.007.
  85. Skardelly M, Brendle E, Noell S, et al. Predictors of preoperative and early postoperative seizures in patients with intra-axial primary and metastatic brain tumors: a retrospective observational single center study. Ann Neurol. 2015;78(6):917-928. https://doi.org/10.1002/ana.24522.
  86. Japp A, Gielen GH, Becker AJ. Recent aspects of classification and epidemiology of epilepsy-associated tumors. Epilepsia. 2013;54 Suppl 9:5-11. https://doi.org/10.1111/epi.12436.
  87. Vornetti G, Marucci G, Zenesini C, de Biase D, et al. Relationship among clinical, pathological and bio-molecular features in low-grade epilepsy-associated neuroepithelial tumors. J Clin Neurosci. 2017;44:158-163. https://doi.org/10.1016/j.jocn.2017.06.022.
  88. Prabowo AS, Iyer AM, Veersema TJ, et al. BRAF V600E mutation is associated with mTOR signaling activation in glioneuronal tumors. Brain Pathol. 2014;24(1):52-66.https://doi.org/10.1111/bpa.12081.
  89. Fan X, Wang YY, Zhang CB, et al. Expression of RINT1 predicts seizure occurrence and outcomes in patients with low-grade gliomas. J Cancer Res Clin Oncol. 2015;141(4):729-734. https://doi.org/10.1007/s00432-014-1827-8.
  90. Kerkhof M, Vecht CJ. Seizure characteristics and prognostic factors of gliomas. Epilepsia. 2013;54:12-17. https://doi.org/10.1111/epi.12437.
  91. You G, Sha Z, Yan W, et al. Seizure characteristics and outcomes in 508 Chinese adult patients undergoing primary resection of low-grade gliomas: a clinicopathological study. Neuro Oncol. 2012;14(2):230-241. https://doi.org/10.1093/neuonc/nor205.
  92. Robens BK, Gembé E, Fassunke J, et al. Abundance of LRP12 C-rs9694676 allelic promoter variant in epilepsy-associated gangliogliomas. Life Sci. 2016;155:70-75. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2016.01.049.
  93. Pallud J, Audureau E, Blonski M, et al. Epileptic seizures in diffuse low-grade gliomas in adults. Brain. 2014;137(2):449-462. https://doi.org/10.1093/brain/awt345.
  94. Armstrong TS, Grant R, Gilbert MR, et al. Epilepsy in glioma patients: mechanisms, management, and impact of anticonvulsant therapy. Neuro Oncol. 2016;18(6):779-789. https://doi.org/10.1093/neuonc/nov269.
  95. Майковский Е.Н. Патогенез эпилептического очага у человека // Актуальные вопросы стереонейрохирургии эпилепсии: сб. науч. трудов / Под ред. В.П. Берснева. – СПб.: РНХИ, 1993. – С.78–82. [MajkovskijEN. Patogenez epilepticheskogo ochaga u cheloveka. In: Current problems of stereoneurosurgery for epilepsy. Ed. by V.P. Bersnev. Saint Petersburg: RNKhI; 1993. P. 78-82. (In Russ.)]
  96. Morrell F, Wada JA, Engel J, Jr. Potential relevance of kindling and secondary epileptogenesis to the consideration of surgical treatment for epilepsy. In: Surgical treatment of the epilepsies. Ed. J.Jr. Engel. NY: Raven Press; 1987. P. 701-707.
  97. Sranka M, Sedlack P, Nadvornik P. Observation of the kindling phenomenon in treatment of pain by stimulation in the thalamus. In: Neurosurgical treatment in psychiatry, pain & epilepsy. Ed. by W.H. Sweet, S. Obrador, J.G. Martin-Rodriguez. Baltimore: University Park Press; 1977. P. 651-654.
  98. Sontheimer H. Glutamate and tumor-associated epilepsy. Oncotarget. 2011;2(11):823-824. https://doi.org/10.18632/oncotarget.350.
  99. Chang EF, Potts MB, Koles GE, et al. Seizure characteristics and control following resection in 332 patients with low-grade gliomas. J Neurosurg. 2008;108(2):227-235. https://doi.org/10.3171/JNS/2008/108/2/0227.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2019 Tolstykh N.V., Gurchin A.F., Koroleva N.Y., Stolyarov I.D.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».