Two phylogenetic cohorts of the nucleocapsid protein NP and their correlation with the host range of influenza A viruses

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Influenza A virus has a wide natural areal among birds, mammals and humans. One of the main regulatory adaptors of the virus host range is the major NP protein of the viral nucleocapsid. Phylogenetic analysis of the NP protein of different viruses has revealed the existence of two phylogenetic cohorts in human influenza virus population. Cohort I includes classical human viruses that caused epidemics in 1957, 1968, 1977. Cohort II includes the H1N1/2009pdm virus, which had a mixed avian-swine origin, but caused global human pandemic. Also, the highly virulent H5N1 avian influenza virus emerged in 2021 and caused outbreaks of lethal infections in mammals, including humans, appeared to have the NP gene of the second phylogenetic cohort and, therefore, by the type of adaptation to human is similar to the H1N1/2009pdm virus and seems to possess a high epidemic potential for humans. The data obtained shed light on pathways and dynamics of avian influenza viruses adaptation to humans and propose phylogenetic algorithm for systemic monitoring of dangerous virus strains to predict epidemic harbingers and take immediate preventive measures.

Full Text

Restricted Access

About the authors

A. I. Chernyshova

N.F. Gamaleya Research Center of Epidemiology and Microbiology, Ministry of Health

Email: zhirnov@inbox.ru

D.I. Ivanovsky Institute of Virology

Russian Federation, Moscow

O. P. Zhirnov

N.F. Gamaleya Research Center of Epidemiology and Microbiology, Ministry of Health; The Russian-German Academy of Medico-Social and Biotechnological Sciences

Author for correspondence.
Email: zhirnov@inbox.ru

D.I. Ivanovsky Institute of Virology, Corresponding Member of the RAS

Russian Federation, Moscow; The Innovation Center of Skolkovo, Moscow

References

  1. Walker P.J., Siddell S.G., Lefkowitz E.J., et al. Recent Changes to Virus Taxonomy Ratified by the International Committee on Taxonomy of Viruses // Arch. Virol. 2022. V. 167(11). P. 2429–2440.
  2. Zhirnov O.P. The Unique Genome of the Virus and Alternative Strategies for its Realization // Acta Naturae. 2023. V. 15(2). P. 14–19. https://doi.org/10.32607/actanaturae.11904
  3. Zhirnov O.P. The Host Origin of Influenza A Viruses Can Be Assessed by the Intracellular Cleavage of the Viral Nucleocapsid Protein // Arch. Virol. 1988. V. 99(3–4). P. 277–284.
  4. Mänz B., Dornfeld D., Götz V., Zell R., Zimmermann P., Haller O., Kochs G., Schwemmle M. Pandemic Influenza A Viruses Escape from Restriction by Human MxA through Adaptive Mutations in the Nucleoprotein // PLoS Pathog. 2013. V. 9(3). P. e1003279. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1003279
  5. Hall J.S., Teslaa J.L., Nashold S.W., et al. Evolution of a Reassortant North American Gull Influenza Virus Lineage: Drift, Shift and Stability // Virol. J. 2013. V. 10. P. 179.
  6. Lycett S.J., Duchatel F., Digard P. A Brief History of Bird Flu // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 2019. V. 374 (1775). P. 20180257.
  7. WHO: Ongoing Avian Influenza Outbreaks in Animals Pose Risk to Humans. 2023, July 12: https://www.who.int/ru/news/item/12–07–2023-ongoing-avian-influenza-outbreaks-in-animals-pose-risk-to-humans. Ссылка активна на 10 июля 2024 г.
  8. Haller O., Kochs G. Mx Genes: Host Determinants Controlling Influenza Virus Infection and Trans-species Transmis-sion // Hum. Genet. 2020. V. 139(6–7). P. 695–705.
  9. Peacock T.P., Sheppard C.M., Lister M.G., et al. Mammalian ANP32A and ANP32B Proteins Drive Differential Polymerase Adaptations in Avian Influenza Virus // J. Virol. 2023. V. 97(5). P. e0021323.
  10. Tome-Amat J., Ramos I., Amanor F., Fernández-Sesma A., Ashour J. Influenza A Virus Utilizes Low-Affinity, High-Avidity Interactions with the Nuclear Import Machinery to Ensure Infection and Immune Evasion // J. Virol. 2018. V. 93(1). P. e01046–18.
  11. Morris A.K., Wang Z., Ivey A.L., Xie Y., Hill P.S., Schey K.L., Ren Y. Cellular mRNA Export Factor UAP56 Recognizes Nucleic Acid Binding Site of Influenza Virus NP Protein // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020. V. 525(2). P. 259–264.
  12. York I., Donis R. O. The 2009 Pandemic Influenza Virus: Where Did It Come From, Where Is It Now, and Where Is It Going? // Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2013. V. 370. P. 241–257.
  13. Gamarra-Toledo V., Plaza P. I., Gutiérrez R., Inga-Diaz G., Saravia-Guevara P., Pereyra-Meza O., et al. Mass Mortality of Sea Lions Caused by Highly Pathogenic Avian Influenza A(H5N1) Virus // Emerg. Infect. Dis. 2023. V. 29 (12). P. 2553–2556. https://doi.org/10.3201/eid2912.230192
  14. Chen G. W., Gong Y. N., Shih S. R. Influenza A Virus Plasticity – A Temporal Analysis of Species-associated Genomic Signatures // J. Formos. Med. Assoc. 2015. V. 114(5). P. 456–463.
  15. Zhang B., Xu S., Liu M., et al. The Nucleoprotein of Influenza A Virus Inhibits the Innate Immune Response by Inducing Mitophagy // Autophagy. 2023. V. 19(7). P. 1916–1933.
  16. Shi J., Zeng X., Cui P., Yan C., Chen H. Alarming Situation of Emerging H5 and H7 Avian Influenza and Effective Control Strategies // Emerg. Microbes Infect. 2023. V. 12(1). P. 2155072.
  17. Adlhoch C., Fusaro A., Gonzales J.L., et al. Avian Influenza Overview December 2022 – March 2023 // EFSA J. 2023. V. 21 (3). P. e07917.
  18. Agüero M., Monne I., Sánchez A., et al. Highly Pathogenic Avian Influenza A(H5N1) Virus Infection in Farmed Minks, Spain, October 2022 // Euro. Surveill. 2023. V. 28 (3). P. 2300001.
  19. Smith G.J., Vijaykrishna D., Bahl J., et al. Origins and Evolutionary Genomics of the 2009 Swine-origin H1N1 Influenza A Epidemic // Nature. 2009. V. 459(7250). P. 1122–1125.
  20. Worobey M., Han G. Z., Rambaut A. Genesis and Pathogenesis of the 1918 Pandemic H1N1 Influenza A Virus // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014. V. 111 (22). P. 8107–8112.
  21. Lvov D.K., Gulyukin M.I., Zaberezhniy A.D., Gulyukin A.M. Formation of Population Gene Pools of Zoonotic Viruses, Potentially Threatening Biosafety // Vopr. Virusol. 2020. V. 65(5). P. 243–258. (in Russian).

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Phylogenetic analysis of the primary structure of the NP protein of influenza A viruses of birds and mammals, including humans. The phylogenetic tree of the NP protein was constructed based on the NP protein sequences from the GISAID and GenBank databases. Influenza A viruses isolated from birds, pigs, minks, cats and other mammals, including humans, in the period 1957–2023 were studied. The MEGA-10 program (nearest neighbor algorithm - NJ) was used for the analysis. To construct the tree, 39 complete a.a. sequences of NP proteins were used for classical human influenza H1N1 viruses (1950–2008), the classical lineage of swine H1N1 strains (1961–2020), avian viruses of the H5N1 subtype (2014–2023), and H5N1 viruses from mammals (2021–2023). GenBank: AAA51491.1; AFM72964.1; ABD60794.1; AFM71861.1; ABW36337.1; ACD85158.1; ADM18085.1; AHB51548.1; ADG59708.1; ABI84963.1; APC57870.2; GISAID:EPI243398; EPI173795; EPI168140; EPI171494; EPI168127; EPI677976; EPI138999; EPI2760375; EPI2755515; EPI2755455; EPI2737210; EPI2761157; EPI886274; EPI1922958; EPI1229955; EPI2557220; EPI1248597; EPI2748090; EPI2616223; EPI2603677; EPI1998203; EPI2220590; EPI2158641; EPI2670207; EPI181378; EPI319186; EPI1673272; EPI2587076.

Download (462KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Comparison of amino acid patterns of the NP protein in influenza A viruses isolated from mammals and birds. The numbers of 15 amino acid positions (a.a.) that form genetic patterns in the NP protein (m.w. 70 kDa; 498 a.a.), characteristic of human, porcine, and avian viruses [4, 14], are shown from left to right in order from the N-terminal methionine. The upper part of the columns shows the phylogenetic clades of classical human influenza H1N1 viruses (Hu), classical swine H1N1 viruses (Sw), pandemic human influenza virus H1N1/2009pdm (Pdm09), H5N1 influenza viruses isolated from minks (Min), and the classical lineage of avian H5N1 viruses (Av). The lower horizontal part shows the values ​​of the proportion (%) of a.a. positions that coincide in this group of viruses with avian (Av) and human (Hu) genetic stamps (“genetic signatures”). The amino acid positions are shown in the generally accepted single-letter Latin notation in the Logos format (http://weblogo.threeplusone.com/). (*) The marked amino acid positions have heterogeneity in viral populations, in which the amino acid indicated after the slash is found in 10–20% of viral isolates. To identify the amino acid variations, the amino acid positions in human viruses (white background) and avian viruses (gray background) are shown with different backgrounds. The horizontal dash indicates the background at amino acid position 313 NP, which differs from that in both reference viruses.

Download (118KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».