Клинико-сетевая динамика функциональных связностей моторной сети и мозжечка по данным функциональной магнитно-резонансной томографии покоя у пациентов с постинсультным гемипарезом в курсе интерактивной терапии (стимуляции) мозга

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Введение. Интерактивная терапия (стимуляция) мозга (ИСМ) — это развитие технологии нейробиоуправления (НБУ), предполагающее организацию обратной связи по сигналам функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ) и электроэнцефалографии. НБУ позволяет испытуемым произвольно регулировать текущую мозговую активность и потому может быть полезным лечебным инструментом при заболеваниях с изменёнными паттернами активации и функциональных связностей (ФС).

Цель исследования — оценить влияние ИСМ на динамику ФС моторной сети и клинико-сетевые корреляции у больных с постинсультным парезом руки.

Материалы и методы. Больные с инсультом давностью до 2 мес рандомизированы в основную (n = 7) и контрольную (n = 7) группы. Все проходили курс физической реабилитации в течение 3 нед; основная группа в курсе ИСМ обучалась воображать движение паретичной руки так, чтобы добиться усиления сигнала фМРТ первичной моторной коры (М1) и дополнительной моторной области (SMA) на стороне поражения с одновременной десинхронизацией μ- и β-2 ритмов электроэнцефалограммы в центральных отведениях. Клинические и МРТ-исследования проводили до и сразу после лечения. Матрицы ФС строили в программе «CONN» по данным фМРТ покоя.

Результаты. К концу курса ФС М1–М1 в контрольной группе стала слабее, в основной — не изменилась. Сила её прямо коррелировала с динамометрией (ρ = 0,69; p < 0,01), результатом тестов «Box-n-Blocks» (ρ = 0,72; p < 0,01) и Фугл-Мейера для руки (ρ = 0,87; p < 0,005). Связность ипсилатеральной SMA c противоположным мозжечком ослабла (в основной группе — p < 0,05); сила её обратно коррелировала с результатом тестов «Box-n-Blocks» и Фугл-Мейера для руки (для обоих ρ = –0,44; p < 0,05).

Заключение. Волевое управление активностью М1 и SMA поражённого полушария в курсе ИСМ после инсульта меняет архитектуру всей моторной сети, влияя на клинически значимые ФС. Рассматривается возможный механизм действия технологии и перспектива освоения её в лечебных программах.

Об авторах

Надежда Алексеевна Хрущева

Федеральный исследовательский центр фундаментальной и трансляционной медицины

Автор, ответственный за переписку.
Email: khrunks@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4657-2947

к.м.н., с.н.с. лаб. клинической и экспериментальной неврологии, врач-невролог, зав. неврологическим отделением клиники

Россия, Новосибирск

Констатнин Викторович Калгин

Федеральный исследовательский центр фундаментальной и трансляционной медицины

Email: khrunks@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1873-4454

к.ф.-м.н., ординатор 2-го года обучения

Россия, Новосибирск

Андрей Александрович Савелов

Международный томографический центр Сибирского отделения Российской академии наук

Email: khrunks@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5332-2607

к.ф.-м.н., с.н.с. лаб. «МРТ Технологии», руководитель группы магнитно-резонансной биофизики

Россия, Новосибирск

Анастасия Владимировна Шурунова

Новосибирский национальный исследовательский государственный университет

Email: khrunks@mail.ru
ORCID iD: 0009-0006-4866-6372

врач-ординатор по направлению «Неврология»

Россия, Новосибирск

Елена Владимировна Предтеченская

Новосибирский национальный исследовательский государственный университет

Email: khrunks@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3750-0634

д.м.н., профессор каф. неврологии Института медицины и психологии В. Зельмана

Россия, Новосибирск

Марк Борисович Штарк

Федеральный исследовательский центр фундаментальной и трансляционной медицины

Email: khrunks@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-2326-4709

д.м.н., профессор, академик РАН, г.н.с.

Россия, Новосибирск

Список литературы

  1. Alstott J., Breakspear M., Hagmann P. et al. Modeling the impact of lesions in the human brain. PLoS Сomput. Biol. 2009;5(6):e1000408. doi: 10.1371/journal.pcbi.1000408
  2. Van Meer M.P.A., Van Der Marel K., Wang K. et al. Recovery of sensorimotor function after experimental stroke correlates with restoration of resting-state interhemispheric functional connectivity. J. Neurosci. 2010;30(11):3964–3972. doi: 10.1523/JNEUROSCI.5709-09.2010
  3. Wang L., Yu C., Chen H. et al. Dynamic functional reorganization of the motor execution network after stroke. Brain. 2010;133(4):1224–1238. doi: 10.1093/brain/awq043
  4. Larivière S., Ward N.S., Boudrias M.H. Disrupted functional network integrity and flexibility after stroke: Relation to motor impairments. Neuroimage Clin. 2018;19:883–891. doi: 10.1016/j.nicl.2018.06.010
  5. van Assche M., Dirren E., Bourgeois A. et al. Periinfarct rewiring supports recovery after primary motor cortex stroke. J. Cereb. Blood Flow Metab. 2021;41(9):2174–2184. doi: 10.1177/0271678X211002968
  6. Veldema J., Nowak D.A. Gharabaghi A. Resting motor threshold in the course of hand motor recovery after stroke: a systematic review. J. Neuroеng. Rehabil. 2021;18(1):158. doi: 10.1186/s12984-021-00947-8
  7. Paul T., Wiemer V.M., Hensel L. et al. Interhemispheric structural connectivity underlies motor recovery after stroke. Ann. Neurol. 2023;94(4):785–797. doi: 10.1002/ana.26737
  8. Feigin V.L., Stark B.A., Johnson C.O. et al. Global, regional, and national burden of stroke and its risk factors, 1990–2019: а systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2019. Lancet Neurol. 2021;20(10):795–820. doi: 10.1016/S1474-4422(21)00252-0
  9. Каплан А.Я., Кочетова А.Г., Шишкин С.Л. и др. Экспериментально-теоретические основания и практические реализации технологии «интерфейс мозг–компьютер». Бюллетень сибирской медицины. 2013;12(2):21–29. Kaplan A.Ya., Kochetova A.G., Shishkin S.L. et al. Experimental and theoretical foundations and practical implementation of technology brain-computer interface. Bulletin of Siberian Medicine. 2013;12(2):21–29.
  10. Sulzer J., Haller S., Scharnowski F. et al. Real-time fMRI neurofeedback: progress and challenges. Neuroimage. 2013;76:386–399. doi: 10.1016/j.neuroimage.2013.03.033
  11. Wang T., Mantini D., Gillebert C.R. The potential of real-time fMRI neurofeedback for stroke rehabilitation: а systematic review. Cortex. 2018;107:148–165. doi: 10.1016/j.cortex.2017.09.006
  12. Paret C., Goldway N., Zich C. et al. Current progress in real-time functional magnetic resonance-based neurofeedback: methodological challenges and achievements. Neuroimage. 2019;202:116107. doi: 10.1016/j.neuroimage.2019.116107
  13. Munzert J., Lorey B., Zentgraf K. Cognitive motor processes: the role of motor imagery in the study of motor representations. Brain Res. Rev. 2009;60(2):306–326. doi: 10.1016/j.brainresrev.2008.12.024
  14. Evans J.R., Dellinger M.B., Russell H.L. (eds.). Neurofeedback: The First Fifty Years. N.Y.; 2019.
  15. Gauthier C.J., Fan A.P. BOLD signal physiology: models and applications. Neuroimage. 2019;187:116–127. doi: 10.1016/j.neuroimage.2018.03.018
  16. Sitaram R., Veit R., Stevens B. et al. Acquired control of ventral premotor cortex activity by feedback training: an exploratory real-time FMRI and TMS study. Neurorehabil. Neural. Repair. 2012;26(3):256–265. doi: 10.1177/1545968311418345
  17. Liew S.L., Rana M., Cornelsen S. et al. Improving motor corticothalamic communication after stroke using real-time fMRI connectivity-based neurofeedback. Neurorehabil. Neural. Repair. 2016;30(7):671–675. doi: 10.1177/1545968315619699
  18. Mehler D., Williams A.N., Whittaker J.R. et al. Graded fmri neurofeedback training of motor imagery in middle cerebral artery stroke patients: a preregistered proof-of-concept study. Front. Human Neurosci. 2020;14:226. doi: 10.3389/fnhum.2020.00226
  19. Штарк М.Б., Веревкин Е.Г., Козлова Л.И. и др. Синергичное фМРТ-ЭЭГ картирование головного мозга в режиме произвольного управления альфа-ритмом. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2014;158(11):594–599. Shtark M.B., Veryovkin E.G., Kozlova L.I. et al. Synergistic fMRI-EEG mapping of the brain in the mode of arbitrary control of the alpha rhythm. Bulletin of Experimental Biology and Medicine. 2014;158(11):594–599.
  20. Zotev V., Phillips R., Yuan H. et al. Self-regulation of human brain activity using simultaneous real-time fMRI and EEG neurofeedback. NeuroImage. 2014;85(Pt 3):985–995. doi: 10.1016/j.neuroimage.2013.04.126
  21. Mano M., Lécuyer A., Bannier E. et al. How to build a hybrid neurofeedback platform combining EEG and fMRI. Front. Neurosci. 2017;11:140. doi: 10.3389/fnins.2017.00140
  22. Савелов А.А., Штарк М.Б., Мельников М.Е. и др. Перспективы синхронной фМРТ-ЭЭГ-записи как основы интерактивной стимуляции мозга (на примере последствий инсульта). Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2018;166(9):366–369. Savelov A.A., Shtark M.B., Mel’nikov M.Ye. et al. Prospects of synchronous fMRI-EEG recording as the basis for neurofeedback (exemplified on patient with stroke sequelae). Bulletin of Experimental Biology and Medicine. 2018;166(9):366–369.
  23. Савелов А.А., Хрущева Н.А., Калгин К.В. и др. Конструкция, место и клиническая эффективность технологии интерактивной терапии (стимуляции) мозга при цереброваскулярной патологии. Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. 2023;12(1):25–38. Savelov A.A., Khrushcheva N.A., Kalgin K.V. et al. Structure, place, and clinical efficacy of the interactive brain therapy (stimulation) technology in cerebrovascular diseases. Complex Issues of Cardiovascular Diseases. 2023;12(1):25–38. doi: 10.17802/2306-1278-2023-12-1-25-38
  24. Khruscheva N.A., Mel'nikov M.Y., Bezmaternykh D.D. et al. Interactive brain stimulation neurotherapy based on BOLD signal in stroke rehabilitation. NeuroRegulation. 2022;9(3):147–163. doi: 10.15540/nr.9.3.147
  25. Lioi G., Fleury M., Butet S. et al. Bimodal EEG-fMRI neurofeedback for stroke rehabilitation: a case report. Ann. Phys. Rehabil. Med. 2018;61:e482–e483. doi: 10.1016/j.rehab.2018.05.1127
  26. Безматерных Д.Д., Калгин К.В., Максимова П.Е. и др. Применение фМРТ и одновременного фМРТ-ЭЭГ нейробиоуправления в постинсультной моторной реабилитации. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2021;171(3):364–368. Bezmaternykh D.D., Kalgin K.V., Maximova P.Ye. et al. Application of fMRI and simultaneous fMRI-EEG neurofeedback in post-stroke motor rehabilitation. Bulletin of Experimental Biology and Medicine. 2021;171(3):364–368.
  27. Lioi G., Butet S., Fleury M. et al. A multi-target motor imagery training using bimodal EEG-fMRI neurofeedback: a pilot study in chronic stroke patients. Front. Human Neurosci. 2020;14:37. doi: 10.3389/fnhum.2020.00037
  28. Lioi G., Veliz A., Coloigner J. et al. The impact of neurofeedback on effective connectivity networks in chronic stroke patients: an exploratory study. J. Neural Eng. 2021;18(5):056052. doi: 10.1088/1741-2552/ac291e
  29. Савелов А.А., Штарк М.Б., Козлова, Л.И. и др. Динамика взаимосвязей церебральных сетей, построенных на основе фМРТ-данных, и моторная реабилитация при инсультах. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2018;166(9):376–381. Savelov A.A., Shtark M.B., Kozlova L.I. et al. Dynamics of interactions between cerebral networks derived from fMRI data and motor rehabilitation during stokes. Bulletin of Experimental Biology and Medicine. 2018;166(9):376–381.
  30. Супонева Н.А., Юсупова Д.Г., Зимин А.А. и др. Валидация русскоязычной версии шкалы Фугл-Мейера для оценки состояния пациентов с постинсультным парезом. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. Спецвыпуски. 2021;121(8-2):86–90. Suponeva N.A., Yusupova D.G., Zimin A.A. et al. Validation of the Russian version of the Fugl-Meyer Assessment of Physical Performance for assessment of patients with post-stroke paresis. Zhurnal Nevrologii i Psikhiatrii imeni S.S. Korsakova. 2021;121(8-2): 86–90. doi: 10.17116/jnevro202112108286
  31. Супонева Н.А., Юсупова Д.Г., Жирова Е.С. и др. Валидация модифицированной шкалы Рэнкина (the modified Rankin Scale, mRS) в России. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2018;10(4):36–39. Suponeva N.A., Yusupova D.G., Zhirova E.S. et al. Validation of the modified Rankin Scale in Russia. Neurology, Neuropsychiatry, Psychosomatics. 2018;10(4): 36–39. doi: 10.14412/2074-2711-2018-4-36-39
  32. Malouin F., Richards C.L., Jackson P.L. et al. The Kinesthetic and Visual Imagery Questionnaire (KVIQ) for assessing motor imagery in persons with physical disabilities: a reliability and construct validity study. J. Neurol. Phys. Ther. 2007;31(1):20–29. doi: 10.1097/01.npt.0000260567.24122.64
  33. Biswal B., Zerrin Yetkin F., Haughton V.M., Hyde J.S. Functional connecti- vity in the motor cortex of resting human brain using echo‐planar MRI. Magn. Reson. Med. 1995;34(4):537–541. doi: 10.1002/mrm.1910340409
  34. Carter A.R. Astafiev S.V., Lang C.E. et al. Resting interhemispheric functional magnetic resonance imaging connectivity predicts performance after stroke. Ann. Neurol. 2010;67(3):365–375. doi: 10.1002/ana.21905
  35. Baldassarre A., Ramsey L.E., Siegel J.S. et al. Brain connectivity and neurological disorders after stroke. Curr. Opin. Neurol. 2016;29(6):706–713. doi: 10.1097/WCO.0000000000000396
  36. Imamizu H., Miyauchi S., Tamada T. et al. Human cerebellar activity reflecting an acquired internal model of a new tool. Nature. 2000;403:192–195. doi: 10.1038/35003194
  37. Nijboer T.C.W., Buma F.E., Winters C. et al. No changes in functional connectivity during motor recovery beyond 5 weeks after stroke: a longitudinal resting-state fMRI study. PloS One. 2017;12(6):e0178017. doi: 10.1371/journal.pone.0178017
  38. Branscheidt M., Ejaz N., Xu J. et al. No evidence for motor-recovery-related cortical connectivity changes after stroke using resting-state fMRI. J. Neurophysiol. 2022;127(3):637–650. doi: 10.1152/jn.00148.2021
  39. Sanders Z.B., Fleming M.K., Smejka T. et al. Self-modulation of motor cortex activity after stroke: a randomized controlled trial. Brain. 2022;145(10):3391–3404. doi: 10.1093/brain/awac239

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Матрицы ФС моторной сети у пациентов основной и контрольной групп до и после лечения. Регионы интереса обозначены белыми кругами; цветами выделены их взаимосвязи: розовым — межполушарные поперечные, оран- жевым — межполушарные диагональные, синим — внутриполушарные; толщина линий между регионами схематично отражает силу функциональных связей (пунктиром показано ослабление связи); цифры над линиями обозначают коэффициент корреляции ρ. В правой и нижней частях рисунка приведены результаты сравнения ФС до и после курса лечения (внутри- и межгруппового соответственно). Цифры белого цвета над каждой матрицей отражают среднее значение внутрисетевой связности (или разницу её внутри и между группами — в правой и нижней частях рисунка соответственно), в квадратных скобках указан доверительный интервал для этого среднего с уровнем доверия 0,95. *p < 0,05 (тест Стьюдента)


© Хрущева Н.А., Калгин К.В., Савелов А.А., Шурунова А.В., Предтеченская Е.В., Штарк М.Б., 2024

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах