Особенности резидуальной нейрональной активности у пациентов с хроническими нарушениями сознания по данным функциональной МРТ покоя

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Введение. Быстрый прогресс в медицине критических состояний обусловил рост выживаемости пациентов с тяжёлыми повреждениями головного мозга и, соответственно, привёл к повышению частоты развития хронических нарушений сознания (ХНС). Отсутствие или флуктуации признаков сознательной деятельности, сопутствующих восстановлению бодрствования после выхода из комы, определяют форму ХНС: вегетативное состояние/состояние ареактивного бодрствования или состояние минимального сознания. Правильная диагностика даёт не только реабилитационный, но и экономический прогноз для конкретного пациента. Однако субъективный характер признаков сознательной деятельности, выявляемых при помощи клинического осмотра и неврологических шкал, часто становится причиной некорректного диагноза. Изучение спонтанной активности в состоянии покоя методом функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ) позволило выделить стабильно регистрируемые сети покоя. Сеть пассивного режима работы головного мозга является одной из наиболее изученных. Её сигнал может изменяться или отсутствовать у пациентов, находящихся в различных формах ХНС.

Цель — изучение сигнала резидуальной спонтанной активности головного мозга в покое у пациентов с ХНС.

Материалы и методы. В ФГБНУ «Научный центр неврологии» у 22 пациентов с перманентными ХНС проведено исследование фМРТ покоя в качестве вспомогательного инструмента для дифференциальной диагностики между вегетативным состоянием/состоянием ареактивного бодрствования и состоянием минимального сознания.

Результаты. Обнаружено, что характеристики сигнала от анатомических зон, входящих в сеть пассивного режима работы головного мозга, меняются при появлении признаков сознательной деятельности.

Заключение. Выявленные изменения подтверждают, что фМРТ покоя служит важным вспомогательным инструментом в дифференциальной диагностике форм ХНС. Накопление новых знаний о функциональном состоянии мозга позволяет расширить представления о феномене сознания в целом.

Об авторах

Людмила Александровна Легостаева

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Автор, ответственный за переписку.
Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0001-7778-6687

к.м.н., н.с. отд. нейрореабилитации и физиотерапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Елена Игоревна Кремнева

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0001-9396-6063

к.м.н., с.н.с. отд. нейровизуализации

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Дмитрий Олегович Синицын

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0001-9951-9803

к.ф.-м.н., н.с. отд. нейрореабилитации и физиотерапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Елизавета Григорьевна Язева

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0003-0382-7719

врач-невролог отд. анестезиологии-реанимации с палатами реанимации и интенсивной терапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Дмитрий Владимирович Сергеев

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0002-9130-1292

к.м.н., врач-невролог отд. анестезиологии-реанимации с палатами реанимации и интенсивной терапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Александра Георгиевна Пойдашева

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0003-1841-1177

м.н.с. отд. нейрореабилитации и физиотерапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Илья Сергеевич Бакулин

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0003-0716-3737

к.м.н., н.с. отд. нейрореабилитации и физиотерапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Дмитрий Юрьевич Лагода

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0002-9267-8315

м.н.с. отд. нейрореабилитации и физиотерапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Анастасия Николаевна Сергеева

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0002-2481-4565

к.м.н., н.с. отд. нейровизуализации

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Софья Николаевна Морозова

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0002-9093-344X

к.м.н., н.с. отд. лучевой диагностики

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Юлия Валерьевна Рябинкина

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0001-8576-9983

д.м.н., зав. отд. анестезиологии-реанимации с палатами реанимации и интенсивной терапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Марина Викторовна Кротенкова

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0003-3820-4554

д.м.н., зав. отд. нейровизуализации

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Наталья Александровна Супонева

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0003-3956-6362

член-корреспондент РАН, профессор РАН, д.м.н., г.н.с. отд. нейрореабилитации и физиотерапии

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Михаил Александрович Пирадов

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: legostaeva@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0002-6338-0392

академик РАН, профессор, д.м.н., директор

Россия, 125367, Москва, Волоколамское шоссе, д. 80

Список литературы

  1. Пирадов М.А., Супонева Н.А., Вознюк И.А. и др. Хронические нарушения сознания: терминология и диагностические критерии. Результаты первого заседания Российской рабочей группы по проблемам хронических нарушений сознания. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2020; 14(1): 5–16. Piradov M.A., Suponeva N.A., Voznyuk I.A. et al. Russian workgroup on chronic disorders of consciousness. Chronic disorders of consciousness: terminology and diagnostic criteria. The results of the first meeting of the Russian Working Group for Chronic Disorders of Consciousness. Annals of clinical and experimental neurology. 2020; 14(1): 5–16. (In Russ.) doi: 10.25692/ACEN.2020.1.1
  2. Бакулин И.С., Кремнева Е.И., Кузнецов А.В. и др. Хронические нарушения сознания. Под ред. М.А. Пирадова. М., 2020. 288 с. Bakulin I.S., Kremneva E.I., Kuznetsov A.V. et al. Chronic disorders of consciousness. Ed. M.A. Piradov. Moscow, 2020. 288 p. (In Russ.)
  3. von Wild K., Laureys S.T., Gerstenbrand F. et al. The vegetative state — a syndrome in search of a name. J. Med. Life. 2012; 5(1): 3–15.
  4. Кондратьева Е.А., Авдунина И.А., Кондратьев А.Н. и др. Определение признаков сознания и прогнозирование исхода у пациентов в вегетативном состоянии. Вестник Российской академии медицинских наук. 2016; 71(4): 273–280. Kondratyeva E.А., Avdunina I.A., Kondratyev A.N. et al. Vegetative state: difficulty in identifying consciousness and predicting outcome. Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2016; 71(4): 273–280. (In Russ.) doi: 10.15690/vramn728
  5. Cairns H. Head injuries in motor-cyclists the importance of the crash helmet. Br. Med. J. 1941; 2(4213): 465–471. doi: 10.1136/bmj.2.4213.465
  6. Thibaut A., Bodien Y.G, Laureys S., Giacino J.T. Minimally conscious state “plus”: diagnostic criteria and relation to functional recovery. J. Neurol. 2020; 267(5): 1245–1254. doi: 10.1007/s00415-019-09628
  7. Giacino J.T., Katz D.I., Schiff N.D., et al. Practice guideline update recommendations summary: disorders of consciousness: report of the Guideline Development, Dissemination, and Implementation Subcommittee of the American Academy of Neurology; the American Congress of Rehabilitation Medicine; and the National Institute on Disability, Independent Living, and Rehabilitation Research. Arch. Phys. Med. Rehabil. 2018; 99(9): 1699–1709. doi: 10.1016/j.apmr.2018.07.001
  8. Wade D.T. How often is the diagnosis of the permanent vegetative state incorrect? A review of the evidence. Eur. J. Neurol. 2018; 25(4):619–625. doi: 10.1111/ene.13572
  9. Iazeva E G., Legostaeva L.A., Zimin A.A. et al. A Russian validation study of the Coma Recovery Scale-Revised (CRS-R). Brain Inj. 2018; 33(2): 218–225. doi: 10.1080/02699052.2018.1539248
  10. Пирадов М.А., Супонева Н.А., Селиверстов Ю.А. и др. Возможности современных методов нейровизуализации в изучении спонтанной активности головного мозга в состоянии покоя. Неврологический журнал. 2016; 21(1): 4–12. Piradov M.A., Suponeva N.A., Seliverstov Yu.A. et al. The opportunities of modern imaging methods in the study of spontaneous brain activity in state. Nevrologicheskiy Zhurnal. 2016; 21(1): 4–12. doi: 10.18821/1560-9545-2016-21-1-4-12
  11. Salvador R., Suckling J., Coleman M.R. et al. Neurophysiological architecture of functional magnetic resonance images of human brain. Cereb. Cortex. 2005; 15(9): 1332–1342. doi: 10.1093/cercor/bhi016
  12. Baars B.J., Banks W.P., Newman J.B. (eds.) Essential sources in the scientific study of consciousness. Cambridge, 2003. 1192 p.
  13. Owen A.M., Coleman M.R, Boly M. et al. Detecting awareness in the vegetative state. Science. 2006; 313(5792): 1402. doi: 10.1126/science.1130197
  14. Beckmann C.F., DeLuca M., Devlin J.T. et al. Investigations into res-ting-state connectivity using independent component analysis . Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci. 2005; 360(1457): 1001–1013. doi: 10.1098/rstb.2005.1634
  15. Biswal B., Zerrin Yetkin F., Haughton V.M., Hyde J.S. Functional connectivity in the motor cortex of resting human brain using echo-planar MRI. Magn. Reson. Med. 1995; 34(4): 537–541. doi: 10.1002/mrm.1910340409
  16. Blumenfeld H. Neuroanatomical basis of consciousness. Elsevier; 2016. doi: 10.1016/B978-0-12-800948-2.00001-7
  17. Crick F.C., Koch C. What is the function of the claustrum? Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci. 2005; 360(1458): 1271–1279. doi: 10.1098/rstb.2005.1661
  18. Dreher J., Grafman J. The roles of the cerebellum and basal ganglia in timing and error prediction. Eur. J. Neurosci. 2002; 16(8): 1609–1619. doi: 10.1046/j.1460-9568.2002.02212.x
  19. van Erp W.S., Lavrijsen J.C.M., van de Laar F.A. et al. The vegetative state/unresponsive wakefulness syndrome: a systematic review of prevalence studies. Eur. J. Neurol. 2014; 21(11): 1361–1368. doi: 10.1111/ene.12483
  20. Medina J.P., Nigri A., Stanziano M. et al. Resting-state fMRI in chronic patients with disorders of consciousness: the role of lower-order networks for clinical assessment. Brain Sci. 2022; 12(3): 355. doi: 10.3390/brainsci12030355
  21. Damoiseaux J.S., Beckmann C.F., Sanz Arigita E.J. Reduced resting-state brain activity in the “default network” in normal aging. Cereb. Cortex. 2007; 18(8): 1856–1864. doi: 10.1093/cercor/bhm207
  22. Fransson P., Marrelec G. The precuneus/posterior cingulate cortex plays a pivotal role in the default mode network: evidence from a partial correlation network analysis. Neuroimage. 2008; 42(3): 1178–1184. doi: 10.1016/j.neuroimage.2008.05.059
  23. Giacino J., Kalmar K. Diagnostic and prognostic guidelines for the vegetative and minimally conscious states. Neuropsychol. Rehabil. 2005; 15(3–4): 166–174. doi: 10.1080/09602010443000498
  24. Demertzi A., Soddu A., Laureys S. Consciousness supporting networks. Curr. Opin. Neurobiol. 2013; 23(2): 239–244. doi: 10.1016/j.conb.2012.12.003
  25. Vincent J.L., Kahn I., Snyder A.Z. et al. Evidence for a frontoparietal control system revealed by intrinsic functional connectivity. J. Neurophysiol. 2008; 100(6): 3328–3342. doi: 10.1152/jn.90355.2008
  26. Vanhaudenhuyse A., Demertzi A., Schabus M. et al. Two distinct neuronal networks mediate the awareness of environment and of self. J. Cogn. Neurosci. 2011; 23(3): 570–578. doi: 10.1162/jocn.2010.21488
  27. Heuvel M.P. van den, Pol H.E.H. Exploring the brain network: a review on resting-state fMRI functional connectivity. Eur. Neuropsychopharmacol. 2010; 20(8): 519–534. doi: 10.1016/j.euroneuro.2010.03.008
  28. Honey C.J., Sporns O., Cammoun L. et al. Predicting human resting-state functional connectivity from structural connectivity. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009; 106(6): 2035–2040. doi: 10.1073/pnas.0811168106
  29. Schiff N.D. Modeling the minimally conscious state: measurements of brain function and therapeutic possibilities. Prog. Brain Res. 2005; 150: 473–610. doi: 10.1016/S0079-6123(05)50033-5
  30. Monti M.M., Schnakers C. To fMRI or not to fMRI? A flowchart translating guidelines for management of patients with disorders of consciousness into routine practice. PsyArXiv. 3 May 2021. doi: 10.31234/osf.io/cvx65
  31. Piradov M.A., Suponeva N.A., Ryabinkina Y.V. et al. Study of chronic post-comatose states: on the way to understanding the phenomenon of consciousness. Advances in cognitive research, artificial intelligence and neuroinformatics. In: Proceedings of the 9th International Conference on Cognitive Sciences, INTERCOGNSCI-2020. Moscow, 2020: 523–532. (In Russ.) doi: 10.1007/978-3-030-71637-0_60
  32. Edlow B.L. Covert consciousness: searching for volitional brain activity in the unresponsive. Curr. Biol. 2018; 28(23): R1345–R1348. doi: 10.1016/j.cub.2018.10.022
  33. Gębska-Kośla K., Głąbiński A., Sabiniewicz M. et al. The use of functional magnetic resonance imaging techniques in the evaluation of patients with disorders of consciousness: a case report. Pol. J. Radiol. 2020; 85: e118–e124. doi: 10.5114/pjr.2020.93664
  34. Thomson H. Hidden consciousness. New Scientist. 2019; 242(3236): 38–42.
  35. Cruse D., Owen A.M. Consciousness revealed: new insights into the vegetative and minimally conscious states. Curr. Opin. Neurol. 2010; 23(6): 656–660. doi: 10.1097/WCO.0b013e32833fd4e7
  36. Petrenko V.F., Mitina O.V., Suprun A.P. Conscious and unconscious cognition in psychosemantics. Psychology. Journal of Higher School of Economics. 2021; 18(4): 930–943. doi: 10.17323/1813-8918-2021-4-930-943
  37. Sontheimer A., Pontier B., Claise B. et al. Disrupted pallido-thalamo-cortical functional connectivity in chronic disorders of consciousness. Brain Sci. 2021; 11(3): 356. doi: 10.3390/brainsci11030356
  38. Northoff G., Lamme V. Neural signs and mechanisms of consciousness: is there a potential convergence of theories of consciousness in sight? Neurosci. Biobehav. Rev. 2020; 118: 568–587. doi: 10.1016/j.neubiorev.2020.07.019
  39. Qin P., Di H., Liu Y. et al. Anterior cingulate activity and the self in disorders of consciousness. Human Brain Mapp. 2010; 31(12): 1993–2002. doi: 10.1002/hbm.20989
  40. Shea N., Bayne T. The vegetative state and the science of consciousness. Br. J. Philos. Sci. 2020; 61(3): 459–484. doi: 10.1093/bjps/axp046
  41. Aubinet C., Larroque S.K., Heine L. et al. Clinical subcategorization of mini- mally conscious state according to resting functional connectivity. Human Brain Mapp. 2018; 39(11): 4519–4532. doi: 10.1002/hbm.24303
  42. Sanz L.R.D., Thibaut A., Edlow B.L. et al. Update on neuroimaging in disorders of consciousness. Curr. Opin. Neurol. 2021; 34(4): 488–496. doi: 10.1097/WCO.0000000000000951
  43. López-González A., Panda R., Ponce-Alvarez A. et al. Loss of consciousness reduces the stability of brain hubs and the heterogeneity of brain dynamics. Commun. Biol. 2021; 4(1): 1–15. doi: 10.1038/s42003-021-02537-9
  44. Horovitz S.G., Braun A.R., Carr W.S. et al. Decoupling of the brain’s default mode network during deep sleep. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009; 106(27): 11376–11381. doi: 10.1073/pnas.0901435106
  45. Hong C.C.H., Fallon J.H., Friston K.J. fMRI evidence for default mode network deactivation associated with rapid eye movements in sleep. Brain Sci. 2021; 11(11): 1528. doi: 10.3390/brainsci11111528
  46. Larson-Prior L.J., Zempel J.M., Nolan T.S. et al. Cortical network functional connectivity in the descent to sleep. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009; 106(11): 4489–4494. doi: 10.1073/pnas.0900924106
  47. Laureys S. The neural correlate of (un)awareness: lessons from the vegetative state. Trends Cogn. Sci. 2005; 9(12): 556–559. doi: 10.1016/j.tics.2005.10.010
  48. Scheidegger M., Walter M., Lehmann M. et al. Ketamine decreases resting state functional network connectivity in healthy subjects: implications for antidepressant drug action. PLoS One. 2012; 7(9):e44799. doi: 10.1371/journal.pone.0044799
  49. Sarasso S., Boly M., Napolitani M. et al. Consciousness and complexity during unresponsiveness induced by propofol, xenon, and ketamine. Curr. Biol. 2015; 25(23): 3099–3105. doi: 10.1016/j.cub.2015.10.014
  50. Piorecky M., Koudelka V., Miletinova E. et al. Simultaneous fMRI-EEG-based characterisation of NREM parasomnia disease: methods and limitations. Diagnostics. 2020; 10(12): 1087. doi: 10.3390/diagnostics10121087
  51. Krauzlis R.J., Lovejoy L.P., Zénon A. Superior colliculus and visual spatial attention. Annu. Rev. Neurosci. 2013; 36: 165–182. doi: 10.1146/annurev-neuro-062012-170249
  52. Adhikari B., Deckert J., Hipp J. et al. T150. Evaluating the effects of keta- mine and midazolam using enigma resting state fMRI pipeline. Biol. Psychiatry. 2019; 85(10): S187. doi: 10.1016/j.biopsych.2019.03.473
  53. Scheidegger M., Walter M., Lehmann M. et al. Ketamine decreases resting state functional network connectivity in healthy subjects: implications for antidepressant drug action. PLoS One. 2012; 7(9): e44799. doi: 10.1371/journal.pone.0044799
  54. Forsyth A.E.M., McMillan R., Dukart J. et al. Effects of ketamine and mida- zolam on simultaneous EEG/fMRI data during working memory processes. Brain Topogr. 2021; 34(6): 863–880. doi: 10.1007/s10548-021-00876-8
  55. Mueller F., Musso F., London M. et al. Pharmacological fMRI: effects of subanesthetic ketamine on resting-state functional connectivity in the default mode network, salience network, dorsal attention network and executive control network. NeuroImage Clin. 2018; 19: 745–757. doi: 10.1016/j.nicl.2018.05.037

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Пример визуальной оценки компонент фМРТ покоя у пациентов с ХНС. Визуально определяется наличие сигнала от зон левой ангулярной извилины, задней части поясной извилины, слабый сигнал от зоны медиальной префронтальной коры.

Скачать (132KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Пример независимой компоненты, содержащей артефактный сигнал от ликворных цистерн.

Скачать (124KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Независимые компоненты BOLD-сигнала, соответствующие СПРРМ.

Скачать (629KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Взаимосвязь уровня сознательной деятельности у пациентов с ХНС по CRS-R и активности сигнала от зон, входящих в СПРРМ. А — медиальная префронтальная кора; В — задняя часть поясной извилины; С — правая ангулярная извилина; D — левая ангулярная извилина. По осям ординат — интенсивность сигнала: 0 — отсутствие сигнала; 1 — слабый/сомнительный сигнал; 2 — наличие сигнала.

Скачать (131KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Частота присуждения баллов TDS (по оси абсцисс), полученных при индивидуальной оценке активности компонентов СПРРМ у пациентов с ХНС. Светлые столбики — пациенты в ВС, тёмные — пациенты в СМС.

Скачать (31KB)
Метаданные

© Легостаева Л.А., Кремнева Е.И., Синицын Д.О., Язева Е.Г., Сергеев Д.В., Пойдашева А.Г., Бакулин И.С., Лагода Д.Ю., Сергеева А.Н., Морозова С.Н., Рябинкина Ю.В., Кротенкова М.В., Супонева Н.А., Пирадов М.А., 2022

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах