Black chokeberry (×Sorbaronia mitschurinii) fruit extract affects the survival of Drosophila melanogaster with the model of amyotrophic lateral sclerosis depending on the concentration

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The modern society takes a keen interest in healthy longevity and possibilities of slowing down the age-related diseases. Amyotrophic lateral sclerosis (ALS) is a neurodegenerative disease that declares itself in adult people (at the age of about 60 years) and is characterized by loss of motor activity, degeneration of motor neurons in brain and spinal cord, and, finally, by respiratory arrest. The disease is currently incurable with its action mechanisms largely understudied but the scientists actively search for therapeutic drugs to further reduce the number of possible complications and delay the negative effects of the disease. Previously, we demonstrated the positive heroprotective potential of black chokeberry (×Sorbaronia mitschurinii) extract on the wild-type line Canton-S on short-term application and observed the increase in the median lifespan of males and females of the elav[c155]-Gal4>UAS-Aβ42 line, which is a model of Alzheimer’s disease in Drosophila. In the present work, we proposed a hypothesis on a possible positive effect of black chokeberry extract at concentrations of 0.1, 1, 5 and 10 mg/mL on the survival of a Drosophila line with the model of amyotrophic lateral sclerosis (with mutation in the Sod1n1 gene). We found that the ethanolic extract of black chokeberry fruits at a concentration of 0.1 mg/mL increased the median lifespan of males by 22 %. When the extract was added to food at concentrations of 1 and 5 mg/mL, we observed a decrease in median and maximum lifespan of males by 14 and 33 %, respectively. However, the ethanolic extract of black chokeberry at any concentrations studied had no statistically significant effect on the survival of females. These results indicate a potential neuroprotective effect of the extract of black chokeberry fruits.

About the authors

Nadezhda V. Zemskaya

Institute of Biology, Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: zemskaya@ib.komisc.ru
ORCID iD: 0000-0002-8746-0020
Scopus Author ID: 56781497800

Junior Researcher 

Russian Federation, 28 Kommunisticheskaya st., Syktyvkar 167000, Komi Republic

Elena Yu. Platonova

Institute of Biology, Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: platonova.e.u@ib.komisc.ru
ORCID iD: 0000-0002-4632-2385
Scopus Author ID: 57217200914

Junior Researcher 

Russian Federation, 28 Kommunisticheskaya st., Syktyvkar 167000, Komi Republic

Natalya R. Pakshina

Institute of Biology, Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: pakshina.n.r@ib.komisc.ru
ORCID iD: 0000-0003-2076-0755
Scopus Author ID: 57222155424

Junior Researcher 

Russian Federation, 28 Kommunisticheskaya st., Syktyvkar 167000, Komi Republic

Mikhail V. Shaposhnikov

Institute of Biology, Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: shaposhnikov@ib.komisc.ru
ORCID iD: 0000-0002-4625-6488
Scopus Author ID: 7004704906

Candidate of Sciences (Biology), Leading Researcher 

Russian Federation, 28 Kommunisticheskaya st., Syktyvkar 167000, Komi Republic

Aleksey A. Moskalev

Institute of Biology, Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences; V. A. Engelhardt Institute of Molecular Biology of the Russian Academy of Sciences

Email: amoskalev@ib.komisc.ru
ORCID iD: 0000-0002-3248-1633
Scopus Author ID: 7003730453

Professor, Corresponding Member of the Russian Academy of Sciences, Doctor of Sciences (Biology), Head of the Laboratory of Geroprotective and Radioprotective Technologies

Russian Federation, 28 Kommunisticheskaya st., Syktyvkar 167000, Komi Republic; Moscow

References

  1. Feldman, E. L. Amyotrophic lateral sclerosis / E. L. Feldman, S. A. Goutman, S. Petri [et al.] // Lancet. – 2022. – Vol. 400, № 10360. – P. 1363–1380.
  2. Grad, L. I. Clinical spectrum of amyotrophic lateral sclerosis (ALS) / L. I. Grad, G. A. Rouleau, J. Ravits [et al.] // Cold Spring Harb Perspect Med. – 2017. – Vol. 7, № 8. – P. a024117.
  3. Talbott, E. O. The epidemiology of amyotrophic lateral sclerosis / E. O. Talbott, A. M. Malek, D. Lacomis // Handb Clin Neurol. – 2016. – Vol. 138. – P. 225–238.
  4. Liguori, F. Fly for ALS: Drosophila modeling on the route to amyotrophic lateral sclerosis modifiers / F. Liguori, S. Amadio, C. Volonté // Cell Mol Life Sci. – 2021. – Vol. 78, № 17–18. – P. 6143–6160.
  5. Hegde, K. N. Drosophila melanogaster as a tool for Amyotrophic Lateral Sclerosis research / K. N. Hegde, A. Srivastava // J Dev Biol. – 2022. – Vol. 10, № 3. – P. jdb10030036.
  6. Zarei, S. A comprehensive review of amyotrophic lateral sclerosis / S. Zarei, K. Carr, L. Reiley [et al.] // Surg Neurol Int. – 2015. – Vol. 6. – P. 171.
  7. Layalle, S. Amyotrophic lateral sclerosis genes in Drosophila melanogaster / S. Layalle, L. They, S. Ourghani [et al.] // Int J Mol Sci. – 2021. – Vol. 22, № 2. – P. ijms22020904.
  8. Ilieva, H. Advances in molecular pathology, diagnosis, and treatment of amyotrophic lateral sclerosis / H. Ilieva, M. Vullaganti, J. Kwan // Bmj. – 2023. – Vol. 383. – P. e075037.
  9. Corcia, P. Treatment of hereditary amyotrophic lateral sclerosis / P. Corcia, H. Blasco, S. Beltran [et al.] // Rev Neurol (Paris). – 2023. – Vol. 179, № 1–2. – P. 54–60.
  10. Rosen, D. R. Mutations in Cu/Zn superoxide dismutase gene are associated with familial amyotrophic lateral sclerosis / D. R. Rosen // Nature. – 1993. – Vol. 364, № 6435. – P. 362.
  11. Fridovich, I. Superoxide anion radical (O2-.), superoxide dismutases, and related matters / I. Fridovich // J Biol Chem. – 1997. – Vol. 272, № 30. – P. 18515–18517.
  12. Shaw, P. J. Oxidative damage to protein in sporadic motor neuron disease spinal cord / P. J. Shaw, P. G. Ince, G. Falkous, D. Mantle // Ann Neurol. – 1995. – Vol. 38, № 4. – P. 691–695.
  13. Abe, K. Induction of nitrotyrosine-like immunoreactivity in the lower motor neuron of amyotrophic lateral sclerosis / K. Abe, L. H. Pan, M. Watanabe [et al.] // Neurosci Lett. – 1995. – Vol. 199, № 2. – P. 152–154.
  14. Beal, M. F. Increased 3-nitrotyrosine in both sporadic and familial amyotrophic lateral sclerosis / M. F. Beal, R. J. Ferrante, S. E. Browne [et al.] // Ann Neurol. – 1997. – Vol. 42, № 4. – P. 644–654.
  15. Rosen, D. R. Mutations in Cu/Zn superoxide dismutase gene are associated with familial amyotrophic lateral sclerosis / D. R. Rosen, T. Siddique, D. Patterson [et al.] // Nature. – 1993. – Vol. 362, № 6415. – P. 59–62.
  16. Barber, S. C. Oxidative stress in ALS: a mechanism of neurodegeneration and a therapeutic target / S. C. Barber, R. J. Mead, P. J. Shaw // Biochim Biophys Acta. – 2006. – Vol. 1762, № 11–12. – P. 1051–1067.
  17. Iyer, S. A comparative bioinformatic analysis of C9orf72 / S. Iyer, K. R. Acharya, V. Subramanian // PeerJ. – 2018. – Vol. 6. – P. e4391.
  18. Staveley, B. E. Phenotypic consequences of copper-zinc superoxide dismutase overexpression in Drosophila melanogaster / B. E. Staveley, J. P. Phillips, A. J. Hilliker // Genome. – 1990. – Vol. 33, № 6. – P. 867–872.
  19. Phillips, J. P. Subunit-destabilizing mutations in Drosophila copper/zinc superoxide dismutase: neuropathology and a model of dimer dysequilibrium / J. P. Phillips, J. A. Tainer, E. D. Getzoff [et al.] // Proc Natl Acad Sci USA. – 1995. – Vol. 92, № 19. – P. 8574–8578.
  20. Phillips, J. P. Null mutation of copper/zinc superoxide dismutase in Drosophila confers hypersensitivity to paraquat and reduced longevity / J. P. Phillips, S. D. Campbell, D. Michaud [et al.] // Proc Natl Acad Sci USA. – 1989. – Vol. 86, № 8. – P. 2761–2765.
  21. Nopoulos, P. C. Huntington disease: a single-gene degenerative disorder of the striatum / P. C. Nopoulos // Dialogues Clin Neurosci. – 2016. – Vol. 18, № 1. – P. 91–98.
  22. Arsac, J. N. Chronic exposure to paraquat induces alpha-synuclein pathogenic modifications in Drosophila / J. N. Arsac, M. Sedru, M. Dartiguelongue [et al.] // Int J Mol Sci. – 2021. – Vol. 22, № 21. – P. ijms222111613.
  23. Jeon, Y. Genetic dissection of Alzheimer’s disease using Drosophila models / Y. Jeon, J. H. Lee, B. Choi [et al.] // Int J Mol Sci. – 2020. – Vol. 21, № 3. – P. ijms21030884.
  24. Yamaguchi, M. Epigenetic regulation of ALS and CMT: A lesson from Drosophila models / M. Yamaguchi, K. Omori, S. Asada, H. Yoshida // Int J Mol Sci. – 2021. – Vol. 22, № 2. – P. ijms22020491.
  25. Lu, B. Drosophila models of neurodegenerative diseases / B. Lu, H. Vogel // Annu Rev Pathol. – 2009. – Vol. 4. – P. 315–342.
  26. Şahin, A. Human SOD1 ALS mutations in a Drosophila knock-in model cause severe phenotypes and reveal dosage-sensitive gain- and loss-of-function components / A. Şahin, A. Held, K. Bredvik [et al.] // Genetics. – 2017. – Vol. 205, № 2. – P. 707–723.
  27. Azuma, Y. Amyotrophic lateral sclerosis model / Y. Azuma, I. Mizuta, T. Tokuda, T. Mizuno // Adv Exp Med Biol. – 2018. – Vol. 1076. – P. 79–95.
  28. Chia, R. Novel genes associated with amyotrophic lateral sclerosis: diagnostic and clinical implications / R. Chia, A. Chiò, B. J. Traynor // Lancet Neurol. – 2018. – Vol. 17, № 1. – P. 94–102.
  29. Platonova, E. Y. Geroprotective effects of ×Sorbaronia mitschurinii fruit extract on Drosophila melanogaster / E. Y. Platonova, N. V. Zemskaya, M. V. Shaposhnikov [et al.] // Journal of Berry Research. – 2022. – Vol. 12, № 1. – P. 73–92.
  30. Jurendić, T. Aronia melanocarpa products and by-products for health and nutrition: a review / T. Jurendić, M. Ščetar // Antioxidants (Basel). – 2021. – Vol. 10, № 7. – P. antiox10071052.
  31. Ren, Y. Potential benefits of black chokeberry (Aronia melanocarpa) fruits and their constituents in improving human health / Y. Ren, T. Frank, G. Meyer [et al.] // Molecules. – 2022. – Vol. 27, № 22. – P. molecules27227823.
  32. Bushmeleva, K. Aronia melanocarpa flavonol extract-antiradical and immunomodulating activities analysis / K. Bushmeleva, A. Vyshtakalyuk, D. Terenzhev [et al.] // Plants (Basel). – 2023. – Vol. 12, № 16. – P. plants12162976.
  33. Jo, A. R. Effects of aronia extract on lifespan and age-related oxidative stress in Drosophila melanogaster / A. R. Jo, J. Y. Imm // Food Sci Biotechnol. – 2017. – Vol. 26, № 5. – P. 1399–1406.
  34. Rugină, D. Chokeberry anthocyanin extract as pancreatic β-cell protectors in two models of induced oxidative stress / D. Rugină, Z. Diaconeasa, C. Coman [et al.] // Oxid Med Cell Longev. – 2015. – Vol. 2015. – P. 429075.
  35. Platonova, E. Y. Black chokeberry (Aronia melanocarpa) extracts in terms of geroprotector criteria / E. Y. Platonova, M. V. Shaposhnikov, H.-Y. Lee [et al.] // Trends in Food Science & Technology. - 2021. - Vol. 114. - P. 57-584.
  36. Zemskaya, N. V. Issledovanie nejroprotektornyh svojstv ekstrakta chernoplodnoj ryabiny (×Sorbaronia mitschurinii) u linii Drosophila melanogaster, modeliruyushchej bolezn’ Altsgejmera [Study of neuroprotective properties of chokeberry extract (×Sorbaronia mitschurinii) in a Drosophila melanogaster line modeling Alzheimer’s disease] / N. V. Zemskaya, N. R. Pakshina, E. Yu. Platonova [et al.] // Proceedings of the Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences. – 2023. – Vol. 6, № 64. – P. 86–93. [In Russian]
  37. Liu, R. H. Health benefits of fruit and vegetables are from additive and synergistic combinations of phytochemicals / R. H. Liu // Am J Clin Nutr. – 2003. – Vol. 78, № 3. – P. 517s–520s.
  38. Bland, J. M. The logrank test / J. M. Bland, D. G. Altman // Bmj. – 2004. – Vol. 328, № 7447. – P. 1073.
  39. Han, S. K. OASIS portable: User-friendly offline suite for secure survival analysis / S. K. Han, H. C. Kwon, J. S. Yang [et al.] // Mol Cells. – 2024. – Vol. 47, № 2. – P. 100011.
  40. Harries, L. W. Human aging is characterized by focused changes in gene expression and deregulation of alternative splicing / L. W. Harries, D. Hernandez, W. Henley [et al.] // Aging Cell. – 2011. – Vol. 10, № 5. – P. 868–878.
  41. Dönertaş, H. M. Gene expression reversal toward pre-adult levels in the aging human brain and age-related loss of cellular identity / H. M. Dönertaş, H. İzgi, A. Kamacıoğlu [et al.] // Sci Rep. – 2017. – Vol. 7, № 1. – P. 5894.
  42. Baker, D. J. Cellular senescence in brain aging and neurodegenerative diseases: evidence and perspectives / D. J. Baker, R. C. Petersen // J Clin Invest. – 2018. – Vol. 128, № 4. – P. 1208–1216.
  43. Hou, Y. Ageing as a risk factor for neurodegenerative disease / Y. Hou, X. Dan, M. Babbar [et al.] // Nat Rev Neurol. – 2019. – Vol. 15, № 10. – P. 565–581.
  44. Arthur, K. C. Projected increase in amyotrophic lateral sclerosis from 2015 to 2040 / K. C. Arthur, A. Calvo, T. R. Price [et al.] // Nat Commun. – 2016. – Vol. 7. – P. 12408.
  45. Winter, A. N. An anthocyanin-enriched extract from strawberries delays disease onset and extends survival in the hSOD1(G93A) mouse model of amyotrophic lateral sclerosis / A. N. Winter, E. K. Ross, H. M. Wilkins [et al.] // Nutr Neurosci. – 2018. – Vol. 21, № 6. – P. 414–426.
  46. Gorąca, A. Lipoic acid – biological activity and therapeutic potential / A. Gorąca, H. Huk-Kolega, A. Piechota [et al.] // Pharmacol Rep. – 2011. – Vol. 63, № 4. – P. 849–858.
  47. Wang, T. α-Lipoic acid attenuates oxidative stress and neurotoxicity via the ERK/Akt-dependent pathway in the mutant hSOD1 related Drosophila model and the NSC34 cell line of amyotrophic lateral sclerosis / T. Wang, J. Cheng, S. Wang [et al.] // Brain Res Bull. – 2018. – Vol. 140. – P. 299–310.
  48. Juliano, C. Antioxidant activity of gamma-oryzanol: mechanism of action and its effect on oxidative stability of pharmaceutical oils / C. Juliano, M. Cossu, M. C. Alamanni, L. Piu // Int J Pharm. – 2005. – Vol. 299, № 1–2. – P. 146–154.
  49. Zhang, C. γ-Oryzanol mitigates oxidative stress and prevents mutant SOD1-related neurotoxicity in Drosophila and cell models of amyotrophic lateral sclerosis / C. Zhang, W. Liang, H. Wang [et al.] // Neuropharmacology. – 2019. – Vol. 160. – P. 107777.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».