The relationship between bacteria and kidney stones of different compositions in patients with urolithiasis

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Urolithiasis is one of the most prevalent urological disorders and remains among the leading urinary tract diseases worldwide. The risk of developing urolithiasis is influenced by a wide range of factors, and its global prevalence continues to rise, particularly in both developed and developing countries. A deeper understanding of its etiology, including the contribution of bacteria, is of paramount importance, as microorganisms may contribute to recurrent stone formation. This review summarizes current evidence supporting bacterial involvement in urolithiasis. Particular attention is given to the potential role of microorganisms in the pathogenesis of so-called non-infectious stones, as well as to the complex interplay between stone formation and urinary tract infection. The aim of this article is to integrate available data on the association between bacteria and urinary stones, with a focus on the pathophysiology of stone formation and the urinary microbiome in calculi of different chemical compositions.

About the authors

Dmitry N. Khotko

Razumovsky Saratov State Medical University

Author for correspondence.
Email: dnksar@list.ru
ORCID iD: 0000-0002-7966-5181

Cand. Sc. (Med.), Head of the Urology Department, Senior Researcher at the Research Institute of Fundamental and Clinical Urology and Nephrology

Russian Federation, 112, Bolshaya Kazachya St., Saratov, 410012

Anastasia I. Khotko

Razumovsky Saratov State Medical University

Email: pivovarova-nastya@ya.ru
ORCID iD: 0000-0002-4569-9906

Cand. Sc. (Med.), Assistant at the Urology Department

Russian Federation, 112, Bolshaya Kazachya St., Saratov, 410012

Alla B. Bucharskaya

Razumovsky Saratov State Medical University

Email: allaalla_72@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-0503-6486

Dr. Sc. (Biol.), Head of the Experimental Oncology Collective Use Center, Deputy Director for Research

Russian Federation, 112, Bolshaya Kazachya St., Saratov, 410012

Natalia V. Polukonova

Razumovsky Saratov State Medical University

Email: polukonovanv@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-9228-6808

Dr. Sc. (Biol.), Professor at the General Biology, Pharmacognosy and Botany Department

Russian Federation, 112, Bolshaya Kazachya St., Saratov, 410012

Vladimir M. Popkov

Razumovsky Saratov State Medical University

Email: popkov.vm@staff.sgmu.ru
ORCID iD: 0000-0003-2876-9607

Dr. Sc. (Med.), Professor, Head of the Urology Department

Russian Federation, 112, Bolshaya Kazachya St., Saratov, 410012

Artyom I. Tarasenko

Institute of Urology and Reproductive Health of the Sechenov First Moscow State Medical University

Email: tar-art@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3258-8174

Cand. Sc. (Med.), Deputy Director for Innovation

Russian Federation, Bldg. 1, 2, Bolshaya Pirogovskaya St., Moscow, 119435

Ramil R. Altynbaev

Regional Clinical Oncologic Dispensary

Email: r.r.altinbaev@ya.ru
ORCID iD: 0009-0005-8438-368X

Head of the Oncourology Department

Russian Federation, 1C, Smirnovskoe Ushchelye Nbhd., Saratov, 410053

Mahdi Mohamed Issa Al-Djazaeri

Razumovsky Saratov State Medical University

Email: mmj95@yandex.com
ORCID iD: 0009-0006-3145-244X

Resident at the Urology Department

Russian Federation, 112, Bolshaya Kazachya St., Saratov, 410012

Daniil A. Kozlov

Razumovsky Saratov State Medical University

Email: kozlovdanya58@gmail.com
ORCID iD: 0009-0005-6682-5245

Resident at the Urology Department

Russian Federation, 112, Bolshaya Kazachya St., Saratov, 410012

References

  1. Flores-Mireles, A.L., Walker, J.N., Caparon, M. and Hultgren, S.J. (2015) Urinary Tract Infections: Epidemiology, Mechanisms of Infection and Treatment Options. Nature Reviews Microbiology, 13, 269-284. https://doi.org/10.1038/nrmicro3432.
  2. Kirkali Z, Rasooly R, Star RA, Rodgers GP. Urinary stone disease: Progress, status, and needs. Urology. 2015 Oct;86(4):651-3. doi: 10.1016/j.urology.2015.07.006.
  3. Alhamadani YS, Oudah AS. Study of the bacterial sensitivity to different antibiotics which are isolated from patients with UTI using Kirby-Bauer method. J Biomed Biochem. 2022; 1:1–6. doi: 10.57238/jbb.2022.19387
  4. Kaprin A.D., Apolikhin O.I., Sivkov A.V., Anokhin N.V., Gadzhiev N.K., Malkhasyan V.A., Akopyan G.N., Prosyannikov M.Yu. The incidence of urolithiasis in the Russian Federation from 2005 to 2020. J Experimental clinical urology. 2022;2:10-17. Russian (Каприн А.Д., Аполихин О.И., Сивков А.В., Анохин Н.В., Гаджиев Н.К., Малхасян В.А., Акопян Г. Н. Заболеваемость мочекаменной болезнью в Российской Федерации с 2005 по 2020 г. Экспериментальная и клиническая урология. 2022;2:10-17). doi: 10.29188/2222-8543-2022-15-2-10-17
  5. Akopyan G. N., Alyaev Yu. G., Rapoport L. M., Gazimiev M. A., Akopyan G. S. Complications of percutaneous nephrolithotomy: literature data and own studies. Voprosy urologii i andrologii. 2017;5(3):28-34. doi: 10.20953/2307-6631-2017-3-28-34 Russian (Акопян Г. Н., Аляев Ю. Г., Рапопорт Л. М., Газимиев М. А., Акопян Г. С. Осложнения перкутанной нефролитотомии: данные литературы и собственные исследования. Вопросы урологии и андрологии. 2017;5(3):28-34.). doi: 10.20953/2307-6631-2017-3-28-34
  6. Stamatelou K, Goldfarb DS. Epidemiology of kidney stones. Healthcare (Basel). 2023 Feb 2;11(3):424. doi: 10.3390/healthcare11030424.
  7. Alelign T, Petros B. Kidney stone disease: An update on current concepts. Adv Urol. 2018 Feb 4:2018:3068365. doi: 10.1155/2018/3068365. eCollection 2018.
  8. Daudon M, Petay M, Vimont S, Deniset A, Tielens F, Haymann J et al. Urinary tract infection inducing stones: Some clinical and chemical data. Comptes Rendus Chim. 2022; 25:315–34. doi: 10.5802/crchim.159
  9. Mercimek MN, Ender O. Effect of urinary stone disease and its treatment on renal function. World J Nephrol. 2015 May 6;4(2):271-6. doi: 10.5527/wjn.v4.i2.271.
  10. Khan SR, Pearle MS, Robertson WG, Gambaro G, Canales BK, Doizi S et al. Kidney stones. Nat Rev Dis Primers. 2016 Feb 25:2:16008. doi: 10.1038/nrdp.2016.8.
  11. Schwaderer AL, Wolfe AJ. The association between bacteria and urinary stones. Ann Transl Med. 2017 Jan;5(2):32. doi: 10.21037/atm.2016.11.73.
  12. Abdolah Razi, Azita Ghiaei, Fahimeh Kamali Dolatabadi, Ramin Haghighi. Unraveling the association of bacteria and urinary stones in patients with urolithiasis: an update review article. Front Med (Lausanne) 2024 Aug 30:11:1401808. doi: 10.3389/fmed.2024.1401808.
  13. Apolikhin O.I., Sivkov A.V., Prosyannikov M.Yu., Golovanov S.A., Voytko D.A., Anokhin N.V., Kudashov I.A., Shcherbachev A.V., Pavlov A.V., Shupenev A.E., Korshunov I.S. Crystal-forming activity of urine and methods of its measurement. Experimental and Clinical Urology 2023;16(3):146-153; Russian (Аполихин О.И., Сивков А.В., Просянников М.Ю., Голованов С.А., Войтко Д.А., Анохин Н.В., Кудашов И.А., Щербачев А.В., Павлов А.В., Шупенев А.Е., Коршунов И.С. Кристаллообразующая активность мочи и методы ее измерения. Экспериментальная и клиническая урология 2023;16(3):146-153). https://doi.org/10.29188/2222-8543-2023-16-3-146-153
  14. Malhotra M, Tandon P, Wadhwa K, Melkani I, Singh A, Singh A. The complex pathophysiology of urolithiasis (kidney stones) and the effect of combinational drugs. J Drug Deliv Ther. 2022; 12:194–204. 10.17116/terarkh201587462-68
  15. Saljoughian M. The management of urolithiasis. US Pharm. 2020; 45:34–6. doi: 10.1016/j.mpsur.2016.04.007
  16. Xiang Z, Wang M, Miao C, Jin D, Wang H. Mechanism of calcitriol regulating parathyroid cells in secondary hyperparathyroidism. Front Pharmacol. 2022; 13:1020858. 10.3389/fphar.2022.1020858
  17. García-Perdomo HA, Solarte PB, España PP. Pathophysiology associated with forming urinary stones. Urol Colomb. 2016; 25:118–25. doi: 10.1016/j.uroco.2015.12.013
  18. Golovanov S.A., Prosyannikov M.Yu., Sivkov A.V., Anokhin N.V., Voytko D.A., Drozhzheva V.V. Metabolic risk factors and urinary stones formation. VII: Uricosuria lithogenic features in men and women. Experimental and Clinical Urology 2023;16(3):154-164; Russian (Голованов С.А., Просянников М.Ю., Сивков А.В., Анохин Н.В., Войтко Д.А., Дрожжева В.В. Метаболические факторы риска и формирование мочевых камней. Исследование VII: Литогенные свойства урикозурии у мужчин и женщин. Экспериментальная и клиническая урология 2023;16(3):154-164) https://doi.org/10.29188/2222-8543-2023-16-3-154-164
  19. Ngo TC, Assimos DG. Uric Acid nephrolithiasis: Recent progress and future directions. Rev Urol. 2007; 9:17–27.
  20. Abou-Elela A. Epidemiology, pathophysiology, and management of uric acid urolithiasis: A narrative review. J Adv Res. 2017; 8:513–27. 10.1016/j.jare.2017.04.005
  21. Karki N, Leslie SW. Struvite and triple phosphate renal calculi: In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2025 Jan. 2023 May 30.
  22. Trinchieri A. Urinary calculi and infection. Urologia. 2014 Apr-Jun;81(2):93-8. doi: 10.5301/uro.5000073. Epub 2014 May 27.
  23. Parsons CL, Stauffer C, Mulholland SG, Griffith DP. Effect of ammonium on bacterial adherence to bladder transitional epithelium. J Urol. (1984) 132:365–6. 10.1016/s0022-5347(17)49628-5
  24. Laibi H, Jewad A, Salih M. Role of routine markers in the diagnosis of patients with chronic kidney disease. J Biomed Biochem. (2023) 2:28–35. https://doi.org/10.57238/jbb.2023.6532.1027
  25. Meissner A, Mamoulakis C, Laube N. Urinary tract infections and Urolithiasis. Urologe A. 2010 May;49(5):623-8. doi: 10.1007/s00120-010-2257-0.
  26. Ripa F, Pietropaolo A, Montanari E, Hameed BM, Gauhar V, Somani BK. Association of kidney stones and recurrent UTIs: The chicken and egg situation. A systematic review of literature. Curr Urol Rep. (2022) 23:165–74. 10.1007/s11934-022-01103-y
  27. Espinosa-Ortiz EJ, Eisner BH, Lange D, Gerlach R. Current insights into the mechanisms and management of infection stones. Nat Rev Urol. 2019 Jan;16(1):35-53. doi: 10.1038/s41585-018-0120-z.
  28. Jung HD, Cho S, Lee JY. Update on the effect of the urinary microbiome on urolithiasis. Diagnostics. 2023 Mar 2;13(5):951. doi: 10.3390/diagnostics13050951.
  29. Salman AS. Antibacterial effect of onion‘s infusion and garlic‘s infusion on Escherichia coli isolated from urine samples. J Biomed Biochem. 2022; 1:15–20. doi: 10.57238/jbb.2022.20107
  30. Bazin D, André G, Weil R, Matzen G, Emmanuel V, Carpentier X et al. Absence of bacterial imprints on struvite-containing kidney stones: A structural investigation at the mesoscopic and atomic scale. Urology. 2012; 79:786–90. 10.1016/j.urology.2011.08.054
  31. Carpentier X, Daudon M, Traxer O, Jungers P, Mazouyes A, Matzen G et al. Relationships between carbonation rate of carbapatite and morphologic characteristics of calcium phosphate stones and etiology. Urology. (2009) 73:968–75. 10.1016/j.urology.2008.12.049
  32. Halinski A, Bhatti KH, Boeri L, Cloutier J, Davidoff K, Elqady A et al. Spectrum of bacterial pathogens from urinary infections associated with struvite and metabolic stones. Diagnostics. (2022) 13:80. 10.3390/diagnostics13010080
  33. Su X, Wang D, Ding D. Clinical factors associated with susceptibility to infection stone formation[J]. J Clin Urol. 2021; 36:284–287. 10.13201/j.issn.1001-1420.2021.04.008
  34. Lemberger U, Pjevac P, Hausmann B, Berry D, Moser D, Jahrreis V et al. The microbiome of kidney stones and urine of patients with nephrolithiasis. Urolithiasis. 2023 Jan 4;51(1):27. doi: 10.1007/s00240-022-01403-5.
  35. Pratima Shah, Ratna Baral, C. S. Agrawal, Madhab Lamsal, Dharanidhar Baral, Basudha Khanal. Urinary Calculi: A Microbiological and Biochemical Analysis at a Tertiary Care Hospital in Eastern Nepal. Int J Microbiol. 2020 Sep 12:2020:8880403. doi: 10.1155/2020/8880403. eCollection 2020.
  36. Mostaghimi T, Shirafkan H, Nasrollahian S, Fayyazi A, Hatami M, Rajabnia M, et al. Worldwide prevalence of extended-spectrum β-lactamases-producing uropathogenic Escherichia coli isolates among kidney transplant patients: A systematic review and meta-analysis. Infez Med. 2023 Dec 1;31(4):466–475. doi: 10.53854/liim-3104-5
  37. Lila AS, Rajab AA, Abdallah MH, Rizvi SM, Moin A, Khafagy ES et al. Biofilm lifestyle in recurrent urinary tract infections. Life (Basel) 2023 Jan 4;13(1):148. doi: 10.3390/life13010148.
  38. Talieh M, Pournajaf A, Bijani A, Mohammadi M, Rajabnia M, Halaji M. Phylogenetic analysis, biofilm formation, antimicrobial resistance and relationship between these characteristics in Uropathogenic Escherichia coli. Mol Biol Rep. 2024; 51:327. 10.1007/s11033-023-09031-x
  39. Mohankumar A., Raghuram Ganesh and Priyadarshini Shanmugam. Exploring the Connection Between Bacterial Biofilms and Renal Calculi: A Comprehensive Review. J Pure Appl Microbiol. 2024;18(4):2262-2283. https://doi.org/10.22207/JPAM.18.4.44
  40. Das P, Gupta G, Velu V, Awasthi R, Dua K, Malipeddi H. Formation of struvite urinary stones and approaches towards the inhibition-A review. Biomed Pharmacother. 2017; 96:361–70. 10.1016/j.biopha.2017.10.015
  41. Prywer J, Torzewska A. Bacterially induced struvite growth from synthetic urine: Experimental and theoretical characterization of crystal morphology. Cryst Growth Design. (2009) 9:3538–43. https://doi.org/10.1021/cg900281g
  42. Yu Y, Singh H, Tsitrin T, Bekele S, Lin Y, Sikorski P et al. Urethral catheter biofilms reveal plasticity in bacterial composition and metabolism and withstand host immune defenses in hypoxic environment. Front Med. 2021; 8:667462. 10.3389/fmed.2021.667462
  43. Armbruster CE, Mobley HL, Pearson MM. Pathogenesis of Proteus mirabilis Infection. EcoSal Plus 2018 Feb;8(1):10.1128/ecosalplus.ESP-0009-2017. doi: 10.1128/ecosalplus.ESP-0009-2017.
  44. McLean RJ, Brown ET. Potential influences of bacterial cell surfaces and nano-sized cell fragments on struvite biomineralization. Crystals. 2020; 10:706. doi: 10.3390/cryst10080706
  45. Azulay DN, Fraenkel M, Chai L. A bacterial biofilm polysaccharide affects the morphology and structure of calcium oxalate crystals. Cryst Growth Design. 2023; 23:7853–62. https://doi.org/10.1021/acs.cgd.3c00657
  46. Di Martino P. Extracellular polymeric substances, a key element in understanding biofilm phenotype. AIMS Microbiol. 2018 Mar 30;4(2):274-288. doi: 10.3934/microbiol.2018.2.274. eCollection 2018.
  47. Sharma S, Mohler J, Mahajan SD, Schwartz SA, Bruggemann L, Aalinkeel R. Microbial biofilm: A review on formation, infection, antibiotic resistance, control measures, and innovative treatment. Microorganisms. 2023; 11:1614. 10.3390/microorganisms11061614
  48. Rather MA, Gupta K, Mandal M. Microbial biofilm: Formation, architecture, antibiotic resistance, and control strategies. Braz J Microbiol. 2021 Dec;52(4):1701-1718. doi: 10.1007/s42770-021-00624-x. Epub 2021 Sep 23.
  49. Palusiak A. Proteus mirabilis and Klebsiella pneumoniae as pathogens capable of causing co-infections and exhibiting similarities in their virulence factors. Front Cell Infect Microbiol. 2022; 12:991657. 10.3389/fcimb.2022.991657
  50. Zaitsev A.V., Vasiliev A.O., Shiryaev A.A., Kim Yu.A., Arefyeva O.A., Govorov A.V., Pushkar D.Y. Control of biofilm formation in urological practice. Urologiia 2022;1:81-88. Russian (Зайцев А.В., Васильев А.О., Ширяев А.А., Ким Ю.А., Арефьева О.А., Говоров А.В., Пушкарь Д.Ю. Контроль образования биопленок в урологической практике. Урология. 2022;1:81-88) DOI: https://dx.doi.org/10.18565/urology.2022.1.81-88
  51. Kang CI, Kim J, Park DW, Kim BN, Ha US, Lee SJ et al. Clinical practice guidelines for the antibiotic treatment of community-acquired urinary tract infections. Infect Chemother. 2018 Mar;50(1):67-100. doi: 10.3947/ic.2018.50.1.67.
  52. Khamidullin K.R., Pushkarev A.M., Tarasenko A.I., Pavlov V.N. The role of urinary tract infection in the development of recurrent nephrolithiasis. Urologiia. 2017;5:150-154. Russian (Хамидуллин К.Р., Пушкарев А.М., Тарасенко А.И., Павлов В.Н. Роль инфекции мочевых путей в развитии рецидивного нефролитиаза. Урология 2017; 5:150-154). DOI: https://dx.doi.org/10.18565/urology.2017.5.150-154
  53. Yongzhi L, Shi Y, Jia L, Yili L, Xingwang Z, Xue G. Risk factors for urinary tract infection in patients with urolithiasis–primary report of a single center cohort. BMC Urol. 2018;18:45. 10.1186/s12894-018-0359-y

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».