Urinary tract microbiota: new taxons

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The review is devoted to the assessment of the biological diversity of the human urinary tract microflora. The search was performed using the PubMed, List of Prokaryotic Names with Standing in Nomenclature databases. Data on the species of aerobic, facultative anaerobic and obligate anaerobic bacteria described after 2000 were analyzed. It was found that the introduction of improved diagnostic protocols and methodological techniques led to the detection of new species of microorganisms in urine belonging to 14 families (Enterobacteriaceae, Pseudomonadaceae, Weeksellaceae, Flavobacteriaceae, Chromobacteriaceae, Paenibacillaceae, Lysobacteraceae, Bifidobacteriaceae, Actinomycetaceae, Lactobacillaceae, Corynebacteriaceae, Caryophanaceae, Dietziaceae, and Aerococcaceae). Information on the clinical significance and antibiotic resistance of these bacteria is presented.

About the authors

Alexander V. Valyshev

Institute for Cellular and Intracellular Symbiosis of the Orenburg Federal Research Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: valyshevav@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1819-3969

Cand. Sc. (Med.), Associate Professor, Leading Researcher at the Laboratory of Microbial Ecology and Dysbioses

Russian Federation, 11, Pionerskaya St., Orenburg, 460000

Mikhail D. Kuzmin

Institute for Cellular and Intracellular Symbiosis of the Orenburg Federal Research Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: mdk-49@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6349-6053

Dr. Sc. (Med.), Leading Researcher at the Laboratory for Studying the Mechanisms of Formation of Human Microbial Biocenoses, Urologist of the Highest Qualification Category, Honored Doctor of the Russian Federation and the Republic of Mordovia

Russian Federation, 11, Pionerskaya St., Orenburg, 460000

References

  1. Kogan M.I., Naboka Iu.L., Ibishev Kh.S., Gudima I.A. [Unsterile urine in health human--new paradigm in medicine]. Urologiia. 2014;5:48-52. Russian (Коган М.И., Набока Ю.Л., Ибишев Х.С., Гудима И.А. Нестерильность мочи здорового человека – новая парадигма в медицине. Урология. 2014;5:48-52.)
  2. Yang J., Long H., Hu Y., Feng Y., McNally A., Zong Z. Klebsiella oxytoca complex: update on taxonomy, antimicrobial resistance, and virulence. Clin. Microbiol. Rev. 2022;35(1):e0000621. doi: 10.1128/CMR.00006-21.
  3. Merla C., Rodrigues C., Passet V., Corbella M., Thorpe H.A., Kallonen T.V.S., Zong Z., Marone P., Bandi C., Sassera D., Corander J., Feil E.J., Brisse S. Description of Klebsiella spallanzanii sp. nov. and of Klebsiella pasteurii sp. nov. Front. Microbiol. 2019;10:2360. doi: 10.3389/fmicb.2019.02360.
  4. Hu Y., Wei L., Feng Y., Xie Y., Zong Z. Klebsiella huaxiensis sp. nov., recovered from human urine. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019;69(2):333–336. doi: 10.1099/ijsem.0.003102.
  5. Wu W., Feng Y., Zong Z. Enterobacter sichuanensis sp. nov., recovered from human urine. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018;68(12):3922–3927. doi: 10.1099/ijsem.0.003089.
  6. Yang C.H., Young T., Peng M.Y., Weng M.C. Clinical spectrum of Pseudomonas putida infection. J. Formos. Med. Assoc. 1996;95(10):754–761.
  7. Tohya M., Watanabe S., Teramoto K., Shimojima M., Tada T., Kuwahara-Arai K., War M.W., Mya S., Tin H.H., Kirikae T. Pseudomonas juntendi sp. nov., isolated from patients in Japan and Myanmar. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019;69(11):3377–3384. doi: 10.1099/ijsem.0.003623.
  8. Alberto-Lei F., Nodari C.S., Streling A.P., Bessa-Neto F.O., Siqueira A.V., Cayô R., Gales A.C. Characterization of a carbapenem-resistant BKC-1-producing clinical isolate belonging to the Pseudomonas putida group from Brazil. Antimicrob. Agents Chemother. 2022;66(12):e0083922. doi: 10.1128/aac.00839-22.
  9. Zheng L., Zhang X., Zhu L., Lu G., Guan J., Liu M., Jing J., Sun S., Wang Y., Sun Y., Ji X., Jiang B., Chen J., Liu J., Chen P., Guo X. A clinical Pseudomonas juntendi strain with blaIMP-1 carried by an integrative and conjugative element in China. Front. Microbiol. 2022;13:929800. doi: 10.3389/fmicb.2022.929800.
  10. Drobish A.M., Emery B.D., Whitney A.M., Lauer A.C., Metcalfe M.G., McQuiston J.R. Oblitimonas alkaliphila gen. nov., sp. nov., in the family Pseudomonadaceae, recovered from a historical collection of previously unidentified clinical strains. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2016;66(8):3063–3070. doi: 10.1099/ijsem.0.001147.
  11. Rudra B., Gupta R.S. Phylogenomic and comparative genomic analyses of species of the family Pseudomonadaceae: Proposals for the genera Halopseudomonas gen. nov. and Atopomonas gen. nov., merger of the genus Oblitimonas with the genus Thiopseudomonas, and transfer of some misclassified species of the genus Pseudomonas into other genera. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2021;71(9). doi: 10.1099/ijsem.0.005011.
  12. Burcham Z.M. Comparative genomic analysis of an emerging Pseudomonadaceae member, Thiopseudomonas alkaliphila. Microbiol. Spectr. 2024;12(8):e0415723. doi: 10.1128/spectrum.04157-23.
  13. Sankar S.A., Lo C.I., Fall B., Sambe-Ba B., Mediannikov O., Diallo I., Labas N., Faye N., Wade B., Raoult D., Fournier P.E., Fenollar F. Noncontiguous finished genome sequence and description of Weeksella massiliensis sp. nov. New Microbes New Infect. 2015;8:89–98. doi: 10.1016/j.nmni.2015.09.013.
  14. de la Fuente García Peña L.A., Mendoza García A.U., Villegas-Dominguez J.E., Márquez Celedonio F.G., Arana Vidal H., Azuara Díaz K. Ventilator-associated pneumonia by Weeksella virosa: case report. BMC Infect. Dis. 2024;24(1):6. doi: 10.1186/s12879-023-08927-0.
  15. Vaquera-Aparicio D.N., Mascareñas-De Los Santos A.H., Casillas-Vega N., Riojas-Hernández P., Llaca-Díaz J., Herrera-Benavente I., Castillo-Bejarano J.I. Bacteremia due to Weeksella virosa in a pediatric patient with embryonal rhabdomyosarcoma. Bol. Med. Hosp. Infant Mex. 2020;77(3):149–152. doi: 10.24875/BMHIM.19000205.
  16. Slenker A.K., Hess B.D., Jungkind D.L., DeSimone J.A. Fatal case of Weeksella virosa sepsis. J. Clin. Microbiol. 2012;50(12):4166–4167. doi: 10.1128/JCM.01761-12.
  17. Paek J., Shin J.H., Shin Y., Park I.S., Jin T.E., Kook J.K., Wie S.H., Cho H.G., Park S.J., Chang Y.H. Myroides injenensis sp. nov., a new member isolated from human urine. Antonie Van Leeuwenhoek. 2015;107(1):201–207. doi: 10.1007/s10482-014-0317-y.
  18. LaVergne S., Gaufin T., Richman D. Myroides injenensis bacteremia and severe cellulitis. Open Forum Infect. Dis. 2019;6(7):ofz282. doi: 10.1093/ofid/ofz282.
  19. Lan K., Cai Y.M., Li L.H., Zeng J.M., Yu X.G., Qu P.H., Li H.L., Liu Y.Y., Chen L., Chen C., Huang B. Vogesella urethralis sp. nov., isolated from human urine, and emended descriptions of Vogesella perlucida and Vogesella mureinivorans. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020;70(1):624–630. doi: 10.1099/ijsem.0.003802.
  20. Matsuda H., Katayama I., Watanabe T., Komatsu A., Iwakami N., Goto Y., Suzuki M., Iwakami S.I., Takahashi K. Vogesella urethralis-induced aspiration pneumonia and bacteremia in an elderly man: a first case report and literature review. BMC Infect. Dis. 2023;23(1):285. doi: 10.1186/s12879-023-08269-x.
  21. Roux V., Fenner L., Raoult D. Paenibacillus provencensis sp. nov., isolated from human cerebrospinal fluid, and Paenibacillus urinalis sp. nov., isolated from human urine. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2008;58(Pt 3):682-687. doi: 10.1099/ijs.0.65228-0.
  22. Thierry S., Macarie H., Iizuka T., Geißdörfer W., Assih E.A., Spanevello M., Verhe F., Thomas P., Fudou R., Monroy O., Labat M., Ouattara A.S. Pseudoxanthomonas mexicana sp. nov. and Pseudoxanthomonas japonensis sp. nov., isolated from diverse environments, and emended descriptions of the genus Pseudoxanthomonas Finkmann et al. 2000 and of its type species. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2004;54(Pt 6):2245–2255. doi: 10.1099/ijs.0.02810-0.
  23. Hoyles L., Inganäs E., Falsen E., Drancourt M., Weiss N., McCartney A.L., Collins M.D. Bifidobacterium scardovii sp. nov., from human sources. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2002;52(Pt 3):995–999. doi: 10.1099/00207713-52-3-995.
  24. Barberis C.M., Cittadini R.M., Almuzara M.N., Feinsilberg A., Famiglietti A.M., Ramírez M.S., Vay C.A. Recurrent urinary infection with Bifidobacterium scardovii. J. Clin. Microbiol. 2012;50(3):1086–1088. doi: 10.1128/JCM.06027-11.
  25. Guevara Nuñez D., De Paulis A.N., Bertona E., Gutiérrez M.Á., Vay C.A., Suárez J.P., Predari S.C. Bifidobacterium scardovii aislado de 2 muestras consecutivas de orina [Bifidobacterium scardovii isolated from 2 consecutive urine samples]. Rev. Argent. Microbiol. 2017;49(4):328–331. doi: 10.1016/j.ram.2017.04.004.
  26. Huys G., Vancanneyt M., D’Haene K., Falsen E., Wauters G., Vandamme P. Alloscardovia omnicolens gen. nov., sp. nov., from human clinical samples. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007;57(Pt 7):1442–1446. doi: 10.1099/ijs.0.64812-0.
  27. Mahlen S.D., Clarridge J.E. 3rd. Site and clinical significance of Alloscardovia omnicolens and Bifidobacterium species isolated in the clinical laboratory. J. Clin. Microbiol. 2009;47(10):3289–3293. doi: 10.1128/JCM.00555-09.
  28. Klein S., Nurjadi D., Horner S., Heeg K., Zimmermann S., Burckhardt I. Significant increase in cultivation of Gardnerella vaginalis, Alloscardovia omnicolens, Actinotignum schaalii, and Actinomyces spp. in urine samples with total laboratory automation. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2018;37(7):1305–1311. doi: 10.1007/s10096-018-3250-6.
  29. Sousa M., Ksiezarek M., Perovic S.U., Antunes-Lopes T., Grosso F., Ribeiro T.G., Peixe L. Gardnerella pickettii sp. nov. (formerly Gardnerella genomic species 3) and Gardnerella greenwoodii sp. nov. (formerly Gardnerella genomic species 8) isolated from female urinary microbiome. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2023;73(11). doi: 10.1099/ijsem.0.006140.
  30. Hall V., Collins M.D., Hutson R.A., Falsen E., Inganäs E., Duerden B.I. Actinobaculum urinale sp. nov., from human urine. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2003;53(Pt 3):679–682. doi: 10.1099/ijs.0.02422-0.
  31. Yassin A.F., Spröer C., Pukall R., Sylvester M., Siering C., Schumann P. Dissection of the genus Actinobaculum: Reclassification of Actinobaculum schaalii Lawson et al. 1997 and Actinobaculum urinale Hall et al. 2003 as Actinotignum schaalii gen. nov., comb. nov. and Actinotignum urinale comb. nov., description of Actinotignum sanguinis sp. nov. and emended descriptions of the genus Actinobaculum and Actinobaculum suis; and re-examination of the culture deposited as Actinobaculum massiliense CCUG 47753T (= DSM 19118T), revealing that it does not represent a strain of this species. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2015;65(Pt 2):615–624. doi: 10.1099/ijs.0.069294-0.
  32. Niang E.H.A., Lo C.I., Brahimi S., Armstrong N., Raoult D., Fournier P.E., Fenollar F. Varibaculum massiliense sp. nov., a new bacterium isolated from human urine with culturomics. New Microbes New Infect. 2019;32:100591. doi: 10.1016/j.nmni.2019.100591.
  33. Rocha J., Botelho J., Ksiezarek M., Perovic S.U., Machado M., Carriço J.A., Pimentel L.L., Salsinha S., Rodríguez-Alcalá L.M., Pintado M., Ribeiro T.G., Peixe L. Lactobacillus mulieris sp. nov., a new species of Lactobacillus delbrueckii group. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020;70(3):1522–1527. doi: 10.1099/ijsem.0.003901.
  34. Nikolaitchouk N., Wacher C., Falsen E., Andersch B., Collins M.D., Lawson P.A. Lactobacillus coleohominis sp. nov., isolated from human sources. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2001;51(Pt 6):2081–2085. doi: 10.1099/00207713-51-6-2081.
  35. Zheng J., Wittouck S., Salvetti E., Franz C.M.A.P., Harris H.M.B., Mattarelli P., O’Toole P.W., Pot B., Vandamme P., Walter J., Watanabe K., Wuyts S., Felis G.E., Gänzle M.G., Lebeer S. A taxonomic note on the genus Lactobacillus: Description of 23 novel genera, emended description of the genus Lactobacillus Beijerinck 1901, and union of Lactobacillaceae and Leuconostocaceae. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020;70(4):2782–2858. doi: 10.1099/ijsem.0.004107.
  36. Ksiezarek M., Ribeiro T.G., Rocha J., Grosso F., Perovic S.U., Peixe L. Limosilactobacillus urinaemulieris sp. nov. and Limosilactobacillus portuensis sp. nov. isolated from urine of healthy women. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019;71(3). doi: 10.1099/ijsem.0.004726.
  37. Atasayar E., Zimmermann O., Spröer C., Schumann P., Groß U. Corynebacterium gottingense sp. nov., isolated from a clinical patient. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2017;67(11):4494–4499. doi: 10.1099/ijsem.0.002322.
  38. Bernard K.A., Pacheco A.L., Burdz T., Wiebe D., Bernier A.M. Corynebacterium godavarianum Jani et al. 2018 and Corynebacterium hadale Wei et al. 2018 are both later heterotypic synonyms of Corynebacterium gottingense Atasayar et al. 2017, proposal of an emended description of Corynebacterium gottingense Atasayar et al. 2017. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020;70(5):3534–3540. doi: 10.1099/ijsem.0.004153.
  39. Niang E.H.A., Lo C.I., Morand A., Ndongo S., Raoult D., Fournier P.E., Fenollar F. Corynebacterium urinapleomorphum sp. nov., a new bacterial species isolated from human urine sample. New Microbes New Infect. 2019;31:100576. doi: 10.1016/j.nmni.2019.100576.
  40. Olowo-Okere A., Ibrahim Y.K.E., Lo C.I., Olayinka B.O., Yimagou E.K., Yacouba A., Mohammed Y., Nabti L.Z., Ragueh A.A., Lupande D., Raoult D., Rolain J.M., Diene S.M. Bhargavaea massiliensis sp. nov. and Dietzia massiliensis sp. nov., novel bacteria species isolated from human urine samples in Nigeria. Curr. Microbiol. 2021;79(1):18. doi: 10.1007/s00284-021-02721-4.
  41. Lawson P.A., Falsen E., Ohlén M., Collins M.D. Aerococcus urinaehominis sp. nov., isolated from human urine. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2001;51(Pt 2):683–686. doi: 10.1099/00207713-51-2-683.
  42. Kadyrov Z.A., Stepanov V.N., Faniev M.V., Ramishvili S.V. Microbiota of the urogenital organs. Urologiia. 2020;1:116–120. Russian. (Кадыров З.А., Степанов В.Н., Фаниев М.В., Рамишвили Ш.В. Микробиота органов урогенитальной системы. Урология. 2020;1:116-120.) doi: 10.18565/urology.2020.1.116–120.
  43. Slesarevskaya M.N., Kuzmin I.V., Zhumadillayev K.G., Vvedenskiy G.A., Mikheev Y.А., Maksimova A.V. Microbiome and urine microbiota: modern concepts and gender features. Urology reports (St.-Petersburg). 2022;12(2):157–165. Russian (Слесаревская М.Н., Кузьмин И.В., Жумадиллаев К.Г., Введенский Г.А., Михеев Ю.А., Максимова А.В. Микробиом и микробиота мочи: современные представления и гендерные особенности. Урологические ведомости. 2022;12(2):157–165) doi: 10.17816/uroved109278.
  44. Kuz’min M.D., Peshkova Yu.I., Pashkova T.M., Kartashova O.L., Pashinina O.A., Meshcheryakov A.O. Structure of microorganism species cultured from urine of urolithiasis patients. Urologiia. 2017;4:18–21. Russian. (Кузьмин М.Д., Пешкова Ю.И., Пашкова Т.М., Карташова О.Л., Пашинина О.А., Мещеряков А.О. Видовая структура микроорганизмов, выделенных из мочи при мочекаменной болезни. Урология. 2017;4:18–21.) doi: 10.18565/urol.2017.4.18-21.
  45. Faniev M.V., Kadyrov Z.A., Druzhinina N.K., Stepanov V.S., Prokopyev Y.V., Fedorenko T.V., Markelova M.I., Khusnutdinova D.R., Grigorieva T.V. The structure of the microbiota of fertile and infertile patients with different types of azoospermiа. Experimental and Clinical Urology 2024;17(2):36–44. Russian (Фаниев М.В., Кадыров З.А., Дружинина Н.К., Степанов В.С., Прокопьев Я.В., Федоренко Т.В., Маркелова М.И., Хуснутдинова Д.Р., Григорьева Т.В. Cтруктура микробиоты фертильных и инфертильных пациентов с различными видами азооспермии. Экспериментальная и клиническая урология. 2024;17(2):36–44.) doi: 10.29188/2222-8543-2024-17-2-36-44.
  46. Kogan M.I., Naboka Yu.L., Ryzhkin A.V., Vasilyev O.N. Microbiota/microbiome urine and bladder cancer. Cancer Urology. 2020;16(2):97–103. Russian. (Коган М.И., Набока Ю.Л., Рыжкин А.В., Васильев О.Н. Микробиота/микробиом мочи и рак мочевого пузыря. Онкоурология. 2020;16(2):97–103). doi: 10.17650/1726-9776-2020-16-2-97-103.
  47. Kogan M.I., Naboka Yu.L., Ryzhkin A.V., Gudima I.A., Ivanov A.G., Ivanov S.N., Vasiliev O.N., Glukhov V.P., Ilyash A.V., Sizyakin D.V. Urine microbiota in non-muscle-invasive bladder cancer and approaches to its detection. Urology Herald. 2024;12(3):53–61. Russian. (Коган М.И., Набока Ю.Л., Рыжкин А.В., Гудима И.А., Иванов А.Г., Иванов С.Н., Васильев О.Н., Глухов В.П., Ильяш А.В., Сизякин Д.В. Микробиота мочи при немышечно-инвазивном раке мочевого пузыря и подходы к ее выявлению. Вестник урологии. 2024;12(3):53–61). doi: 10.21886/2308-6424-2024-12-3-53-61.
  48. Ece G., Aktaş A., Caner A., Sağlık İ., Kula Atik T., Ulusan Bağcı Ö., Bayındır Bilman F., Demirbakan H., Güdül Havuz S., Kaya E., Koyuncu Özyurt Ö., Yetkin G., Zorbozan O. The urogenital system microbiota: is it a new gamechanger in urogenital cancers? Microorganisms. 2025;13(2):315. doi: 10.3390/microorganisms13020315.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».