Characteristics of Unique Imported Vibrio cholerae Strains Which Caused Cases of Acute Intestinal Infection in Moscow in 2023

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

BACKGROUND: In 2023, two cases of acute intestinal infection caused by identical strains of Vibrio cholerae El Tor carrying the preCTX prophage and the classical allele of the tcpA gene were reported in Russia for the first time. The patients had recently visited Asian countries (Indonesia, Bangladesh, and India). A detailed molecular genetic characterization of the pathogens was required to assess their pathogenic potential.

AIM: To provide phenotypic and genotypic characteristics of Vibrio cholerae O1 strains imported to Moscow in 2023 and isolated from patients with acute intestinal infection.

METHODS: In this study, whole-genome sequences (WGSs) were obtained using the MiSeq Illumina platform. Bioinformatics analysis was performed using Vector NTI Advance, BioEdit, BLASTN, BLASTP, and CARD, as well as the pygenomeviz and biopython packages.

RESULTS: The studied strains belonged to the biovar El Tor, serovar Ogawa, and had identical antibiotic resistance profiles. Their genomes contained the preCTX and RS1 prophages with a unique gene composition. RS1 harbored the rstRcalc gene (Calcutta variant), while the RS2 element of preCTX contained the rstRclass gene (classical variant), as well as an additional orfX gene of unknown function. Within the complete VPI-1 pathogenicity island, the tcp cluster — responsible for the production of toxin-coregulated pili — demonstrated significant differences from prototypes in the tcpF and toxT genes, although their products retained characteristic active domains. The tcpA gene was of the classical type but differed from the prototype by three single nucleotide polymorphisms. The strains also possessed a wide array of intact genetic determinants of pathogenicity factors characteristic for the biovar El Tor, sufficient to express its full pathogenic potential.

CONCLUSION: The analyzed Vibrio cholerae strains were imported from India, Bangladesh, or Indonesia and are linked by a common source of infection and a transmission pathway. The risk of further importation of such or similar strains persists, and the characterized isolates can be used as reference strains for cholera surveillance studies in the Russian Federation.

About the authors

Elena V. Monakhova

Rostov-on-Don Plague Control Research Institute

Author for correspondence.
Email: monakhova_ev@antiplague.ru
ORCID iD: 0000-0002-9216-7777
SPIN-code: 3091-5680

Dr. Sci. (Biology)

Russian Federation, Rostov-on-Don

Vladimir D. Kruglikov

Rostov-on-Don Plague Control Research Institute

Email: kruglikov_vd@antiplague.ru
ORCID iD: 0000-0002-6540-2778
SPIN-code: 9767-2936

MD, Dr. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Rostov-on-Don

Oksana A. Podoinitsyna

Rostov-on-Don Plague Control Research Institute

Email: podoynitcina_oa@antiplague.ru
ORCID iD: 0000-0002-9996-4189
SPIN-code: 4424-8963

Cand. Sci. (Biology)

Russian Federation, Rostov-on-Don

Alexey S. Vodopyanov

Rostov-on-Don Plague Control Research Institute

Email: vodopyanov_as@antiplague.ru
ORCID iD: 0000-0002-9056-3231
SPIN-code: 7319-3037

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Rostov-on-Don

Natalia B. Nepomnyashchaya

Rostov-on-Don Plague Control Research Institute

Email: nepomniashchaia_nb@antiplague.ru
ORCID iD: 0000-0003-0868-6791
SPIN-code: 3314-8774
Russian Federation, Rostov-on-Don

Artem V. Evteev

Rostov-on-Don Plague Control Research Institute

Email: evteev_av@antiplague.ru
ORCID iD: 0000-0002-0087-9153
SPIN-code: 6050-0361
Russian Federation, Rostov-on-Don

Natalia E. Gaevskaya

Rostov-on-Don Plague Control Research Institute

Email: gaevskaya_ne@antiplague.ru
ORCID iD: 0000-0002-0762-3628
SPIN-code: 3143-4788

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Rostov-on-Don

References

  1. Monakhova EV, Ghosh A, Mutreja A, et al. Endemic cholera in India and imported cholera in Russia: What is common? Problems of Particularly Dangerous Infections. 2020;(3):17–26. (In English). doi: 10.21055/0370-1069-2020-3-17-26 EDN: SAPFLG
  2. Popova AYu, Noskov AK, Ezhlova EB, et al. Epidemiological situation on cholera in the Russian Federation in 2023 and forecast for 2024. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2024;(1):76–88. doi: 10.21055/0370-1069-2024-1-76-88 EDN: IPVMUO
  3. Monakhova EV, Vodop’yanov AS, Kruglikov VD, et al. Molecular genetic characteristics of Vibrio cholerae nonO1/nonO139 strains isolated on the territory of Russian Federation from patients with otitis. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2022;99(4):465–477 doi: 10.36233/0372-9311-215 EDN: NGXMCM
  4. Boyd EF, Heilpern AJ Waldor MK. Molecular analyses of a putative CTXphi precursor and evidence for independent acquisition of distinct CTX(phi)s by toxigenic Vibrio cholerae. J Bacteriol. 2000;182(19):5530–5538. doi: 10.1128/JB.182.19.5530-5538.2000
  5. Davis BM, Kimsey HH, Chang W, Waldor MK. The Vibrio cholerae O139 Calcutta bacteriophage CTXphi is infectious and encodes a novel repressor. J Bacteriol. 1999;181(21):6779–6787. doi: 10.1128/JB.181.21.6779-6787.1999
  6. Li X, Zhao L, Gao H, et al. A novel pre-CTX prophage in the Vibrio cholerae serogroup O139 strain. Infect Genet Evol. 2020;81:104238. doi: 10.1016/j.meegid.2020.104238 EDN: PJJVHQ
  7. Kumar A, Das B, Kumar N. Vibrio Pathogenicity Island-1: The master determinant of cholera pathogenesis. Front Cell Infect Microbiol. 2020;10:561296. doi: 10.3389/fcimb.2020.561296 EDN: DNHDNG
  8. Wang H, Pang B, Xiong L, et al. The hybrid pre-CTX-RS1 prophage genome and its regulatory function in environmental Vibrio cholerae O1 strains. Appl Environ Microbiol. 2015;81(20):7171–7177. doi: 10.1128/AEM.01742-15
  9. Li X, Han Y, Zhao W, et al. Diversity and complexity of CTXΦ and pre-CTXΦ families in Vibrio cholerae from seventh pandemic. Microorganisms. 2024;12(10):1935. doi: 10.3390/microorganisms12101935 EDN: JVFBHC
  10. Nusrin S, Khan GY, Bhuiyan NA, et al. Diverse CTX phages among toxigenic Vibrio cholerae O1 and O139 strains isolated between 1994 and 2002 in an area where cholera is endemic in Bangladesh. J Clin Microbiol. 2004;42(12):5854–5856. doi: 10.1128/JCM.42.12.5854-5856.2004
  11. Choi SY, Lee JH, Kim EJ, et al. Classical RS1 and environmental RS1 elements in Vibrio cholerae O1 El Tor strains harbouring a tandem repeat of CTX prophage: revisiting Mozambique in 2005. J Med Microbiol. 2010; 59(Pt 3):302–308. doi: 10.1099/jmm.0.017053-0
  12. Maiti D, Das B, Saha A, et al. Genetic organization of pre-CTX and CTX prophages in the genome of an environmental Vibrio cholerae non-O1, non-O139 strain. Microbiology. 2006;152(Pt 12):3633–3641. doi: 10.1099/mic.0.2006/000117-0
  13. Tay CY, Reeves PR, Lan R. Importation of the major pilin TcpA gene and frequent recombination drive the divergence of the Vibrio pathogenicity island in Vibrio cholerae. FEMS Microbiol Lett. 2008;289(2):210–218. doi: 10.1111/j.1574-6968.2008.01385.x
  14. Mukhopadhyay AK, Chakraborty S, Takeda Y, et al. Characterization of VPI pathogenicity island and CTXphi prophage in environmental strains of Vibrio cholerae. J Bacteriol. 2001;183(16):4737–4746. doi: 10.1128/JB.183.16.4737-4746.2001
  15. Li F, Du P, Li B, et al. Distribution of virulence-associated genes and genetic relationships in non-O1/O139 Vibrio cholerae aquatic isolates from China. Appl Environ Microbiol. 2014;80(16):4987–4992. doi: 10.1128/AEM.01021-14
  16. Irenge LM, Ambroise J, Bearzatto B, et al. Genomic evolution and rearrangement of CTX-Φ prophage elements in Vibrio cholerae during the 2018-2024 cholera outbreaks in eastern Democratic Republic of the Congo. Emerg Microbes Infect. 2024;13(1):2399950. doi: 10.1080/22221751.2024.2399950 EDN: LXYKTI
  17. Monakhova EV, Mironova AV, Alekseeva LP, Mazrukho AB. Virulence of pre-CTXphi-carrying Vibrio cholerae: Genotypic and phenotypic characteristics. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology. 2008;(4):27–32. EDN: JUXZUH
  18. Wang H, Yang C, Sun Z, et al. Genomic epidemiology of Vibrio cholerae reveals the regional and global spread of two epidemic non-toxigenic lineages. PLoS Negl Trop Dis. 2020;14(2):e0008046. doi: 10.1371/journal.pntd.0008046 EDN: YMFFVN
  19. Hao T, Zheng W, Wu Y, et al. Population genomics implies potential public health risk of two non-toxigenic Vibrio cholerae lineages. Infect Genet Evol. 2023;112:105441. doi: 10.1016/j.meegid.2023.105441 EDN: KDWUCX
  20. Meyer N, Stephan R, Cernela N, et al. Genomic characteristics of clinical non-toxigenic Vibrio cholerae isolates in Switzerland: a cross-sectional study. Swiss Med Wееkly. 2024;154:3437. doi: 10.57187/s.3437 EDN: RTWOVU
  21. Das B, Verma J, Kumar P, et al. Antibiotic resistance in Vibrio cholerae: understanding the ecology of resistance genes and mechanisms. Vaccine. 2020;38(Suppl 1):A83–A92. doi: 10.1016/j.vaccine.2019.06.031 EDN: DDDOZH
  22. Lepuschitz S, Baron S, Larvor E, et al. Phenotypic and genotypic antimicrobial resistance traits of Vibrio cholerae non-O1/non-O139 isolated from a large Austrian lake frequently associated with cases of human infection. Front Microbiol. 2019;10:2600. doi: 10.3389/fmicb.2019.02600
  23. Selyanskaya NA, Egiazaryan LA, Ezhova MI, et al. Analysis of antibiotic resistance of Vibrio cholerae isolated from environmental objects in Russia in 2019. Antibiotics and Chemotherapy. 2021;66(3-4):4–11. (In Russian) doi: 10.24411/0235-2990-2021-66-3-4-4-11 EDN: LPLLFZ
  24. Waturangi DE, Wennars M, Suhartono MX, Wijaya YF. Edible ice in Jakarta, Indonesia, is contaminated with multidrug-resistant Vibrio cholerae with virulence potential. J Med Microbiol. 2013;62(Pt 3):352–359. doi: 10.1099/jmm.0.048769-0
  25. Waturangi DE, Pradita N, Linarta J, Banerjee S. Prevalence and molecular characterization of Vibrio cholerae from ice and beverages sold in Jakarta, Indonesia, using most probable number and multiplex PCR. J Food Prot. 2012;75(4):651–659. doi: 10.4315/0362-028X.JFP-11-504
  26. Nababan H, Rahayu WP, Waturangi DE, et al. Critical points and the presence of pathogenic bacteria in iced beverage processing lines. J Infect Dev Ctries. 2017;11(6):493–500. doi: 10.3855/jidc.8934
  27. Budiman A, Kurnia K, Waturangi DE. Prevalence and molecular characterization of Vibrio cholerae from fruits and salad vegetables sold in Jakarta, Indonesia, using most probable number and PCR. BMC Res Notes. 2022;15(1):63. doi: 10.1186/s13104-022-05955-y EDN: MNMWTM
  28. Ferdous R, Sultana N, Hossain MB, et al. Exploring the potential human pathogenic bacteria in selected ready-to-eat leafy greens sold in Dhaka City, Bangladesh: Estimation of bacterial load and incidence. Food Sci Nutr. 2023;12(2):1105–1118. doi: 10.1002/fsn3.3825 EDN: ZXYQKZ
  29. Nithya A, Babu S. Prevalence of plant beneficial and human pathogenic bacteria isolated from salad vegetables in India. BMC Microbiol. 2017;17(1):64. doi: 10.1186/s12866-017-0974-x EDN: YXFUCP
  30. Nguyen TV, Pham QD, Do QK, et al. Cholera returns to southern Vietnam in an outbreak associated with consuming unsafe water through iced tea: A matched case-control study. PLoS Negl Trop Dis. 2017;11(4):e0005490. doi: 10.1371/journal.pntd.0005490

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Structure of preCTX and RS1 prophages of imported strains isolated from patients in Moscow (2023).

Download (728KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Comparison of amino acid sequences of tcp cluster gene products of V. cholerae strains N16961, O395 and 226 (Moscow, 2023). Connecting lines in blue indicate 100% identity, blue - identity between 95.0-99.9%, pink - 80.0-84.9%, grey - 70.0-79.0%. The coverage parameter for pairwise comparison of proteins (70%) was applied. No comparison was performed between the sequences for which the coverage percentage was lower than 70%, and there were no connecting lines.

Download (942KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Eco-vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».