Effect of enriched environment on spatial memory and expression of microglial activation markers in Balb/c mice

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Enriched habitat of laboratory animals causes stimulation of neuronal plasticity including increased level of hippocampal neurogenesis and more efficient spatial orientation. In addition, the enriched environment has an immunomodulatory effect on both peripheral immune cells and microglia, i.e., resident brain macrophages. Since immune cells and their secreted products modulate the processes of neuronal plasticity, studying the effects of enriched environment is relevant on the level of neurogenesis in rodents with different immune status. Compared with C57Bl/6, Balb/c mice are characterized by predominance of humoral (Th2) rather than cellular (Th1) types of immunity which is associated with differences in the H2 region of the major histocompatibility (MHCI) gene locus, as well as a higher level of anxiety revealed by behavioral phenotyping. The aim of our study was to evaluate the effect of enriched environment on spatial memory, levels of neurogenesis, and activation features of resident macrophages (microglia) in hippocampus of Balb/c mice. The study was performed on 4-month-old female Balb/c mice. To assess the spatial memory and learning ability, the Barnes labyrinth was used. Gene expression levels were assessed by means of gene-specific PCR using primers for BDNF, CD68, DCX, FGF2, IBA1, IL-1B, IL-10, SOX2, TMEM119, TNFα; GAPDH was used as a reference gene. The obtained data suggest that keeping Balb/c mice under the enriched conditions promotes increased levels of hippocampal neurogenesis, along with more efficient spatial orientation. Expression of genes encoding neurotrophic factors, as well as cytokines and markers of microglia activation proved to be increased for FGF2, TNFα, Iba1 and TMEM119, whereas expression of BDNF, IL-1β, IL-10 and CD68 genes did not change. Hence, expression of BDNF and IL-10 genes in Balb/c mice from enriched environment was not increased, being typical for C57BL/6 mice. However, it does not prevent the proliferation and differentiation of neurons in gyrus dentatus and successful spatial orientation in Barnes labyrinth. Microglial cells in Balb/c mice under enriched conditions are probably polarized according to the M0/M2 type.

About the authors

Taisiya P. Lebedeva

Immanuel Kant Baltic Federal University

Email: lptaisiya@kantiana.ru
ORCID iD: 0009-0001-8983-3898

Master’s Student, Higher School for Living Systems

Russian Federation, Kaliningrad

Ekaterina A. Kurilova

Immanuel Kant Baltic Federal University

Email: ekaterinakuuurilova@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-0031-116X

Postgraduate Student, Higher School for Living Systems

Russian Federation, Kaliningrad

Maria V. Sidorova

Immanuel Kant Baltic Federal University

Email: masidorova1@kantiana.ru
ORCID iD: 0000-0003-3347-2920

Senior Lecturer, Higher School for Living Systems

Russian Federation, Kaliningrad

Oksana P. Tuchina

Immanuel Kant Baltic Federal University

Author for correspondence.
Email: otuchina@kantiana.ru
ORCID iD: 0000-0003-1480-1311

PhD (Biology), Associate Professor, Higher School for Living Systems

Russian Federation, 2 Universitetskaya St, Kaliningrad, 236006

References

  1. Патлай Н.И., Сотников Е.Б., Тучина О.П. Роль микроглиальных цитокинов в модуляции нейрогенеза во взрослом мозге // Международный журнал прикладных и фундаментальных исследований, 2020. №. 5. С. 15-23. [Patlay N.I., Sotnikov E.B., Tuchina O.P. The role of microglial cytokines in the modulation of neurogenesis in the adult brain. Mezhdunarodnyy zhurnal prikladnykh i fundamentalnykh issledovaniy = International Journal of Applied and Basic Research, 2020, no. 5, pp. 15-23. (In Russ.)]
  2. Патлай Н.И., Сотников Е.Б., Курилова Е.А., Тучина О.П. Ранние изменения реактивного профиля глиальных клеток гиппокампа мыши в ответ на липополисахарид // Современные проблемы науки и образования, 2020. № 6. [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://science-education.ru/article/view?id=30310. [Patlay N.N., Sotnikov E.B., Kurilova E.A., Tuchina O.P. Early changes in the reactive profile of mouse hippocampal glial cells in response to lipopolysaccharide. Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya = Modern Problems of Science and Education, 2020, no. 6. [Electronic resource]. Available at: https://science-education.ru/ article/view?id=30310. (In Russ.)]
  3. Сотников Е.Б., Патлай Н.И., Николаева А.Ю., Тучина О.П. Экспрессия глиальных маркеров, цитокинов и маркеров нейрогенеза в гиппокампе мыши при старении и в ответ на липополисахарид // Молекулярная медицина, 2021. Т. 19, № 3 С. 38-43. [Sotnikov E.B., Patlay N.I., Nikolaeva A.Y., Tuchina O.P. Expression of glial markers, cytokines and markers of neurogenesis in the mouse hippocampus during aging and in response to lipopolysaccharide. Molekulyarnaya meditsina = Molecular Medicine, 2021, Vol. 19, pp. 38-43. (In Russ.)]
  4. Ambrogini P., Lattanzi D., Pagliarini M., Di Palma M., Sartini S., Cuppini R., Fuxe K., Borroto-Escuela D.O. 5HT1AR-FGFR1 heteroreceptor complexes differently modulate GIRK currents in the dorsal hippocampus and the dorsal raphe serotonin nucleus of control rats and of a genetic rat model of depression. Int. J. Mol. Sci., 2023, Vol. 24, no. 8, 7467. doi: 10.3390/ijms24087467.
  5. Brod S., Gobbetti T., Gittens B., Ono M., Perretti M., D’Acquisto F. The impact of environmental enrichment on the murine inflammatory immune response. JCI Insight, 2017, Vol. 2, no. 7, e90723. doi: 10.1172/jci.insight.90723.
  6. Chang W.-L., Hen R. Adult Neurogenesis, Context Encoding, and Pattern Separation: A Pathway for Treating Overgeneralization. Adv. Neurobiol., 2024, Vol. 38, pp. 163-193.
  7. Chen Z., Palmer T.D. Differential roles of TNFR1 and TNFR2 signaling in adult hippocampal neurogenesis. Brain Behav. Immun., 2013, Vol. 30, pp. 45-53.
  8. Mercurio D., Fumagalli S., Schafer M.K.-H., Pedragosa J., Ngassam L.D.C., Wilhelmi V., Winterberg S., Planas A.M., Weihe E., De Simoni M.G. Protein Expression of the Microglial Marker Tmem119 Decreases in Association With Morphological Changes and Location in a Mouse Model of Traumatic Brain Injury. Front. Cell. Neurosci., 2022, Vol. 16, 820127. doi: 10.3389/fncel.2022.820127.
  9. Pocock J.M., Kettenmann H. Neurotransmitter receptors on microglia. Trends Neurosci., 2007, Vol. 30, no. 10, pp. 527-535.
  10. Sun J., Lei D.. CD200-CD200R Pathway: A regulator of microglial polarization in postoperative cognitive dysfunction. J. Inflamm. Res. 2024, Vol. 17, pp. 8421-8427.
  11. Szepesi Z., Manouchehrian O., Bachiller S., Deierborg T. Bidirectional microglia-neuron communication in health and disease. Front. Cell. Neurosci., 2018, Vol. 12, 323. doi: 10.3389/fncel.2018.00323.
  12. Turkin A., Tuchina O., Klempin F. Microglia function on precursor cells in the adult hippocampus and their responsiveness to serotonin signaling. Front. Cell Dev. Biol., 2021, Vol. 9, 665739. doi: 10.3389/fcell.2021.665739.
  13. Vinogradova A., Sysova M., Smirnova P., Sidorova M., Turkin A., Kurilova E., Tuchina O. Enriched environment induces sex-specific changes in the adult neurogenesis, cytokine and miRNA expression in rat hippocampus. Biomedicines, 2023, Vol. 11, no. 5, 1341. doi: 10.3390/biomedicines11051341.
  14. Yoshimura S., Takagi Y., Harada J., Teramoto T., Thomas S.S., Waeber C., Bakowska J.C., Breakefield X.O., Moskowitz M.A. FGF-2 regulation of neurogenesis in adult hippocampus after brain injury. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2001, Vol. 98, no. 10, pp. 5874-5879.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Figure 1. Effect of an enriched environment on spatial memory (A-С), the level of neurogenesis (D, E), expression of trophic factors (F, G), interleukins and microglial activation markers (H-M) in the hippocampus of Balb/c mice

Download (524KB)

Copyright (c) 2025 Lebedeva T.P., Kurilova E.A., Sidorova M.V., Tuchina O.P.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».