Irisin at the Crossroad of Autophagy and BNDF Signaling for Neuroplasticity Regulation

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Neuroplasticity is an integral feature of both the developing brain and the brain maintaining functional homeostasis and implementing adaptive changes at normal conditions and upon compensation for pathology. Support of neuroplasticity mechanisms of is one of the targets for therapeutic intervention in the treatment of neurodegenerative and stress-associated diseases. Progress in understanding the mechanisms of interaction between the muscular system and the brain points to the role of the myokine irisin in mediating the procognitive and antidepressant activity of physical exercises. Irisin being released upon myocytes activation in the periphery can cross the blood-brain barrier and is thought to stimulate cellular autophagy. Autophagy-mediated activation of protein and macromolecule recycling promotes adaptive restructuring of synaptic contacts, and the release of proteases, including matrix metalloproteinase 9, which are determining the reformatting of the extracellular matrix, maturation of brain-derived neurotrophic factor (BDNF), and, therefore, the positive regulation of BDNF signaling. Recent findings allow one to consider factors stimulating autophagy as prerequisites for successful treatment of neurological and psychiatric disorders, as well as age-related dementia. Therefore, irisin, as a physiological regulator of autophagy, appears as a prototype molecule for the creation of new therapeutic agents for the correction of neurodegenerative conditions and stress-associated brain disorders.

About the authors

E. A. Andyarzhanova

Center for Strategical Planning Federal Medico-Biological Agency

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Moscow

T. A. Voronina

Research Zakusov Institute of Pharmacology

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Moscow

References

  1. Gu J., Kanai R. // Front. Hum. Neurosci. 2014. Vol. 8. P. 262.
  2. Mateos-Aparicio P., Rodríguez-Moreno A. // Front. Cell. Neurosci. 2019. V. 13. P. 66.
  3. Voss P., Thomas M.E., Cisneros-Franco J.M., de Villers-Sidani É. // Front. Psychol. 2017. V. 8. P. 1657.
  4. Castrén E., Rantamäki T. // Dev. Neurobiol. 2010. V. 70. № 5. P. 289–297.
  5. Bettio L., Thacker J.S., Hutton C., Christie B.R. // Int. Rev. Neurobiol. 2019. V. 147. P. 295–322.
  6. Di Liegro C.M., Schiera G., Proia P., Di Liegro I. // Genes (Basel). 2019. V. 10. № 9.
  7. Giménez-Meseguer J., Tortosa-Martínez J., Cortell-Tormo J.M. // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2020. V. 17. № 10.
  8. Swenson S., Blum K., McLaughlin T., Gold M.S., Thanos P.K. // J. Neurol. Sci. 2020. V. 412. P. 116763.
  9. Jin Y., Sumsuzzman D., Choi J., Kang H., Lee S.-R., Hong Y. // Molecules. 2018. V. 23. № 12. P. 3229.
  10. Jang Y. // Neuroreport. 2020. V. 31. № 6. P. 442–449.
  11. Nikoletopoulou V., Sidiropoulou K., Kallergi E., Dalezios Y., Tavernarakis N. // Cell Metabolism. 2017. V. 26. № 1. P. 230-242. e5.
  12. Compte A., Brunel N., Goldman-Rakic P.S., Wang X.J. // Cereb. Cortex. 2000. V. 10. № 9. P. 910–923.
  13. Spaak E., Watanabe K., Funahashi S., Stokes M.G. // J. Neurosci. 2017. V. 37. № 27. P. 6503–6516.
  14. Bernardinelli Y., Nikonenko I., Muller D. // Front. Neuroanat. 2014. V. 8. P. 123.
  15. Goto Y., Yang C.R., Otani S. // Biol. Psychiatry. 2010. V. 67. № 3. P. 199–207.
  16. Vyas S., Rodrigues A.J., Silva J.M., Tronche F., Almeida O.F.X., Sousa N., Sotiropoulos I. // Neural Plast. 2016. P. 6391686.
  17. Chen Q.-Y., Li X.-H., Zhuo M. // Neuropharmacology. 2021. V. 197. P. 108749.
  18. Evans H.T., Blackmore D., Götz J., Bodea L.-G. // Brain Res. Bull. 2021. V. 169. P. 94–103.
  19. Lee P.R., Fields R.D. // Neuroscientist. 2021. V. 27. № 4. P. 355–366.
  20. Lim S.-H., Lee N.-Y., Ryu J.Y., An J.H., Lee G.S., Min S.S., Moon J., Lee J.-R. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2022. V. 626. P. 92–99.
  21. McEwen B.S., Chattarji S. // European Neuropsychopharmacology. 2004. V. 14. P. S497–S502.
  22. Nitsche M.A., Müller-Dahlhaus F., Paulus W., Ziemann U. // J. Physiol. 2012. V. 590. Pt 19. P. 4641–4662.
  23. Kraus C., Castrén E., Kasper S., Lanzenberger R. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2017. V. 77. P. 317–326.
  24. Kugathasan P., Waller J., Westrich L., Abdourahman A., Tamm J.A., Pehrson A.L., Dale E., Gulinello M., Sanchez C., Li Y. // J. Psychopharmacol. 2017. V. 31. № 3. P. 365–376.
  25. Grimm J.W., Lu L., Hayashi T., Hope B.T., Su T.-P., Shaham Y. // J. Neurosci. 2003. V. 23. № 3. P. 742–747.
  26. Lu L., Grimm J.W., Hope B.T., Shaham Y. // Neuropharmacology. 2004. V. 47 Suppl 1. P. 214–226.
  27. Friedel E., Schlagenhauf F., Sterzer P., Park S.Q., Bermpohl F., Ströhle A., Stoy M., Puls I., Hägele C., Wrase J., Büchel C., Heinz A. // Psychopharmacology (Berl). 2009. V. 205. № 2. P. 261–271.
  28. Mitra R., Jadhav S., McEwen B.S., Vyas A., Chattarji S. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005. V. 102. № 26. P. 9371–9376.
  29. Casarotto P.C., Girych M., Fred S.M., Kovaleva V., Moliner R., Enkavi G., Biojone C., Cannarozzo C., Sahu M.P., Kaurinkoski K., Brunello C.A., Steinzeig A., Winkel F., Patil S., Vestring S., Serchov T., Diniz C.R.A.F., Laukkanen L., Cardon I., Antila H., Rog T., Piepponen T.P., Bramham C.R., Normann C., Lauri S.E., Saarma M., Vattulainen I., Castrén E. // Cell. 2021. V. 184. № 5. P. 1299–1313.e19.
  30. Cohen S., Levi-Montalcini R., Hamburger V. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1954. V. 40. № 10. P. 1014–1018.
  31. Tsai S.-J. // Front. Mol. Neurosci. 2018. V. 11. P. 156.
  32. Leal G., Comprido D., Duarte C.B. // Neuropharmacology. 2014. V. 76. Pt C. P. 639–656.
  33. Levi-Montalcini R., Hamburger V. // J. Exp. Zool. 1951. V. 116. № 2. P. 321–361.
  34. Batchelor P.E., Liberatore G.T., Porritt M.J., Donnan G.A., Howells D.W. // Eur. J. Neurosci. 2000. V. 12. № 10. P. 3462–3468.
  35. Danzer S.C., Kotloski R.J., Walter C., Hughes M., McNamara J.O. // Hippocampus. 2008. V. 18. № 7. P. 668–678.
  36. Kojima M., Mizui T. // Vitam. Horm. 2017. V. 104. P. 19–28.
  37. Mizui T., Ishikawa Y., Kumanogoh H., Kojima M. // Pharmacol. Res. 2016. V. 105. P. 93–98.
  38. Winckler B. // Cell. 2007. Vol. 129. № 3. P. 459–460.
  39. Niculescu D., Michaelsen-Preusse K., Güner Ü., van Dorland R., Wierenga C.J., Lohmann C. // Cell Rep. 2018. V. 24. № 8. P. 2063–2074.
  40. Castrén E., Kojima M. // Neurobiol. Dis. 2017. V. 97. Pt B. P. 119–126.
  41. McEwen B.S. // Physiol. Rev. 2007. V. 87. № 3. P. 873–904.
  42. Autry A.E., Adachi M., Nosyreva E., Na E.S., Los M.F., Cheng P., Kavalali E.T., Monteggia L.M. // Nature. 2011. V. 475. № 7354. P. 91–95.
  43. Chen B., Dowlatshahi D., MacQueen G.M., Wang J.F., Young L.T. // Biol. Psychiatry. 2001. V. 50. № 4. P. 260–265.
  44. Dunham J.S., Deakin J.F.W., Miyajima F., Payton A., Toro C.T. // J. Psychiatr. Res. 2009. V. 43. № 14. P. 1175–1184.
  45. Hashimoto K., Shimizu E., Iyo M. // Brain Res. Brain Res. Rev. 2004. V. 45. № 2. P. 104–114.
  46. Hong Y.-P., Lee H.-C., Kim H.-T. // J. Exerc. Nutrition Biochem. 2015. V. 19. № 1. P. 11–18.
  47. Ibarguen-Vargas Y., Surget A., Vourc’h P., Leman S., Andres C.R., Gardier A.M., Belzung C. // Behav. Brain Res. 2009. V. 202. № 2. P. 245–251.
  48. Lee H.-Y., Kim Y.-K. // Neuropsychobiology. 2008. V. 57. № 4. P. 194–199.
  49. Tanichi M., Toda H., Shimizu K., Koga M., Saito T., Enomoto S., Boku S., Asai F., Mitsui Y., Nagamine M., Fujita M., Yoshino A. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2018. V. 501. № 1. P. 307–312.
  50. Bhatt D.H., Zhang S., Gan W.-B. // Annu. Rev. Physiol. 2009. V. 71. P. 261–282.
  51. Daskalaki A.-D., Kallergi E., Kolaxi A., Nikoletopoulou V. // Autophagy. 2022. V. 18. № 8. P. 2011–2012.
  52. Kuijpers M. // Neuronal Signal. 2022. V. 6, № 2. P. NS20210063.
  53. Liang Y. // Cells. 2019. V. 8. № 1. P. 34
  54. Liang Y., Sigrist S // Curr. Opin. Neurobiol. 2018. V. 48. P. 113–121.
  55. Nikoletopoulou V., Tavernarakis N. // Trends Cell Biol. 2018. V. 28. № 8. P. 646–661.
  56. Ohsumi Y. // Cell Res. 2014. Vol. 24. № 1. P. 9–23.
  57. Parzych K.R., Klionsky D.J. // Antioxid. Redox Signal. 2014. V. 20. № 3. P. 460–473.
  58. Hibshman J.D., Leuthner T.C., Shoben C., Mello D.F., Sherwood D.R., Meyer J.N., Baugh L.R. // American Journal of Physiology-Cell Physiology. 2018. V. 315. № 6. P. C781–C792.
  59. Maday S., Holzbaur E.L.F. // Dev. Cell. 2014. V. 30. № 1. P. 71–85.
  60. Mizushima N., Yamamoto A., Matsui M., Yoshimori T., Ohsumi Y. // Mol. Biol. Cell. 2004. V. 15. № 3. P. 1101–1111.
  61. Kulkarni V.V., Maday S. // Dev. Neurobiol. 2018. V. 78. № 3. P. 298–310.
  62. Kulkarni A., Chen J., Maday S. // Curr. Opin. Neurobiol. 2018. V. 51. P. 29–36.
  63. Purnell P.R., Fox H.S. // BMC Neurosci. 2013. V. 14. P. 86.
  64. Marzella L., Ahlberg J., Glaumann H. // Virchows Arch., B, Cell Pathol. 1981. V. 36. № 2–3. P. 219–234.
  65. Majeski A.E., Dice J.F. // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2004. V. 36, № 12. P. 2435–2444.
  66. Kaushik S., Cuervo A.M.C. // Trends Cell Biol. 2012. V. 22. № 8. P. 407–417.
  67. Mijaljica D., Prescott M., Devenish R.J. // Autophagy. 2011. V. 7. № 7. P. 673–682.
  68. Zhao Y., Luo Y., Liu Y., Lenahan C., Wu Q., Chen S. // Mol. Biol. Rep. 2022. V. 49. № 11. P. 0775-10782
  69. Xie Z., Klionsky D.J. // Nat. Cell Biol. 2007. V. 9. № 10. P. 1102–1109.
  70. Mizushima N., Komatsu M. // Cell. 2011. V. 147. № 4. P. 728–741.
  71. He C., Klionsky D.J. // Annu. Rev. Genet. 2009. V. 43. P. 67–93.
  72. Kimura T., Jain A., Choi S.W., Mandell M.A., Johansen T., Deretic V. // Autophagy. 2017. V. 13, № 5. P. 989–990.
  73. Claude-Taupin A., Bissa B., Jia J., Gu Y., Deretic V. // Semin. Cell Dev. Biol. 2018. V. 83. P. 36–41.
  74. Nakatogawa H., Suzuki K., Kamada Y., Ohsumi Y. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009. V. 10. № 7. P. 458–467.
  75. Fukumoto K., Fogaça M.V., Liu R.-J., Duman C., Kato T., Li X.-Y., Duman R.S. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2019. V. 116. № 1. P. 297–302.
  76. LiCausi F., Hartman N // IJMS. 2018. Vol. 19. № 5. P. 1544.
  77. Nicklin P., Bergman P., Zhang B., Triantafellow E., Wang H., Nyfeler B., Yang H., Hild M., Kung C., Wilson C., Myer V.E., MacKeigan J.P., Porter J.A., Wang Y.K., Cantley L.C., Finan P.M., Murphy L.O. // Cell. 2009. V. 136. № 3. P. 521–534.
  78. Sheen J.-H., Zoncu R., Kim D., Sabatini D.M. // Cancer Cell. 2011. V. 19. № 5. P. 613–628.
  79. Hegde A.N. // Neurobiol Learn Mem. 2017. V. 138. P. 98–110.
  80. Jia J., Le W. // Neurosci Bull. 2015. V. 31. № 4. P. 427–434.
  81. Kijak E., Pyza E. // PLoS ONE. 2017. V. 12. № 2. P. e0171848.
  82. Kim H.-J., Cho M.-H., Shim W.H., Kim J.K., Jeon E.-Y., Kim D.-H., Yoon S.-Y. // Mol. Psychiatry. 2017. V. 22. № 11. P. 1576–1584.
  83. Lüningschrör P., Sendtner M. // Curr. Opin. Neurobiol. 2018. V. 51. P. 80–85.
  84. Shehata M., Inokuchi K. // Rev. Neurosci. 2014. V. 25. № 4. P. 543–557.
  85. Zhang H., Shang Y., Xiao X., Yu M., Zhang T. // Exp. Neurol. 2017. V. 298. Pt A. P. 68–78.
  86. Lalo U., Nezis I.P., Pankratov Y. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. № 16. P. 9228.
  87. Kallergi E., Daskalaki A.D., Kolaxi A., Camus C., Ioannou E., Mercaldo V., Haberkant P., Stein F., Sidiropoulou K., Dalezios Y., Savitski M.M., Bagni C., Choquet D., Hosy E., Nikoletopoulou V. // Nat. Commun. 2022. V. 13. № 1. P. 680.
  88. Hernandez D., Torres C.A., Setlik W., Cebrián C., Mosharov E.V., Tang G., Cheng H.C., Kholodilov N., Yarygina O., Burke R.E., Gershon M., Sulzer D. // Neuron. 2012. V. 74. № 2. P. 277–284.
  89. Binotti B., Pavlos N.J., Riedel D., Wenzel D., Vorbrüggen G., Schalk A.M., Kühnel K., Boyken J., Erck C., Martens H., Chua J.J., Jahn R. // Elife. 2015. V. 4. P. e05597.
  90. Xu T.T., Li H., Dai Z., Lau G.K., Li B.Y., Zhu W.L., Liu X.Q., Liu H.F., Cai W.W., Huang S.Q., Wang Q., Zhang S.J. // Aging (Albany NY). 2020. V. 12. № 7. P. 6401–6414.
  91. Kim Y.C., Guan K.-L. // J. Clin. Invest. 2015. V. 125. № 1. P. 25–32.
  92. Smith E.D., Prieto G.A., Tong L., Sears-Kraxberger I., Rice J.D., Steward O., Cotman C.W. // J. Biol. Chem. 2014. V. 289. № 30. P. 20615–20629.
  93. Gassen N.C., Fries G.R., Zannas A.S., Hartmann J., Zschocke J., Hafner K., Carrillo-Roa T., Steinbacher J., Preißinger S.N., Hoeijmakers L., Knop M., Weber F., Kloiber S., Lucae S., Chrousos G.P., Carell T., Ising M., Binder E.B., Schmidt M.V., Rüegg J., Rein T. // Sci. Signal. 2015. V. 8. № 404. P. ra119.
  94. Rein T. // Cells. 2019. V. 8. № 1. P. 44.
  95. Kononenko N.L., Claßen G.A., Kuijpers M., Puchkov D., Maritzen T., Tempes A., Malik A.R., Skalecka A., Bera S., Jaworski J., Haucke V. // Nat. Commun. 2017. V. 8. P. 14819.
  96. Anderzhanova E., Hafner K., Genewsky A.J., Soliman A., Pöhlmann M.L., Schmidt M.V., Blum R., Wotjak C.T., Gassen N.C. // Neurobiology of Stress. 2020. V. 13. P. 100239.
  97. Martinelli S., Anderzhanova E.A., Bajaj T., Wiechmann S., Dethloff F., Weckmann K., Heinz D.E., Ebert T., Hartmann J., Geiger T.M., Döngi M., Hafner K., Pöhlmann M.L., Jollans L., Philipsen A., Schmidt S.V., Schmidt U., Maccarrone G., Stein V., Hausch F., Turck C.W., Schmidt M.V., Gellner A.K., Kuster B., Gassen N.C. // Nat. Commun. 2021. V. 12. № 1. P. 4643.
  98. Zhang M., Kenny S.J., Ge L., Xu K., Schekman R. // Elife. 2015. V. 4. e11205.
  99. Tan X., Du X., Jiang Y., Botchway B.O.A., Hu Z., Fang M. // Front. Psychiatry. 2018. V. 9. P. 434.
  100. Otabe H., Nibuya M., Shimazaki K., Toda H., Suzuki G., Nomura S., Shimizu K. // Prog. Neuropsychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2014. V. 50. P. 37–43.
  101. Bak D.H., Zhang E., Yi M.-H., Kim D.-K., Lim K., Kim J.-J., Kim D.W. // Sci Rep. 2015. V. 5. P. 15465.
  102. Nixon R.A., Yang D.-S. // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2012. V. 4, № 10. a008839.
  103. Filippone A., Esposito E., Mannino D., Lyssenko N., Praticò D. // Pharmacol Ther. 2022. V. 238. P. 108178.
  104. Sainani S.R., Pansare P.A., Rode K., Bhalchim V., Doke R., Desai S. // Int. J. Neurosci. 2022. V. 132. № 5. P. 466–482.
  105. Tang M., Liu T., Jiang P., Dang R. // Pharmacol Res. 2021. V. 168. P. 105586.
  106. Tomoda T., Yang K., Sawa A. // Biol. Psychiatry. 2020. V. 87. № 9. P. 787–796.
  107. Bareja A., Lee D.E., White J.P. // Front. Cell. Dev. Biol. 2019. V. 7. P. 183.
  108. Chung K.W., Chung H.Y. // Nutrients. 2019. V. 11. № 12. P. 2923.
  109. Escobar K.A., Cole N.H., Mermier C.M., VanDusseldorp T.A. // Aging Cell. 2019. V. 18. № 1. P. e12876.
  110. He C., Sumpter, Jr. R., Levine B. // Autophagy. 2012. V. 8, № 10. P. 1548–1551.
  111. Kou X., Chen D., Chen N. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 7. P 1591.
  112. Grigolon R.B., Brietzke E., Trevizol A.P., McIntyre R.S., Mansur R.B. // J. Psychiatr. Res. 2020. V. 128. P. 16–22.
  113. Horowitz A.M., Fan X., Bieri G., Smith L.K., Sanchez-Diaz C.I., Schroer A.B., Gontier G., Casaletto K.B., Kramer J.H., Williams K.E., Villeda S.A. // Science. 2020. V. 369. № 6500. P. 167–173.
  114. Hugenschmidt C.E., Leng X., Lyles M., Michael L., Dougherty A., Babcock P., Baker L.D., Brinkley T.E., Nicklas B.J. // Obesity (Silver Spring). 2019. V. 27. № 8. P. 1266–1274.
  115. Törpel A., Herold F., Hamacher D., Müller N., Schega L. // JCM. 2018. V. 7. № 10. P. 337.
  116. Wilke J. // Sci. Rep. 2020. V. 10, № 1. P. 12335.
  117. Witte A.V., Fobker M., Gellner R., Knecht S., Flöel A. // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009. V. 106. № 4. P. 1255–1260.
  118. Yang F., Chu X., Yin M., Liu X., Yuan H., Niu Y., Fu L. // Behav. Brain Res. 2014. V. 264. P. 82–90.
  119. Yegla B., Foster T. // Front. Aging Neurosci. 2019. V. 11. P. 296.
  120. Bherer L. // Ann. N. Y. Acad. Sci. 2015. V. 1337. P. 1–6.
  121. Cassilhas R.C., Tufik S., de Mello M.T. // Cell. Mol. Life Sci. 2016. V. 73. № 5. P. 975–983.
  122. Phillips C. // Neural. Plast. 2017. V. 2017. P. 7260130.
  123. Rassovsky Y., Alfassi T. // Front. Psychol. 2019. V. 9. P. 2747.
  124. Suarez-Manzano S., Ruiz-Ariza A., De La Torre-Cruz M., Martínez-López E.J. // Res. Dev. Disabil. 2018. V. 77. P. 12–23.
  125. Broadhouse K.M., Singh M.F., Suo C., Gates N., Wen W., Brodaty H., Jain N., Wilson G.C., Meiklejohn J., Singh N., Baune B.T., Baker M., Foroughi N., Wang Y., Kochan N., Ashton K., Brown M., Li Z., Mavros Y., Sachdev P.S., Valenzuela M.J. // Neuroimage Clin. 2020. V. 25. P. 102182.
  126. Firth J., Stubbs B., Vancampfort D., Schuch F., Lagopoulos J., Rosenbaum S., Ward P.B. // Neuroimage. 2018. V. 166. P. 230–238.
  127. Tarkka I.M., Hautasaari P., Pesonen H., Niskanen E., Rottensteiner M., Kaprio J., Savić A.M., Kujala U.M. // J. Phys. Act. Health. 2019. V. 16. № 8. P. 637–643.
  128. Chen Z., Lan W., Yang G., Li Y., Ji X., Chen L., Zhou Y., Li S. // Front. Psychol. 2020. V. 11. P. 569206.
  129. Raichlen D.A., Klimentidis Y.C., Bharadwaj P.K., Alexander G.E. // Brain Imaging Behav. 2020. V. 14. № 5. P. 1994-2003.
  130. Bannerman D.M., Sprengel R., Sanderson D.J., McHugh S.B., Rawlins J.N.P., Monyer H., Seeburg P.H.// Nat. Rev. Neurosci. 2014. V. 15. № 3. P. 181–192.
  131. Morris R.G.M., Moser E.I., Riedel G., Martin S.J., Sandin J., Day M., O’Carroll C. // Philos. Trans. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci. 2003. V. 358. № 1432. P. 773–786.
  132. Kim T.-W., Baek K.-W., Yu H.S., Ko I.-G., Hwang L., Park J.-J. // J. Exerc. Rehabil. 2020. V. 16. № 2. P. 124–131.
  133. Müller P., Duderstadt Y., Lessmann V., Müller N.G. // J. Clin. Med. 2020. V. 9. № 4. P. 136.
  134. Nicolini C., Michalski B., Toepp S.L., Turco C.V., D’Hoine T., Harasym D., Gibala M.J., Fahnestock M., Nelson A.J. // Neuroscience. 2020. V. 437. P. 242–255.
  135. Park J., Cheon W., Kim K. // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2020. V. 17. № 9. P. 3317.
  136. Sugiyama A., Kato H., Takakura H., Osawa S., Maeda Y., Izawa T. // Neuropsychopharmacol. Rep. 2020. V. 40. № 3. P. 291-296.
  137. Knaepen K., Goekint M., Heyman E.M., Meeusen R. // Sports Med. 2010. V. 40. № 9. P. 765–801.
  138. Quan H., Koltai E., Suzuki K., Aguiar A.S., Pinho R., Boldogh I., Berkes I., Radak Z. // Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2020. V. 1866. № 10. P. 165778.
  139. Walsh E.I., Smith L., Northey J., Rattray B., Cherbuin N. // Ageing Res. Rev. 2020. V. 60. P. 101044.
  140. Li F., Geng X., Yun H.J., Haddad Y., Chen Y., Ding Y. // Aging and Disease. 2021. V. 12. № 7. P. 1644.
  141. Morland C., Andersson K.A., Haugen Ø.P., Hadzic A., Kleppa L., Gille A., Rinholm J.E., Palibrk V., Diget E.H., Kennedy L.H., Stølen T., Hennestad E., Moldestad O., Cai Y., Puchades M., Offermanns S., Vervaeke K., Bjørås M., Wisløff U., Storm-Mathisen J., Bergersen L.H. // Nat. Commun. 2017. V. 8. № 1. P. 15557.
  142. Cotman C.W., Berchtold N.C., Christie L.-A. // Trends Neurosci. 2007. Vol. 30. № 9. P. 464–472.
  143. Dishman R.K., Berthoud H.R., Booth F.W., Cotman C.W., Edgerton V.R., Fleshner M.R., Gandevia S.C., Gomez-Pinilla F., Greenwood B.N., Hillman C.H., Kramer A.F., Levin B.E., Moran T.H., Russo-Neustadt A.A., Salamone J.D., Van Hoomissen J.D., Wade C.E., York D.A., Zigmond M.J. // Obesity (Silver Spring). 2006. V. 14. № 3. P. 345–356.
  144. Draganski B., May A. // Behav. Brain Res. 2008. V. 192. № 1. P. 137–142.
  145. Mueller P.J. // Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 2007. V. 34. № 4. P. 377–384.
  146. Björkholm C., Monteggia L.M. // Neuropharmacology. 2016. V. 102. P. 72–79.
  147. Liu J., Gao S., Zhang L. // Preprint. Sports Medicine, 2022.
  148. Zhang Y., Fu R., Sun L., Gong Y., Tang D. // Front. Psychol. 2019. V. 10. P. 1888.
  149. Seiffer B., Hautzinger M., Ulrich R., Wolf S. // J. Atten. Disord. 2022. V. 26. № 5. P. 656–673.
  150. Pedersen B.K. // Nat. Rev. Endocrinol. Nature Publishing Group, 2019. V. 15. № 7. P. 383–392.
  151. Jin Z., Guo P., Li X., Ke J., Wang Y., Wu H. // Biomedicine & Pharmacotherapy. 2019. V. 120. P. 109452.
  152. Kirk B., Feehan J., Lombardi G., Duque G. // Curr. Osteoporos. Rep. 2020.
  153. Dun S.L., Lyu R.-M., Chen Y.-H., Chang J.-K., Luo J.J., Dun N.J. // Neuroscience. 2013. V. 240. P. 155–162.
  154. Lourenco M.V., Frozza R.L., de Freitas G.B., Zhang H., Kincheski G.C., Ribeiro F.C., Gonçalves R.A., Clarke J.R., Beckman D., Staniszewski A., Berman H., Guerra L.A., Forny-Germano L., Meier S., Wilcock D.M., de Souza J.M., Alves-Leon S., Prado V.F., Prado M.A.M., Abisambra J.F., Tovar-Moll F., Mattos P., Arancio O., Ferreira S.T., De Felice F.G. // Nat. Med. 2019. V. 25. № 1. P. 165–175.
  155. Li H., Zhang Y., Wang F., Donelan W., Zona M.C., Li S., Reeves W., Ding Y., Tang D., Yang L. // Am. J. Transl. Res. 2019. V. 11. № 12. P. 7410–7421.
  156. Waseem R., Shamsi A., Mohammad T., Hassan M.I., Kazim S.N., Chaudhary A.A., Rudayni H.A., Al-Zharani M., Ahmad F., Islam A. // Molecules. 2022. V. 27. № 3. P. 1118.
  157. Cornish S.M., Bugera E.M., Duhamel T.A., Peeler J.D., Anderson J.E.// Eur. J. Appl. Physiol. 2020. V. 120. № 5. P. 941–959.
  158. Vidal P., Stanford K.I. // Front. Endocrinol. 2020. V. 11. P. 270.
  159. Jedrychowski M.P., Wrann C.D., Paulo J.A., Gerber K.K., Szpyt J., Robinson M.M., Nair K.S., Gygi S.P., Spiegelman B.M. // Cell Metabolism. 2015. V. 22. № 4. P. 734–740.
  160. Löffler D., Müller U., Scheuermann K., Friebe D., Gesing J., Bielitz J., Erbs S., Landgraf K., Wagner I.V., Kiess W., Körner A. // J. Clin. Endocrinol. Metab. 2015. V. 100. № 4. P. 1289–1299.
  161. Qiu S., Bosnyák E., Zügel M., Steinacker J.M., Schumann U. // Arch. Endocrinol. Metab. 2020. V. 64. № 3. P. 201–204.
  162. Ruan Q., Zhang L., Ruan J., Zhang X., Chen J., Ma C., Yu Z. // Peptides. 2018. V. 103. P. 60–64.
  163. Tari A.R. et al. // Prog. Cardiovasc. Dis. 2019. V. 62. № 2. P. 94–101.
  164. Tsuchiya Y., Ando D., Goto K., Kiuchi M., Yamakita M., Koyama K. // Tohoku J. Exp. Med. 2014. V. 233. № 2. P. 135–140.
  165. Murao M., Imano T., Akiyama J., Kawakami T., Nakajima M. // Growth Factors. 2019. V. 37. № 5–6. P. 257–262.
  166. Albrecht E., Norheim F., Thiede B., Holen T., Ohashi T., Schering L., Lee S., Brenmoehl J., Thomas S, Drevon C.A., Erickson H.P., Maak S. // Sci. Rep. 2015. V. 5. P. 8889.
  167. Norheim F., Langleite T.M., Hjorth M., Holen T., Kielland A., Stadheim H.K., Gulseth H.L, Birkeland K.I., Jensen J., Drevon C.A. // FEBS J. 2014. V. 281. № 3. P. 739–749.
  168. Cheng Y., Cui Y., Zhai Y., Xin W., Yu Y., Liang J., Li S., Sun H. // Front. Cell. Neurosci. 2021. V. 15. P. 738533.
  169. Stranahan A.M., Lee K., Becker K.G., Zhang Y., Maudsley S., Martin B., Cutler R.G., Mattson M.P. // Neurobiol. Aging. 2010. V. 31. № 11. P. 1937–1949.
  170. Pan J., Zhang H., Lin H., Gao L., Zhang H., Zhang J., Wang C., Gu J. // Redox Biology. 2021. V. 46. P. 102120.
  171. Islam M.R., Valaris S., Young M.F., Haley E.B., Luo R., Bond S.F., Mazuera S., Kitchen R.R., Caldarone B.J., Bettio L.E.B., Christie B.R., Schmider A.B., Soberman R.J., Besnard A., Jedrychowski M.P., Kim H., Tu H., Kim E., Choi S.H., Tanzi R.E., Spiegelman B.M., Wrann C.D. // Nat. Metab. 2021. V. 3. № 8. P. 1058–1070.
  172. Otvos L., Wade J.D. // Front Chem. 2014. V. 2. P. 62.
  173. Piya M.K., Harte A.L., Sivakumar K., Tripathi G., Voyias P.D., James S., Sabico S., Al-Daghri N.M., Saravanan P., Barber T.M., Kumar S., Vatish M., McTernan P.G. // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2014. V. 306. № 5. P. E512-518.
  174. Ruan Q., Huang Y., Yang L., Ruan J., Gu W., Zhang X., Zhang Y., Zhang W., Yu Z. // Peptides. 2019. V. 113. P. 41–51.
  175. BrainStars. // BrainStars. 2020. URL:http://brainstars.org/probeset/1453135_at?
  176. Siteneski A., Olescowicz G., Pazini F.L., Camargo A., Fraga D.B., Brocardo P.S., Gil-Mohapel J., Cunha M.P., Rodrigues A.L.S. // J Neural Transm (Vienna). 2020. V. 127. № 3. P. 355–370.
  177. Delezie J., Handschin C. // Front. Neurol. 2018. V. 9. P. 698.
  178. Wrann C.D., White J.P., Salogiannnis J., Laznik-Bogoslavski D., Wu J., Ma D., Lin J.D., Greenberg M.E., Spiegelman B.M. // Cell Metab. 2013. V. 18. № 5. P. 649–659.
  179. Ruan Q., Huang Y., Yang L., Li J., Gu W., Bao Z., Zhang X., Yu Z. // J. Nutr. Health Aging. 2020. V. 24. № 4. P. 412–422.
  180. Mohammadi S., Oryan S., Komaki A., Eidi A., Zarei M. // Arq. Neuropsiquiatr. 2019. V. 77. № 12. P. 881–887.
  181. Botanas C.J., Lee H., de la Peña J.B., Dela Peña I.J., Woo T., Kim H.J., Han D.H., Kim B.-N., Cheong J.H. // Physiol. Behav. 2016. V. 155. P. 30–37.
  182. Huo C.J., Yu X.J., Sun Y.J., Li H.B., Su Q., Bai J., Li Y., Liu K.L., Qi J., Zhou S.W., Jia N., Zhu G.Q., Liu J.J., Kang Y.M. // Toxicol. Appl. Pharmacol. 2020. V. 394. P. 114953.
  183. Jodeiri Farshbaf M., Garasia S., Moussoki D.P.K., Mondal A.K., Cherkowsky D., Manal N., Alviña K. // Behav. Neurosci. 2020. V. 134. № 3. P. 233–247.
  184. Wang S., Pan J. // Biochem. and Biophys. Res. Com. 2016. V. 474. № 1. P. 22–28.
  185. Mongrédien R., Erdozain A.M., Dumas S., Cutando L., Del Moral A.N., Puighermanal E., Rezai Amin S., Giros B., Valjent E., Meana J.J., Gautron S., Callado L.F., Fabre V., Vialou V. // Brain Struct. Funct. 2019. V. 224. № 3. P. 1219–1244.
  186. Hernandez L., Ward L.J., Arefin S., Ebert T., Laucyte-Cibulskiene A.; GOING-FWD Collaborators, Heimbürger O., Barany P., Wennberg L., Stenvinkel P., Kublickiene K. // Sci. Rep. 2022. V. 12. № 1. P. 4414.
  187. Zarbakhsh S., Safari M., Aldaghi M.R., Sameni H.R., Ghahari L., Khaleghi Lagmouj Y., Rahimi Jaberi K., Parsaie H. // Iran J. Basic Med. Sci. 2019. V. 22. № 7. P. 722–728.
  188. Kim H., Wrann C.D., Jedrychowski M., Vidoni S., Kitase Y., Nagano K., Zhou C., Chou J., Parkman V.A., Novick S.J., Strutzenberg T.S., Pascal B.D., Le P.T., Brooks D.J., Roche A.M., Gerber K.K., Mattheis L., Chen W., Tu H., Bouxsein M.L., Griffin P.R., Baron R., Rosen C.J., Bonewald L.F., Spiegelman B.M. // Cell. 2018. V. 175. № 7. P. 1756-1768. e17.
  189. Milner R., Huang X., Wu J., Nishimura S., Pytela R., Sheppard D., ffrench-Constant C. // J. Cell. Sci. 1999. V. 112 (Pt 23). P. 4271–4279.
  190. Fu J., Han Y., Wang J., Liu Y., Zheng S., Zhou L., Jose P.A., Zeng C. // JAHA. 2016. V. 5. № 11. P. e003433.
  191. Gao X., Yu M., Sun W., Han Y., Yang J., Lu X., Jin C., Wu S., Cai Y. // Food Chem. Toxicol. 2021. V. 158. P. 112632.
  192. Xie C., Zhang Y., Tran T.D., Wang H., Li S., George E.V., Zhuang H., Zhang P., Kandel A., Lai Y., Tang D., Reeves W.H., Cheng H., Ding Y., Yang L.J. // PLoS One. 2015. V. 10. № 8. P. e0136816.
  193. Yang W., Ju J., Lee K., Nam K., Oh S., Shin I. // Exp. Cell Res. 2013. V. 319. № 3. P. 122–133.
  194. Zajicek A.S., Ruan H., Dai H., Skolfield M.C., Phillips H.L., Burnette W.J., Javidfar B., Sun S.C., Akbarian S., Yao W.D. // Mol. Psychiatry. 2022. V. 27. № 5. P. 2414–2424.
  195. Song R., Zhao X., Cao R., Liang Y., Zhang D.-Q., Wang R. // Gene. 2021. V. 769. P. 145209.
  196. Lee H.J., Lee J.O., Kim N., Kim J.K., Kim H.I., Lee Y.W., Kim S.J., Choi J.I., Oh Y., Kim J.H., Suyeon-Hwang, Park S.H., Kim H.S. // Mol. Endocrinol. 2015. V. 29. № 6. P. 873–881.
  197. Li R.L., Wu S.S., Wu Y., Wang X.X., Chen H.Y., Xin J.J., Li H., Lan J., Xue K.Y., Li X., Zhuo C.L., Cai Y.Y., He J.H., Zhang H.Y., Tang C.S., Wang W., Jiang W.// J. Mol. Cell. Cardiol. 2018. V. 121. P. 242–255.
  198. Moon J.-H., Park S.-Y. // Cell Commun. Signal. 2020. V. 18. № 1. P. 109.
  199. Yu Q., Kou W., Xu X., Zhou S., Luan P., Xu X., Li H., Zhuang J., Wang J., Zhao Y., Xu Y., Peng W. // Clin. Sci. 2019. V. 133. № 5. P. 611–627.
  200. Mao J.-Y., Su L.-X., Li D.-K., Zhang H.-M., Wang X.-T., Liu D.-W. // Ann. Transl. Med. 2021. V. 9. № 3. P. 259.
  201. Ma E.B., Sahar N.E., Jeong M., Huh J.Y. // Front. Physiol. 2019. V. 10. P. 1085.
  202. Petherick K.J., Williams A.C., Lane J.D., Ordóñez-Morán P., Huelsken J., Collard T.J., Smartt H.J., Batson J., Malik K., Paraskeva C., Greenhough A. // EMBO J. 2013. V. 32. № 13. P. 1903–1916.
  203. Li Y., Halterman M.W. // Biomolecules. 2021. V. 11. № 12. P. 1871.
  204. Mazur-Bialy A.I., Pocheć E., Zarawski M. // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. № 4. P. E701.
  205. Bi J., Yang L., Wang T., Zhang J., Li T., Ren Y., Wang M., Chen X., Lv Y., Wu R. // Oxidative Medicine and Cellular Longevity. 2020. V. 2020. P. 1–13.
  206. Pang Q., Wang P., Pan Y., Dong X., Zhou T., Song X., Zhang A. // Cell Death Dis. 2022. V. 13. № 3. P. 283.
  207. Xin T., Lu C. // Aging (Albany NY). 2020. V. 12, № 5. P. 4474–4488.
  208. Gassen N.C., Hartmann J., Zschocke J., Stepan J., Hafner K., Zellner A., Kirmeier T., Kollmannsberger L., Wagner K.V., Dedic N., Balsevich G., Deussing J.M., Kloiber S., Lucae S., Holsboer F., Eder M., Uhr M., Ising M., Schmidt M.V., Rein T. // PLoS Med. 2014. V. 11. № 11. P. e1001755.
  209. Zhang D., Li C., Song Y., Zhou J., Li Y., Li J., Bai C. // Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2017. V. 313. № 2. P. L384–L394.
  210. Duckworth S.C., Higginbotham C.S., Pederson J.A., Rogers R.R., Marshall M.R., Williams T.D., Ballmann C.G. // Percept. Mot. Skills. 2020. P. 31512520945088.
  211. Lago T.R., Hsiung A., Leitner B.P., Duckworth C.J., Balderston N.L., Chen K.Y., Grillon C., Ernst M. // Cogn. Emot. 2019. V. 33. № 4. P. 863–870.
  212. Noakes T., Spedding M. // Nature. 2012. V. 487. № 7407. P. 295–296.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (416KB)
Indexing metadata
3.

Download (222KB)
Indexing metadata
4.

Download (60KB)
Indexing metadata
5.

Download (171KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Э.А. Андяржанова, Т.А. Воронина

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».