Induced Pluripotent Stem Cells – An Unigue Model for Studying of the Human Brain in Normal and Pathological Conditions
- Authors: Novosadova E.V1,2, Grivennikov I.A1
-
Affiliations:
- National Research Center “Kurchatov Institute”
- Federal Scientific Clinical Center of Physico-Chemical Medicine of the Lopukhin Federal Medical Biological Agency
- Issue: Vol 42, No 3 (2025): VOL 42, NO3 (2025) Diversity of Neuroregulatory Processes (on the 100th Anniversary of I.P. Ashmarin) (Special Issue, Part 1)
- Pages: 415–434
- Section: Review Articles
- URL: https://journals.rcsi.science/1027-8133/article/view/382021
- DOI: https://doi.org/10.7868/S3034556125030094
- ID: 382021
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Abstract
The discovery of human induced pluripotent stem cells (IPSC) has opened the new opportunities for fundamental, translational, and clinical research. The ability for unlimited growth and differentiation into various cell types makes IPSC an unique model for a wide range of scientific research. The ability to edit the IPSC genome of patients suffering with hereditary diseases allows them to be used in regenerative medicine. This review will provide data on the use of IPSC to study the functioning of the human nervous system in normal and pathological conditions. Special attention will be paid to the production, cultivation and application of three-dimensional (3D) cultures of neuronal and glial cells for the study of the human nervous system, as well as the achievements and prospects of cell replacement therapy.
About the authors
E. V Novosadova
National Research Center “Kurchatov Institute”; Federal Scientific Clinical Center of Physico-Chemical Medicine of the Lopukhin Federal Medical Biological AgencyMoscow, Russia; Moscow, Russia
I. A Grivennikov
National Research Center “Kurchatov Institute”
Email: grivigan@mail.ru
Moscow, Russia
References
- Papapetrou E.P., Lee G., Malani N., Setty M., Riviere I., Tirunagari L.M., Kadota K., Roth S.L., Giardina P., Viale A., Leslie C., Bushman F.D., Studer L., Sadelain M. // Nat. Biotechnol. 2011. V. 29. P. 73‒78.
- Eminli S., Utikal J., Arnold K., Jaenisch R., Hochedlinger K. // Stem Cells. 2008. V. 26. P. 2467‒2474.
- Lagarkova M.A., Shutova M.V., Bogomazova A.N., Vassina E.M., Glazov E.A., Zhang P., Rizvanov A.A., Chestkov I.V., Kiselev S.L. // Cell Cycle. 2010. V. 9. P. 937‒946.
- Unzu C., Friedli M., Bosman A., Jaconi M.E., Wildhaber B.E., Rougemont A.L. // Stem Cells. 2016. V. 2016. P. 1‒16.
- Muchkaeva I.A., Dashinimaev E.B., Artyuhov A.S., Myagkova E.P., Vorotelyak E.A., Yegorov Y.Y., Vishnyakova K.S., Kravchenko I.E., Chumakov P.M., Terskikh V.V., Vasiliev A.V. // Acta Naturae. 2014. V. 6. P. 45‒53.
- Aksoy Z.B., Akcali K.C. // Methods Mol. Biol. 2024. V. 2835. P. 99‒110.
- Dorn I., Klich K., Arauzo-Bravo M.J., Radstaak M., Santourlidis S., Ghanjati F., Radke T.F., Psathaki O.E., Hargus G., Kramer J., Einhaus M., Kim J.B., Kögler G., Wernet P., Schöler H.R., Schlenke P., Zaehres H. // Haematologica. 2015. V. 100. P. 32‒41.
- Cai Z., Zhu M., Xu L., Wang Y., Xu Y., Yim W.Y., Cao H., Guo R., Qiu X., He X., Shi J., Qiao W., Dong N. // Circulation. 2024. V. 149. P. 1435‒1456.
- Huang Z., Powell R., Phillips J.B., Haastert-Talini K. // Cells. 2020. V. 9. P. 2497.
- Turner D.L., Amoozadeh S., Baric H., Stanley E., Werder R.B. // Respir. Res. 2024. V. 25. P. 277.
- Sheveleva O., Protasova E., Grigor’eva E., Butorina N., Kuziaeva V., Antonov D., Melnikova V., Medvedev S., Lyadova I. // Int J Mol Sci. 2024. V. 25. P. 12456.
- Solomon E., Davis-Anderson K., Hovde B., Micheva-Viteva S., Harris J.F., Twary S., Iyer R. // BMC Mol. Cell Biol. 2021. V. 22. P. 13.
- Amimoto N., Nishimura K., Shimohama S., Takata K. // Stem Cell Res. 2021. V. 55. P. 102486.
- Silva M.C., Nandi G., Haggarty S.J. // Methods Mol. Biol. 2022. V. 2429. P. 143‒174.
- Neureiter A., Eberhardt E., Lampert A. // Methods Mol. Biol. 2022. V. 2429. P. 175‒188.
- Rosh I., Tripathi U., Hussein Y., Rike W.A., Djamus J., Shklyar B., Manole A., Houlden H., Winkler J., Gage F.H., Stern S. // NPJ Parkinsons Dis. 2024. V. 10. P. 38.
- Banerjee R., Raj A., Potdar C., Pal P.K., Yadav R., Kamble N., Holla V., Datta I. // Cells. 2023. V. 12. P.1592.
- Maheshwari S., Akram H., Bulstrode H., Kalia S.K., Morizane A., Takahashi J., Natalwala A. // J. Parkinsons Dis. 2024. V. 14. P. 415‒435.
- Jiang S., Wang H., Yang C., Feng F., Xu D., Zhang M., Xie M., Cui R., Zhu Z., Jia C., Liu L., Wang L., Yang X., Yang Y., Hao H., Liu Z., Wu Z., Leng L., Li X., Sun X., Zhao X., Xu J., Zhang Y., Wan X., Bao X., Wang R. // J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2024. V. 95. P. 1102‒1111.
- Abela L., Gianfrancesco L., Tagliatti E., Rossignoli G., Barwick K., Zourray C., Reid K.M., Budinger D., Ng J., Counsell J., Simpson A., Pearson T.S., Edvardson S., Elpeleg O., Brodsky F.M., Lignani G., Barral S., Kurian M.A. // Brain. 2024. V. 147. P. 2023‒2037.
- Jarazo J., Barmpa K., Modamio J., Saraiva C., Sabaté-Soler S., Rosety I., Griesbeck A., Skwirblies F., Zaffaroni G., Smits L.M., Su J., Arias-Fuenzalida J., Walter J., Gomez-Giro G., Monzel A.S., Qing X., Vitali A., Cruciani G., Boussaad I., Brunelli F., Jäger C., Rakovic A., Li W., Yuan L., Berger E., Arena G., Bolognin S., Schmidt R., Schröder C., Antony P.M.A., Klein C., Krüger R., Seibler P., Schwamborn J.C. // Mov. Disord. 2022. V. 37. P. 80‒94.
- Raja W.K., Mungenast A.E., Lin Y.T., Ko T., Abdurrob F., Seo J., Tsai L.H. // PLoS One. 2016. V. 11. P. e0161969.
- Novosadova E., Dolotov O., Inozemtseva L., Novosadova L., Antonov S., Shimchenko D., Bezuglov V., Vetchinova A., Tarantul V., Grivennikov I., Illarioshkin S. // Antioxidants (Basel). 2022. V. 11. P. 142.
- Takahashi K., Tanabe K., Ohnuki M., Narita M., Ichisaka T., Tomoda K., Yamanaka S. // Cell. 2007. V. 131. P. 861‒872.
- Maherali N., Ahfeldt T., Rigamonti A., Utikal J., Cowan C., Hochedlinger K. // Cell Stem Cell. 2008. V. 3. P. 340‒345.
- Hanna J., Markoulaki S., Schorderet P., Carey B.W., Beard C., Wernig M., Creyghton M.P., Steine E.J., Cassady J.P., Foreman R., Lengner C.J., Dausman J.A., Jaenisch R. // Cell. V. 133. P. 250‒264.
- Yang J., Li Y., Erol D., Wu W.H., Tsai Y.T., Li X.R., Davis R.J., Tsang S.H. // Graefes Arch. Clin. Exp. Ophthalmol. 2014. V. 252. P. 423‒431.
- Churko J.M., Burridge P.W., Wu J.C. // Methods Mol. Biol. 2013. V. 1036. P. 81‒88.
- Zhou T., Benda C., Dunzinger S., Huang Y., Ho J.C., Yang J., Wang Y., Zhang Y., Zhuang Q., Li Y., Bao X., Tse H.F., Grillari J., Grillari-Voglauer R., Pei D., Esteban M.A. // Nat. Protoc. 2012. V. 7. P. 2080‒2089.
- Zhao H.X., Li Y., Jin H.F., Xie L., Liu C., Jiang F., Luo Y.N., Yin G.W., Li Y., Wang J., Li L.S., Yao Y.Q., Wang X.H. // Differentiation. 2010. V. 80. P. 123‒129.
- Li C., Zhou J., Shi G., Ma Y., Yang Y., Gu J., Yu H., Jin S., Wei Z., Chen F., Jin Y. // Hum. Mol. Genet. 2009. V. 18. P. 4340‒4349.
- Otsu K., Kumakami-Sakano M., Fujiwara N., Kikuchi K., Keller L., Lesot H., Harada H. // Front. Physiol. 2014. V. 5. P. 36.
- Tamaoki N., Takahashi K., Tanaka T., Ichisaka T., Aoki H., Takeda-Kawaguchi T., Iida K., Kunisada T., Shibata T., Yamanaka S., Tezuka K. // J. Dent. Res. 2010. V. 89. P. 773‒778.
- Yan X., Qin H., Qu C., Tuan R.S., Shi S., Huang G.T. // Stem Cells Dev. 2010. V. 19. P. 469‒480.
- Beltrão-Braga P.C., Pignatari G.C., Maiorka P.C., Oliveira N.A., Lizier N.F., Wenceslau C.V., Miglino M.A., Muotri A.R., Kerkis I. // Cell Transplant. 2011. V. 20. P. 1707‒1719.
- Radwan I.A., Rady D., Abbass M.M.S., El Moshy S., AbuBakr N., Dörfer C.E., Fawzy El-Sayed K.M. // Stem Cells Int. 2020. V. 2020. P. 1941629.
- Novosadova E.V., Grivennikov I.A. // Biochemistry (Mosc). 2014. V. 79. P. 1425‒1441.
- Godini R., Lafta H.Y., Fallahi H. // Gene Expr Patterns. 2018. V. 29. P. 1‒9.
- Diane A., Mu-U-Min R.B.A., Al-Siddiqi H.H. // Cell Tissue Res. 2025. V. 399. P. 267‒276.
- Scesa G., Adami R., Bottai D. // Cells. 2021. V. 10. P. 1470.
- Rizzi R., Di Pasquale E., Portararo P., Papait R., Cattaneo P., Latronico M.V., Altomare C., Sala L., Zaza A., Hirsch E., Naldini L., Condorelli G., Bearzi C. // Cell Death Differ. 2012. V. 19. P. 1162‒1174.
- Hu S., Zhao M.T., Jahanbani F., Shao N.Y., Lee W.H., Chen H., Snyder M.P., Wu J.C. // JCI Insight. 2016. V. 1. P. e85558.
- Kim Y., Jeong J., Choi D. // Exp. Mol. Med. 2020. V. 52. P. 213‒226.
- Guan J., Wang G., Wang J., Zhang Z., Fu Y., Cheng L., Meng G., Lyu Y., Zhu J., Li Y., Wang Y., Liuyang S., Liu B., Yang Z., He H., Zhong X., Chen Q., Zhang X., Sun S., Lai W., Shi Y., Liu L., Wang L., Li C., Lu S., Deng H. // Nature. 2022. V. 605. P. 325‒331.
- Tan L.S., Chen J.T., Lim L.Y., Teo A.K.K. // Cell Prolif. 2022. V. 55. P. e13232.
- World Health Organization. The International Pharmacopoeia. World Health Organization; 2006.
- Tannenbaum S.E., Turetsky T.T., Singer O., Aizenman E., Kirshberg S., Ilouz N., Gil Y., Berman-Zaken Y., Perlman T.S., Geva N., Levy O., Arbell D., Simon A., Ben-Meir A., Shufaro Y., Laufer N., Reubinoff B.E. // PLoS One. 2012. V. 7. P. e35325.
- Baghbaderani B.A., Tian X., Neo B.H., Burkall A., Dimezzo T., Sierra G., Zeng X., Warren K., Kovarcik D.P., Fellner T., Rao M.S. // Stem Cell Reports. 2015. V. 5. P. 647‒659.
- De Sousa P.A., Downie J.M., Tye B.J., Bruce K., Dand P., Dhanjal S., Serhal P., Harper J., Turner M., Bateman M. // Stem Cell Res. 2016. V. 17. P. 379‒390.
- Sullivan S., Stacey G.N., Akazawa C., Aoyama N., Baptista R., Bedford P., Bennaceur Griscelli A., Chandra A., Elwood N., Girard M., Kawamata S., Hanatani T., Latsis T., Lin S., Ludwig T.E., Malygina T., Mack A., Mountford J.C., Noggle S., Pereira L.V., Price J., Sheldon M., Srivastava A., Stachelscheid H., Velayudhan S.R., Ward N.J., Turner M.L., Barry J., Song J. // Regen. Med. 2018. V. 13. P. 859‒866.
- Rehakova D., Souralova T., Koutna I. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. P. 2435.
- Kim J.H., Kawase E., Bharti K., Karnieli O., Arakawa Y., Stacey G. // NPJ Regen. Med. 2022. V. 7. P. 54.
- Mah N., Kurtz A., Fuhr A., Seltmann S., Chen Y., Bultjer N., Dewender J., Lual A., Steeg R., Mueller S.C. // Cells. 2023. V. 12. P. 2756.
- Olivier E.N., Marenah L., McCahill A., Condie A., Cowan S., Mountford J.C. // Stem Cells Transl. Med. 2016. V. 5. P. 1394‒1405.
- Gao X., Liu Y. // Cell Biol. Toxicol. 2017. V. 33. P. 407‒421.
- Klepikova A., Nenasheva T., Sheveleva O., Protasova E., Antonov D., Gainullina A., Chikina E., Sakovnich O., Gerasimova T., Nikitina I., Shevalie D., Lyadova I. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 16087.
- Sheveleva O., Protasova E., Nenasheva T., Butorina N., Melnikova V., Gerasimova T., Sakovnich O., Kurinov A., Grigor’eva E., Medvedev S., Lyadova I. // Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 24. P. 12868.
- Panicker L.M., Srikanth M.P., Castro-Gomes T., Miller D., Andrews N.W., Feldman R.A. // Hum. Mol. Genet. 2018. V. 27. P. 811‒822.
- Sanjurjo-Rodríguez C., Castro-Viñuelas R., Piñeiro-Ramil M., Rodríguez-Fernández S., Fuentes-Boquete I., Blanco F.J., Díaz-Prado S. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. P. 6124.
- Xu M., Stattin E.L., Shaw G., Heinegård D., Sullivan G., Wilmut I., Colman A., Önnerfjord P., Khabut A., Aspberg A., Dockery P., Hardingham T., Murphy M., Barry F. // Stem Cells Transl. Med. 2016. V. 5. P. 1171‒1181.
- Abujarour R., Bennett M., Valamehr B., Lee T.T., Robinson M., Robbins D., Le T., Lai K., Flynn P. // Stem Cells Transl. Med. 2014. V. 3. P. 149‒160.
- Choi I.Y., Lim H., Estrellas K., Mula J., Cohen T.V., Zhang Y., Donnelly C.J., Richard J.P., Kim Y.J., Kim H., Kazuki Y., Oshimura M., Li H.L., Hotta A., Rothstein J., Maragakis N., Wagner K.R., Lee G. // Cell Rep. 2016. V. 15. P. 2301‒2312.
- Zheng W., Li Q., Zhao C., Da Y., Zhang H.L., Chen Z. // Front. Cell Neurosci. 2018. V. 12. P. 239.
- Yarkova E.S., Grigor’eva E.V., Medvedev S.P., Pavlova S.V., Zakian S.M., Malakhova A.A. // Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 25. P. 327.
- Guerreiro S., Maciel P. // Cells. 2023. V. 12. P. 538.
- Son E.Y., Ichida J.K., Wainger B.J., Toma J.S., Rafuse V.F., Woolf C.J., Eggan K. // Cell Stem Cell. 2011. V. 9. P. 205‒218.
- Imamura K., Kawaguchi J., Shu T., Inoue H. // Methods Mol. Biol. 2021. V. 2352. P. 127‒132.
- Ho S.M., Hartley B.J., Tcw J., Beaumont M., Stafford K., Slesinger P.A., Brennand K.J. // Methods. 2016. V. 101. P. 113‒124.
- Liu Y., Liu H., Sauvey C., Yao L., Zarnowska E.D., Zhang C. // Nat. Protoc. 2013. V. 9. P. 1670‒1679.
- Tofoli F.A., Semeano A.T.S., Oliveira-Giacomelli Á., Gonçalves M.C.B., Ferrari M.F.R., Veiga Pereira L., Ulrich H. // Methods Mol. Biol. 2019. V. 1919. P. 97‒118.
- Jansch C., Ziegler G.C., Forero A., Gredy S., Wäldchen S., Vitale M.R., Svirin E., Zöller J.E.M., Waider J., Günther K., Edenhofer F., Sauer M., Wischmeyer E., Lesch K.P. // J. Neural Transm (Vienna). 2021. V. 128. P. 225‒241.
- Douvaras P., Fossati V. // Nat. Protoc. 2015. V. 10. P. 1143‒1154.
- Mohite P., Puri A., Dave R., Budar A., Munde S., Ghosh S.B., Alqahtani T., Shmrany H.A., Kumer A., Dhara B. // Int. J. Surg. 2024. V. 110. P. 6432‒6455.
- Kwak T.H., Hali S., Kim S., Kim J., La H., Kim K.P., Hong K.H., Shin C.Y., Kim N.H., Han D.W. // Int. J. Stem Cells. 2020. V. 13. P. 80‒92.
- Han M.J., Lee W.J., Choi J., Hong Y.J., Uhm S.J., Choi Y., Do J.T. // J. Comp. Neurol. 2021. V. 529. P. 595‒604.
- Dimos J.T., Rodolfa K.T., Niakan K.K., Weisenthal L.M., Mitsumoto H., Chung W., Croft G.F., Saphier G., Leibel R., Goland R., Wichterle H., Henderson C.E., Eggan K. // Science. 2008. V. 321. P. 1218‒1221.
- Kabashi E., Lin L., Tradewell M.L., Dion P.A., Bercier V., Bourgouin P., Rochefort D., Bel Hadj S., Durham H.D., Vande Velde C., Rouleau G.A., Drapeau P. // Hum. Mol. Genet. 2010. V. 19. P. 671‒683.
- Egawa N., Kitaoka S., Tsukita K., Naitoh M., Takahashi K., Yamamoto T., Adachi F., Kondo T., Okita K., Asaka I., Aoi T., Watanabe A., Yamada Y., Morizane A., Takahashi J., Ayaki T., Ito H., Yoshikawa K., Yamawaki S., Suzuki S., Watanabe D., Hioki H., Kaneko T., Makioka K., Okamoto K., Takuma H., Tamaoka A., Hasegawa K., Nonaka T., Hasegawa M., Kawata A., Yoshida M., Nakahata T., Takahashi R., Marchetto M.C., Gage F.H., Yamanaka S., Inoue H. // Sci. Transl. Med. 2012. V. 4. P. 145ra104.
- Hernández-Sapiéns M.A., Reza-Zaldívar E.E., Cevallos R.R., Márquez-Aguirre A.L., Gazarian K., Canales-Aguirre A.A. // Front. Cell Neurosci. 2020. V. 14. P. 151.
- Qu W., Canoll P., Hargus G. // Neuroscience. 2023. V. 518. P. 10‒26.
- Lin Y.T., Seo J., Gao F., Feldman H.M., Wen H.L., Penney J., Cam H.P., Gjoneska E., Raja W.K., Cheng J., Rueda R., Kritskiy O., Abdurrob F., Peng Z., Milo B., Yu C.J., Elmsaouri S., Dey D., Ko T., Yankner B.A., Tsai L.H. // Neuron. 2018. V. 98. P. 1141‒1154.e7.
- Doi D., Magotani H., Kikuchi T., Ikeda M., Hiramatsu S., Yoshida K., Amano N., Nomura M., Umekage M., Morizane A., Takahashi J. // Nat. Commun. 2020. V. 11. P. 3369.
- Song B., Cha Y., Ko S., Jeon J., Lee N., Seo H., Park K.J., Lee I.H., Lopes C., Feitosa M., Luna M.J., Jung J.H., Kim J., Hwang D., Cohen B.M., Teicher M.H., Leblanc P., Carter B.S., Kordower J.H., Bolshakov V.Y., Kong S.W., Schweitzer J.S., Kim K.S. // J. Clin. Invest. 2020. V. 130. P. 904‒920.
- Simmnacher K., Lanfer J., Rizo T., Kaindl J., Winner B. // Front. Cell Neurosci. 2020. V. 13. P. 571.
- Gerasimova T., Poberezhniy D., Nenasheva V., Stepanenko E., Arsenyeva E., Novosadova L., Grivennikov I., Illarioshkin S., Lagarkova M., Tarantul V., Novosadova E. // Int. J. Mol. Sci. 2024. V. 25. P. 9621.
- Novosadova E.V., Nenasheva V.V., Makarova I.V., Dolotov O.V., Inozemtseva L.S., Arsenyeva E.L., Chernyshenko S.V., Sultanov R.I., Illarioshkin S.N., Grivennikov I.A., Tarantul V.Z. // J. Mol. Neurosci. 2020. V. 70. P. 514‒521.
- Hommersom M.P., Buijsen R.A.M., van Roon-Mom W.M.C., van de Warrenburg B.P.C., van Bokhoven H. // Stem Cell Rev. Rep. 2022. V. 18. P. 441‒456.
- Chen H., Qian K., Du Z., Cao J., Petersen A., Liu H., Blackbourn L.W., Huang C.L., Errigo A., Yin Y., Lu J., Ayala M., Zhang S.C. // Cell Stem Cell. 2014. V. 14. P. 796‒809.
- Chuang C.Y., Yang C.C., Soong B.W., Yu C.Y., Chen S.H., Huang H.P., Kuo H.C // Sci. Rep. 2019. V. 9. P. 1166.
- Simões A.T., Gonçalves N., Koeppen A., Déglon N., Kügler S., Duarte C.B., Pereira de Almeida L. // Brain. 2012. V. 135. P. 2428‒2439.
- Ochalek A., Mihalik B., Avci H.X., Chandrasekaran A., Téglási A., Bock I., Giudice M.L., Táncos Z., Molnár K., László L., Nielsen J.E., Holst B., Freude K., Hyttel P., Kobolák J., Dinnyés A. // Alzheimers Res. Ther. 2017. V. 9. P. 90.
- Armijo E., Gonzalez C., Shahnawaz M., Flores A., Davis B., Soto C. // Neurosci. Lett. 2017. V. 639. P. 74‒81.
- Bono F., Mutti V., Devoto P., Bolognin S., Schwamborn J.C., Missale C., Fiorentini C. // Neurobiol. Aging. 2021. V. 99. P. 65‒78.
- Fedoseyeva V.B., Novosadova E.V., Nenasheva V.V., Novosadova L.V., Grivennikov I.A., Tarantul V.Z. // Biochemistry (Mosc). 2023. V. 88. P. 515‒525.
- Fedoseyeva V.B., Novosadova E.V., Nenasheva V.V., Novosadova L.V., Grivennikov I.A., Tarantul V.Z. // J. Dev. Biol. 2023. V. 11. P. 23.
- Kim J., Daadi E.W., Daadi E.S., Oh T., Deleidi M., Daadi M.M. // Cells. 2023. V. 12. P. 2550.
- Ramos-Gonzalez P., Mato S., Chara J.C., Verkhratsky A., Matute C., Cavaliere F. // NPJ Parkinsons Dis. 2021. V. 7. P. 31.
- di Domenico A., Carola G., Calatayud C., Pons-Espinal M., Muñoz J.P., Richaud-Patin Y., Fernandez-Carasa I., Gut M., Faella A., Parameswaran J., Soriano J., Ferrer I., Tolosa E., Zorzano A., Cuervo A.M., Raya A., Consiglio A. // Stem Cell Reports. 2019. V. 12. P. 213‒229.
- Gerasimova T., Stepanenko E., Novosadova L., Arsenyeva E., Shimchenko D., Tarantul V., Grivennikov I., Nenasheva V., Novosadova E. // Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 24. P. 2000.
- Malankhanova T., Suldina L., Grigor’eva E., Medvedev S., Minina J., Morozova K., Kiseleva E., Zakian S., Malakhova A. // J. Pers. Med. 2020. V. 10. P. 215.
- Dabrowska M., Ciolak A., Kozlowska E., Fiszer A., Olejniczak M. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. P. 1854.
- Chemla A., Arena G., Onal G., Walter J., Berenguer-Escuder C., Grossmann D., Grünewald A., Schwamborn J.C., Krüger R. // Stem Cell Res. 2023. V. 71. P. 103145.
- Chemla A., Arena G., Saraiva C., Berenguer-Escuder C., Grossmann D., Grünewald A., Klein C., Seibler P., Schwamborn J.C., Krüger R. // Stem Cell Res. 2023. V. 69. P. 103085.
- Novosadova E., Anufrieva K., Kazantseva E., Arsenyeva E., Fedoseyeva V., Stepanenko E., Poberezhniy D., Illarioshkin S., Novosadova L., Gerasimova T., Nenasheva V., Grivennikov I., Lagarkova M., Tarantul V. // Data Brief. 2022. V. 41. P. 107958.
- An M.C., Zhang N., Scott G., Montoro D., Wittkop T., Mooney S., Melov S., Ellerby L.M. // Cell Stem Cell. 2012. V. 11. P. 253‒263.
- Lebedeva O., Poberezhniy D., Novosadova E., Gerasimova T., Novosadova L., Arsenyeva E., Stepanenko E., Shimchenko D., Volovikov E., Anufrieva K., Illarioshkin S., Lagarkova M., Grivennikov I., Tarantul V., Nenasheva V. // Mol. Neurobiol. 2023. V. 60. P. 3522‒3533.
- Dulovic-Mahlow M., Lukomska A., Diaw S.H., Balck A., Borsche M., Grütz K., Lenz I., Rudolph F., Lohmann K., Klein C., Seibler P. // Stem Cell Res. 2019. V. 41. P. 101629.
- Vlasov I.N., Alieva A.K., Novosadova E.V., Arsenyeva E.L., Rosinskaya A.V., Partevian S.A., Grivennikov I.A., Shadrina M.I. // Cells. 2021. V. 10. P. 3478.
- Di Lisa D., Andolfi A., Masi G., Uras G., Ferrari P.F., Martinoia S., Pastorino L. // APL Bioeng. 2024. V. 8. P. 046102.
- Han J.J. // Artif. Organs. 2023. V. 47. P. 449‒450.
- Lovett M.L., Nieland T.J.F., Dingle Y.L., Kaplan D.L. // Adv. Funct. Mater. 2020. V. 30. P. 1909146.
- Lancaster M.A., Renner M., Martin C.A., Wenzel D., Bicknell L.S., Hurles M.E., Homfray T., Penninger J.M., Jackson A.P., Knoblich J.A. // Nature. 2013. V. 501. P. 373‒379.
- Arlotta P., Paşca S.P. // Curr. Opin. Neurobiol. 2019. V. 56. P. 194‒198.
- Kadoshima T., Sakaguchi H., Nakano T., Soen M., Ando S., Eiraku M., Sasai Y. // Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 2013. V. 110. P. 20284‒20289.
- Tanaka Y., Cakir B., Xiang Y., Sullivan G.J., Park I.H. // Cell Rep. 2020. V. 30. P. 1682‒1689.e3.
- Wang L., Hou S., Han Y.G. // Nat. Neurosci. 2016. V. 19. P. 888‒896.
- Lindborg B.A., Brekke J.H., Vegoe A.L., Ulrich C.B., Haider K.T., Subramaniam S., Venhuizen S.L., Eide C.R., Orchard P.J., Chen W., Wang Q., Pelaez F., Scott C.M., Kokkoli E., Keirstead S.A., Dutton J.R., Tolar J., O’Brien T.D. // Stem Cells Transl. Med. 2016. V. 5. P. 970‒979.
- Paşca A.M., Sloan S.A., Clarke L.E., Tian Y., Makinson C.D., Huber N., Kim C.H., Park J.Y., O’Rourke N.A., Nguyen K.D., Smith S.J., Huguenard J.R., Geschwind D.H., Barres B.A., Paşca S.P. // Nat. Methods. 2015. V. 12. P. 671‒678.
- Tieng V., Stoppini L., Villy S., Fathi M., Dubois-Dauphin M., Krause K.H. // Stem Cells Dev. 2014. V. 23. P. 1535‒1547.
- Qian X., Nguyen H.N., Song M.M., Hadiono C., Ogden S.C., Hammack C., Yao B., Hamersky G.R., Jacob F., Zhong C., Yoon K.J., Jeang W., Lin L., Li Y., Thakor J., Berg D.A., Zhang C., Kang E., Chickering M., Nauen D., Ho C.Y., Wen Z., Christian K.M., Shi P.Y., Maher B.J., Wu H., Jin P., Tang H., Song H., Ming G.L. // Cell. 2016. V. 165. P. 1238‒1254.
- Monzel A.S., Smits L.M., Hemmer K., Hachi S., Moreno E.L., van Wuellen T., Jarazo J., Walter J., Brüggemann I., Boussaad I., Berger E., Fleming R.M.T., Bolognin S., Schwamborn J.C. // Stem Cell Reports. 2017. V. 8. P. 1144‒1154.
- Bagley J.A., Reumann D., Bian S., Lévi-Strauss J., Knoblich J.A. // Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 743‒751.
- Qian X., Jacob F., Song M.M., Nguyen H.N., Song H., Ming G.L. // Nat. Protoc. 2018. V. 13. P. 565‒580.
- Yan Y., Song L., Madinya J., Ma T., Li Y. // Tissue Eng. Part A. 2018. V. 24. P. 418‒431.
- Yoon S.J., Elahi L.S., Pașca A.M., Marton R.M., Gordon A., Revah O., Miura Y., Walczak E.M., Holdgate G.M., Fan H.C., Huguenard J.R., Geschwind D.H., Pașca S.P. // Nat. Methods. 2019. V. 16. P. 75‒78.
- Sloan S.A., Andersen J., Pașca A.M., Birey F., Pașca S.P. // Nat. Protoc. 2018. V. 13. P. 2062‒2085.
- Nazarov R., Jin H.J., Kaplan D.L. // Biomacromolecules. 2004. V. 5. P. 718‒726.
- Rouleau N., Cantley W.L., Liaudanskaya V., Berk A., Du C., Rusk W., Peirent E., Koester C., Nieland T.J.F., Kaplan D.L. // Macromol. Biosci. 2020. V. 20. P. e2000004.
- Zhang Y.S., Dolatshahi-Pirouz A., Orive G. // Science. 2024. V. 385. P. 604‒606.
- Jungst T., Smolan W., Schacht K., Scheibel T., Groll J. // Chem. Rev. 2016. V. 116. P. 1496‒1539.
- Decante G., Costa J.B., Silva-Correia J., Collins M.N., Reis R.L., Oliveira J.M. // Biofabrication. 2021. V. 13.
- Yan Y., Li X., Gao Y., Mathivanan S., Kong L., Tao Y., Dong Y., Li X., Bhattacharyya A., Zhao X., Zhang S.C. // Cell Stem Cell. 2024. V. 31. P. 260‒274.e7.
- Meyer K., Feldman H.M., Lu T., Drake D., Lim E.T., Ling K.H., Bishop N.A., Pan Y., Seo J., Lin Y.T., Su S.C., Church G.M., Tsai L.H., Yankner B.A. // Cell Rep. 2019. V. 26. P. 1112‒1127.e9.
- Morrone Parfitt G., Coccia E., Goldman C., Whitney K., Reyes R., Sarrafha L., Nam K.H., Sohail S., Jones D.R., Crary J.F., Ordureau A., Blanchard J., Ahfeldt T. // Nat. Commun. 2024. V. 15. P. 447.
- Rosety I., Zagare A., Saraiva C., Nickels S., Antony P., Almeida C., Glaab E., Halder R., Velychko S., Rauen T., Schöler H.R., Bolognin S., Sauter T., Jarazo J., Krüger R., Schwamborn J.C. // NPJ Parkinsons Dis. 2023. V. 9. P. 166.
- Gonzalez C., Armijo E., Bravo-Alegria J., Becerra-Calixto A., Mays C.E., Soto C. // Mol. Psychiatry. 2018. V. 23. P. 2363‒2374.
- Yan Y., Song L., Bejoy J., Zhao J., Kanekiyo T., Bu G., Zhou Y., Li Y. // Tissue Eng. Part A. 2018. V. 24. P. 1125‒1137.
- Vanova T., Sedmik J., Raska J., Amruz Cerna K., Taus P., Pospisilova V., Nezvedova M., Fedorova V., Kadakova S., Klimova H., Capandova M., Orviska P., Fojtik P., Bartova S., Plevova K., Spacil Z., Hribkova H., Bohaciakova D. // Cell Rep. 2023. V. 42. P. 113310.
- Groveman B.R., Foliaki S.T., Orru C.D., Zanusso G., Carroll J.A., Race B., Haigh C.L. // Acta Neuropathol. Commun. 2019. V. 7. P. 90.
- D’Aiuto L., Bloom D.C., Naciri J.N., Smith A., Edwards T.G., McClain L., Callio J.A., Jessup M., Wood J., Chowdari K., Demers M., Abrahamson E.E., Ikonomovic M.D., Viggiano L., De Zio R., Watkins S., Kinchington P.R., Nimgaonkar V.L. // J. Virol. 2019. V. 93. P. e00111‒19.
- Muffat J., Li Y., Omer A., Durbin A., Bosch I., Bakiasi G., Richards E., Meyer A., Gehrke L., Jaenisch R. // Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 2018. V. 115. P. 7117‒7122.
- Zhang B., He Y., Xu Y., Mo F., Mi T., Shen Q.S., Li C., Li Y., Liu J., Wu Y., Chen G., Zhu W., Qin C., Hu B., Zhou G. // Cell Death Dis. 2018. V. 9. P. 719.
- Boisvert E.M., Means R.E., Michaud M., Madri J.A., Katz S.G. // Cell Death Dis. 2019. V. 10. P. 325.
- Pașca A.M., Park J.Y., Shin H.W., Qi Q., Revah O., Krasnoff R., O’Hara R., Willsey A.J., Palmer T.D., Pașca S.P. // Nat. Med. 2019. V. 25. P. 784‒791.
- Sartore R.C., Cardoso S.C., Lages Y.V., Paraguassu J.M., Stelling M.P., Madeiro da Costa R.F., Guimaraes M.Z., Pérez C.A., Rehen S.K. // Peer J. 2017. V. 5. P. e2927.
- Wang Y., Wang L., Zhu Y., Qin J. // Lab. Chip. 2018. V. 18. P. 851‒860.
- Zhu Y., Wang L., Yin F., Yu Y., Wang Y., Shepard M.J., Zhuang Z., Qin J. // Integr. Biol (Camb). 2017. V. 9. P. 968‒978.
- Huang J., Liu F., Tang H., Wu H., Li L., Wu R., Zhao J., Wu Y., Liu Z., Chen J. // Front. Neurol. 2017. V. 8. P. 626.
- Arzua T., Yan Y., Jiang C., Logan S., Allison R.L., Wells C., Kumar S.N., Schäfer R., Bai X. // Transl. Psychiatry. 2020. V. 10. P. 347.
- Leite P.E.C., Pereira M.R., Harris G., Pamies D., Dos Santos L.M.G., Granjeiro J.M., Hogberg H.T., Hartung T., Smirnova L. // Part Fibre Toxicol. 2019. V. 16. P. 22.
- Pazzin D.B., Previato T.T.R., Budelon Gonçalves J.I., Zanirati G., Xavier F.A.C., da Costa J.C., Marinowic D.R. // Cells. 2024. V. 13. P. 745.
- Yoshida S., Kato T.M., Sato Y., Umekage M., Ichisaka T., Tsukahara M., Takasu N., Yamanaka S. // Med. 2023. V. 4. P. 51‒66.e10.
- Williams R.C., Opelz G., McGarvey C.J., Weil E.J., Chakkera H.A. // Transplantation. 2016. V. 100. P. 1094‒1102.
- Zachary A.A., Leffell M.S. // Front. Immunol. 2016. V. 7. P. 575.
- Morizane A., Kikuchi T., Hayashi T., Mizuma H., Takara S., Doi H., Mawatari A., Glasser M.F., Shiina T., Ishigaki H., Itoh Y., Okita K., Yamasaki E., Doi D., Onoe H., Ogasawara K., Yamanaka S., Takahashi J. // Nat. Commun. 2017. V. 8. P. 385.
- Arrieta-Bolaños E., Hernández-Zaragoza D.I., Barquera R. // Front. Genet. 2023. V. 14. P. 866407.
- Martins de Oliveira M.L., Tura B.R., Meira Leite M., Melo Dos Santos E.J., Pôrto L.C., Pereira L.V., Campos de Carvalho A.C. // Stem Cell Reports. 2023. V. 18. P. 1905‒1912.
- Taylor C.J., Peacock S., Chaudhry A.N., Bradley J.A., Bolton E.M. // Cell Stem Cell. 2012. V. 11. P. 147‒152.
- Lee S., Huh J.Y., Turner D.M., Lee S., Robinson J., Stein J.E., Shim S.H., Hong C.P., Kang M.S., Nakagawa M., Kaneko S., Nakanishi M., Rao M.S., Kurtz A., Stacey G.N., Marsh S.G.E., Turner M.L., Song J. // Stem Cells. 2018. V. 36. P. 1552‒1566.
- Escribá R., Beksac M., Bennaceur-Griscelli A., Glover J.C., Koskela S., Latsoudis H., Querol S., Alvarez-Palomo B. // Stem Cell Rev. Rep. 2024. V. 20. P. 2155‒2164.
- He J., He Y., Zhan Q., Wu Z., Sheng Q., Zhang W., Zhu F. // Stem Cell Res. Ther. 2025. V. 16. P. 42.
- Alowaysi M., Lehmann R., Al-Shehri M., Baadhaim M., Alzahrani H., Aboalola D., Zia A., Malibari D., Daghestani M., Alghamdi K., Haneef A., Jawdat D., Hakami F., Gomez-Cabrero D., Tegner J., Alsayegh K. // Stem Cell Res. Ther. 2023. V. 14. P. 374.
- He J., He Y., Zhan Q., Wu Z., Sheng Q., Zhang W., Zhu F. // Stem Cell Res. Ther. 2025. V. 16. P. 42.
- Álvarez-Palomo B., García-Martinez I., Gayoso J., Raya A., Veiga A., Abad M.L., Eiras A., Guzmán-Fulgencio M., Luis-Hidalgo M., Eguizabal C., Santos S., Balas A., Alenda R., Sanchez-Gordo F., Verdugo L.P., Villa J., Carreras E., Vidal F., Madrigal A., Herrero M.J., Rudilla F., Querol S. // Stem Cell Res. Ther. 2021. V. 12. P. 233.
- Gourraud P.A., Gilson L., Girard M., Peschanski M. // Stem Cells. 2012. V. 30. P. 180‒186.
- Pappas D.J., Gourraud P.A., Le Gall C., Laurent J., Trounson A., DeWitt N., Talib S. // Stem Cells Transl. Med. 2015. V. 4. P. 413‒418.
- Clancy J., Hyvärinen K., Ritari J., Wahlfors T., Partanen J., Koskela S. // Stem Cell Res. Ther. 2022. V. 13. P. 502.
- Tian P., Elefanty A., Stanley E.G., Durnall J.C., Thompson L.H., Elwood N.J. // Front. Cell Dev. Biol. 2022. V. 10. P. 835321.
- Lande A., Andersen I., Egeland T., Lie B.A., Viken M.K. // Hum. Immunol. 2018. V. 79. P. 527‒529.
- Alowaysi M., Lehmann R., Al-Shehri M., Baadhaim M., Alzahrani H., Aboalola D., Zia A., Malibari D., Daghestani M., Alghamdi K., Haneef A., Jawdat D., Hakami F., Gomez-Cabrero D., Tegner J., Alsayegh K. // Stem Cell Res. Ther. 2023. V. 14. P. 374.
- Huang C.Y., Nicholson M.W., Wang J.Y., Ting C.Y., Tsai M.H., Cheng Y.C., Liu C.L., Chan D.Z.H., Lee Y.C., Hsu C.C, Hsu Y.H., Yang C.F., Chang C.M.C., Ruan S.C., Lin P.J., Lin J.H., Chen L.L., Hsieh M.L., Cheng Y.Y., Hsu W.T., Lin Y.L., Chen C.H., Hsu Y.H., Wu Y.T., Hacker T.A., Wu J.C., Kamp T.J., Hsieh P.C.H. // Cell Rep. 2022. V. 39. P. 110643.
- Sullivan S., Ginty P., McMahon S., May M., Solomon S.L., Kurtz A., Stacey G.N., Bennaceur Griscelli A., Li R.A., Barry J., Song J., Turner M.L. // Stem Cell Res. 2020. V. 49. P. 102036.
- Maiers M., Sullivan S., McClain C., Leonhard-Melief C., Turner M.L., Turner D. // Cytotherapy. 2025. V. 27. P. 300‒306.
- Kim J.Y., Nam Y., Rim Y.A., Ju J.H. // Stem Cell Rev. Rep. 2022. V. 18. P. 142‒154.
- Kobold S., Bultjer N., Stacey G., Mueller S.C., Kurtz A., Mah N. // Stem Cell Reports. 2023. V. 18. P. 1592‒1598.
- Dhatchinamoorthy K., Colbert J.D., Rock K.L. // Front. Immunol. 2021. V. 12. P. 636568.
- Xu H., Wang B., Ono M., Kagita A., Fujii K., Sasakawa N., Ueda T., Gee P., Nishikawa M., Nomura M., Kitaoka F., Takahashi T., Okita K., Yoshida Y., Kaneko S., Hotta A. // Cell Stem Cell. 2019. V. 24. P. 566‒578.e7.
- Schwartz S.D., Hubschman J.P., Heilwell G., Franco-Cardenas V., Pan C.K., Ostrick R.M., Mickunas E., Gay R., Klimanskaya I., Lanza R. // Lancet. 2012. V. 379. P. 713‒20.
- Schwartz S.D., Regillo C.D., Lam B.L., Eliott D., Rosenfeld P.J., Gregori N.Z., Hubschman J.P., Davis J.L., Heilwell G., Spirn M., Maguire J., Gay R., Bateman J., Ostrick R.M., Morris D., Vincent M., Anglade E., Del Priore L.V., Lanza R. // Lancet. 2015. V. 385. P. 509‒516.
- Mandai M., Watanabe A., Kurimoto Y., Hirami Y., Morinaga C., Daimon T., Fujihara M., Akimaru H., Sakai N., Shibata Y., Terada M., Nomiya Y., Tanishima S., Nakamura M., Kamao H., Sugita S., Onishi A., Ito T., Fujita K., Kawamata S., Go M.J., Shinohara C., Hata K.I., Sawada M., Yamamoto M., Ohta S., Ohara Y., Yoshida K., Kuwahara J., Kitano Y., Amano N., Umekage M., Kitaoka F., Tanaka A., Okada C., Takasu N., Ogawa S., Yamanaka S., Takahashi M. // N. Engl. J. Med. 2017. V. 376. P. 1038‒1046.
- Schweitzer J.S., Song B., Herrington T.M., Park T.Y., Lee N., Ko S., Jeon J., Cha Y., Kim K., Li Q., Henchcliffe C., Kaplitt M., Neff C., Rapalino O., Seo H., Lee I.H., Kim J., Kim T., Petsko G.A., Ritz J., Cohen B.M., Kong S.W., Leblanc P., Carter B.S., Kim K.S. // N. Engl. J. Med. 2020. V. 382. P. 1926‒1932.
- Ahfeldt T., Ordureau A., Bell C., Sarrafha L., Sun C., Piccinotti S., Grass T., Parfitt G.M., Paulo J.A., Yanagawa F., Uozumi T., Kiyota Y., Harper J.W., Rubin L.L. // Stem Cell Reports. 2020. V. 14. P. 75‒90.
- Kantor B., Tagliafierro L., Gu J., Zamora M.E., Ilich E., Grenier C., Huang Z.Y., Murphy S., Chiba-Falek O. // Mol. Ther. 2018. V. 26. P. 2638‒2649.
- Chen V., Moncalvo M., Tringali D., Tagliafierro L., Shriskanda A., Ilich E., Dong W., Kantor B., Chiba-Falek O. // Hum. Mol. Genet. 2020. V. 29. P. 3107‒3121.
- Nouri Nojadeh J., Bildiren Eryilmaz N.S., Ergüder B.I. // EXCLI J. 2023. V. 22. P. 567‒582.
- Cho H.Y., Yoo M., Pongkulapa T., Rabie H., Muotri A.R., Yin P.T., Choi J.W., Lee K.B. // Adv. Sci (Weinh). 2024. V. 11. P. e2306432.
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