Митохондриальная сеть: электрический кабель и многое другое

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Митохондрии в клетке могут объединяться и организовывать сложные, протяженные структуры, которые пронизывают весь объем клетки, обеспечивая равномерное снабжение энергией в виде синтезируемого в митохондриях ATP. В соответствии с хемиосмотической концепцией, энергия окисления дыхательных субстратов в значительной степени запасается в виде разности электрических потенциалов на внутренней мембране митохондрий. Теория функционирования протяженных митохондриальных структур как внутриклеточных электрических проводов предполагает, что митохондрии обеспечивают максимально быструю доставку электрической энергии по клеточному объему с последующим использованием этой энергии для синтеза ATP, тем самым ускоряя процесс доставки ATP по сравнению с достаточно медленной диффузией ATP в клетке. В аналитическом обзоре дана история кабельной теории, перечислены нерешенные критические проблемы, описаны перестройки митохондриальной сети и роль окислительного стресса в этом процессе. Кроме уже доказанного функционирования протяженных митохондриальных структур как электрических кабелей, предлагается и ряд дополнительных функций, в частности выдвигается гипотеза поддержания митохондриальными сетями редокс-потенциала в клеточном объеме, который может варьировать в зависимости от физиологического состояния в результате изменения трехмерной организации митохондриальной сети (фрагментация/расщепление - слияние). Рассмотрен ряд патологий, сопровождаемых нарушением редокс-статуса, и участие в них митохондрий.

Об авторах

П. А Абрамичева

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского

119991 Москва, Россия

Н. В Андрианова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского

119991 Москва, Россия

В. А Бабенко

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского;Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. академика В.И. Кулакова Минздрава России

119991 Москва, Россия;117997 Москва, Россия

Л. Д Зорова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского;Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. академика В.И. Кулакова Минздрава России

119991 Москва, Россия;117997 Москва, Россия

С. Д Зоров

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского;Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, факультет биоинженерии и биоинформатики

119991 Москва, Россия;119991 Москва, Россия

И. Б Певзнер

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского;Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. академика В.И. Кулакова Минздрава России

119991 Москва, Россия;117997 Москва, Россия

В. А Попков

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского;Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. академика В.И. Кулакова Минздрава России

119991 Москва, Россия;117997 Москва, Россия

Д. С Семенович

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского

119991 Москва, Россия

Э. И Якупова

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского

119991 Москва, Россия

Список литературы

  1. Mitchell, P. (1961) Coupling of phosphorylation to electron and hydrogen transfer by a chemi-osmotic type of mechanism, Nature, 191, 144-148, doi: 10.1038/191144a0.
  2. Mitchell, P. (1966) Chemiosmotic coupling in oxidative and photosynthetic phosphorylation, Biol. Rev. Camb. Philos. Soc., 41, 445-502, doi: 10.1111/j.1469-185X.1966.tb01501.x.
  3. Mitchell, P. (2011) Chemiosmotic coupling in oxidative and photosynthetic phosphorylation. 1966, Biochim Biophys Acta, 1807, 1507-1538, doi: 10.1016/j.bbabio.2011.09.018.
  4. Mitchell, P. (1979) David Keilin's respiratory chain concept and its chemiosmotic consequences, Science, 206, 1148-1159, doi: 10.1126/science.388618.
  5. Juhaszova, M., Kobrinsky, E., Zorov, D. B., Aon, M. A., Cortassa, S., and Sollott, S. J. (2022) Setting the record straight: a new twist on the chemiosmotic mechanism of oxidative Phosphorylation, Function (Oxf), 3, zqac018, doi: 10.1093/function/zqac018.
  6. Juhaszova, M., Kobrinsky, E., Zorov, D. B., Nuss, H. B., Yaniv, Y., Fishbein, K. W., de Cabo, R., Montoliu, L., Gabelli, S. B., Aon, M.A., Cortassa, S., and Sollott, S. J. (2021) ATP synthase K+- and H+-fluxes drive ATP synthesis and enable mitochondrial K+-"Uniporter" function: I. Characterization of ion fluxes, Function (Oxf), 3, zqab065, doi: 10.1093/function/zqab065.
  7. Juhaszova, M., Kobrinsky, E., Zorov, D. B., Nuss, H. B., Yaniv, Y., Fishbein, K. W., de Cabo, R., Montoliu, L., Gabelli, S. B., Aon, M. A., Cortassa, S., and Sollott, S. J. (2022) ATP synthase K+- and H+-fluxes drive ATP synthesis and enable mitochondrial K+-"Uniporter" function: II. Ion and ATP synthase flux regulation, Function (Oxf), 3, zqac001, doi: 10.1093/function/zqac001.
  8. Зоров Д. Б. (2022) Окно в калиевый мир. Открытие калиевой энергетики в митохондриях и идентичности митохондриального ATP-зависимого K+-канала, Биохимия, 87, 1007-1013, doi: 10.31857/S0320972522080024.
  9. Cortassa, S., Aon, M. A., Juhaszova, M., Kobrinsky, E., Zorov, D. B., and Sollott, S. J. (2022) Computational modeling of mitochondrial K+- and H+-driven ATP synthesis, J. Mol. Cell Cardiol., 165, 9-18, doi: 10.1016/j.yjmcc.2021.12.005.
  10. Williams, R. J. P. (1961) Possible functions of chains of catalysts, J. Theor. Biol., 1, 1-13, doi: 10.1016/0022-5193(61)90023-6.
  11. Williams, R. J. P. (1962) Possible functions of chains of catalysts II, J. Theor. Biol., 3, 209-220, doi: 10.1016/S0022-5193(62)80015-0.
  12. Williams, R. J. P. (1978) The multifarious couplings of energy transduction, Biochim. Biophys. Acta, 505, 1-44, doi: 10.1016/0304-4173(78)90007-1.
  13. Williams, R. J. P. (2001) The structures of organelles and reticula: localised bioenergetics and metabolism, Chembiochem, 2, 637-641, doi: 10.1002/1439-7633(20010903)2:9<637::AID-CBIC637>3.0.CO;2-7.
  14. Kell, D. B. (1979) On the functional proton current pathway of electron transport phosphorylation. An electrodic view, Biochim. Biophys. Acta, 549, 55-99, doi: 10.1016/0304-4173(79)90018-1.
  15. Mulkidjanian, A. Y., Heberle, J., and Cherepanov, D. A. (2006) Protons and interfaces: implications for biological energy conversion, Biochim. Biophys. Acta, 1757, 913-930, doi: 10.1016/j.bbabio.2006.02.015.
  16. Zorova, L. D., Popkov, V. A., Plotnikov, E. Y., Silachev, D. N., Pevzner, I. B., Jankauskas, S. S., Babenko, V. A., Zorov, S. D., Balakireva, A. V., Juhaszova, M, Sollott, S. J., and Zorov, D. B. (2018) Mitochondrial membrane potential, Anal. Biochem., 552, 50-59, doi: 10.1016/j.ab.2017.07.009.
  17. Skulachev, V. P. (1971) Energy transformations in the respiratory chain, Curr. Top. Bioenergetics, 4, 127-190, doi: 10.1016/B978-0-12-152504-0.50010-1.
  18. Bakeeva, L. E., Chentsov, Y. S., and Skulachev, V. P. (1978) Mitochondrial framework (reticulum mitochondriale) in rat diaphragm muscle, Biochim. Biophys. Acta, 501, 349-369, doi: 10.1016/0005-2728(78)90104-4.
  19. Bakeeva, L. E., Chentsov, Y. S., and Skulachev, V. P. (1981) Ontogenesis of mitochondrial reticulum in rat diaphragm muscle, Eur. J. Cell Biol., 25, 175-181.
  20. Johnson, L. V., Walsh, M. L., and Chen, L. B. (1980) Localization of mitochondria in living cells with rhodamine 123, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 77, 990-994, doi: 10.1073/pnas.77.2.990.
  21. Bereiter-Hahn, J., and Vöth, M. (1994) Dynamics of mitochondria in living cells: shape changes, dislocations, fusion, and fission of mitochondria, Microsc. Res. Tech., 27, 198-219, doi: 10.1002/jemt.1070270303.
  22. Bensley, R. R. (1911) Studies on the pancreas of the guinea pig, Am. J. Anat., 12, 297-388, doi: 10.1002/aja.1000120304.
  23. Мурванидзе Г. В., Северина И. И., Скулачев В. П. (1981) Этилродамин - проникающий катион и флуоресцентный индикатор мембранного потенциала цианобактерий in vivo, Докл. Акад. Наук СССР, 261, 1252-1254.
  24. Vorobjev, I. A., and Zorov, D. B. (1983) Diazepam inhibits cell respiration and induces fragmentation of mitochondrial reticulum, FEBS Lett., 163, 311-314, doi: 10.1016/0014-5793(83)80842-4.
  25. Avad, A. S., Vorobjev, I. A., and Zorov, D. B. (1984) Fragmentation of mitochondrial reticulum, Proceedings of the XVI Congress of FEBS, abst. XI-80.
  26. Полякова И. А., Зоров Д. Б., Лейкина М. И. (1995) Структурно-функциональные изменения хондриома культивированных клеток при нарушении энергетического метаболизма, Докл. Акад. Наук СССР, 342, 553-555.
  27. Skulachev, V. P., Bakeeva, L. E., Chernyak, B. V., Domnina, L. V., Minin, A. A., Pletjushkina, O. Y., Saprunova, V. B., Skulachev, I. V., Tsyplenkova, V. G., Vasiliev, J. M., Yaguzhinsky, L. S., and Zorov, D. B. (2004) Thread-grain transition of mitochondrial reticulum as a step of mitoptosis and apoptosis, Mol. Cell. Biochem., 256-257, 341-358, doi: 10.1023/B:MCBI.0000009880.94044.49.
  28. Plotnikov, E. Y., Vasileva, A. K., Arkhangelskaya, A. A., Pevzner, I. B., Skulachev, V. P., and Zorov, D. B. (2008) Interrelations of mitochondrial fragmentation and cell death under ischemia/reoxygenation and UV-irradiation: protective effects of SkQ1, lithium ions and insulin, FEBS Lett., 582, 3117-3124, doi: 10.1016/j.febslet.2008.08.002.
  29. Zorov, D. B., Vorobjev, I. A., Popkov, V. A., Babenko, V. A., Zorova, L. D., Pevzner, I. B., Silachev, D. N., Zorov, S. D., Andrianova, N. V., and Plotnikov, E. Y. (2019) Lessons from the discovery of mitochondrial fragmentation (fission): a review and update, Cells, 8, 175, doi: 10.3390/cells8020175.
  30. Pletjushkina, O. Y., Lyamzaev, K. G., Popova, E. N., Nepryakhina, O. K., Ivanova, O. Y., Domnina, L. V., Chernyak, B. V., and Skulachev, V. P. (2006) Effect of oxidative stress on dynamics of mitochondrial reticulum, Biochim. Biophys. Acta, 1757, 518-524, doi: 10.1016/j.bbabio.2006.03.018.
  31. Giacomello, M., Pyakurel, A., Glytsou, C., and Scorrano, L. (2020) The cell biology of mitochondrial membrane dynamics, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 21, 204-224, doi: 10.1038/s41580-020-0210-7.
  32. Twig, G., Elorza, A., Molina, A. J. A., Mohamed, H., Wikstrom, J. D., Walzer, G., Stiles, L., Haigh, S. E., Katz, S., Las, G., Alroy, J., Wu, M., Py, B. F., Yuan, J., Deeney, J. T., Corkey, B. E., and Shirihai, O. S. (2008) Fission and selective fusion govern mitochondrial segregation and elimination by autophagy, EMBO J., 27, 433-446, doi: 10.1038/sj.emboj.7601963.
  33. Zorov, D. B., Popkov, V. A., Zorova, L. D., Vorobjev, I. A., Pevzner, I. B., Silachev, D. N., Zorov, S. D., Jankauskas, S. S., Babenko, V. A., and Plotnikov, E. Y. (2017) Mitochondrial aging: is there a mitochondrial clock? J. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci., 72, 1171-1179, doi: 10.1093/gerona/glw184.
  34. Попков В. А., Плотников Е. Ю., Лямзаев К. Г., Силачев Д. Н., Зорова Л. Д., Певзнер И. Б., Янкаускас С. С., Зоров С. Д., Бабенко В. А., Зоров Д. Б. (2015) Миторазнообразие, Биохимия, 80, 631-641.
  35. Hoffman, H. P., and Avers, C. H. (1973) Mitochondrion of yeast: ultrastructural evidence for one giant, branched organelle per cell, Science, 181, 749-751, doi: 10.1126/science.181.4101.749.
  36. Heasman, J., Quarmby, J., and Wylie, C. C. (1984) The mitochondrial cloud of Xenopus oocytes: the source of germinal granule material, Dev. Biol., 105, 458-469, doi: 10.1016/0012-1606(84)90303-8.
  37. Pratt, S. A. (1968) An electron microscope study of nebenkern formation and differentiation in spermatids of Murgantia histrionica (Hemiptera, Pentatomidae), J. Morphol., 126, 31-65, doi: 10.1002/jmor.1051260104.
  38. Andre, J. (1962) Contribution to the knowledge of the chondrioma study of its ultrastructural modifications during spermatogenesis [in French], J. Ultrastruct. Res., Suppl. 3, 1-185.
  39. Fawcett, D. W. (1958) The structure of the mammalian spermatozoon, Int. Rev. Cytol., 7, 195-234, doi: 10.1016/S0074-7696(08)62688-1.
  40. Eddy, E. M. (1974) Fine structural observations on the form and distribution of nuage in germ cells of the rat, Anat. Rec., 178, 731-757, doi: 10.1002/ar.1091780406.
  41. Motta, P. M., Nottola, S. A., Makabe, S., and Heyn, R. (2000) Mitochondrial morphology in human fetal and adult female germ cells, Hum. Reprod., 15 Suppl 2, 129-147, doi: 10.1093/humrep/15.suppl_2.129.
  42. Bakeeva, L.E., Chentsov, Y.S., and Skulachev, V. P. (1983) Intermitochondrial contacts in myocardiocytes, J. Mol. Cell Cardiol., 15, 413-420, doi: 10.1016/0022-2828(83)90261-4.
  43. Bleck, C. K. E., Kim, Y., Willingham, T. B., and Glancy, B. (2018) Subcellular connectomic analyses of energy networks in striated muscle, Nat. Commun., 9, 5111, doi: 10.1038/s41467-018-07676-y.
  44. Kim, Y., Ajayi, P. T., Bleck, C. K. E., and Glancy, B. (2022) Three-dimensional remodelling of the cellular energy distribution system during postnatal heart development, Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci., 377, 20210322, doi: 10.1098/rstb.2021.0322.
  45. Yaniv, Y., Juhaszova, M., Nuss, H. B., Wang, S., Zorov, D. B., Lakatta, E. G., and Sollott, S. J. (2010) Matching ATP supply and demand in mammalian heart: in vivo, in vitro, and in silico perspectives, Ann. N Y Acad. Sci., 1188, 133-142, doi: 10.1111/j.1749-6632.2009.05093.x.
  46. Boardman N. T., Trani, G., Scalabrin, M., Romanello, V., and Wüst, R. C. I. (2023) Intra-cellular to inter-organ mitochondrial communication in striated muscle in health and disease, Endocr. Rev., 44, 668-692, doi: 10.1210/endrev/bnad004,doi: 10.1210/endrev/bnad004.
  47. Plotnikov, E. Y., Silachev, D. N., Popkov, V. A., Zorova, L. D., Pevzner, I. B., Zorov, S. D., Jankauskas, S. S, Babenko, V. A., Sukhikh, G. T., and Zorov, D. B. (2017) Intercellular signalling cross-talk: to kill, to heal and to rejuvenate, Heart Lung Circ., 26, 648-659, doi: 10.1016/j.hlc.2016.12.002.
  48. Turovsky, E. A., Golovicheva, V. V., Varlamova, E. G., Danilina, T. I., Goryunov, K. V., Shevtsova, Y. A., Pevzner, I. B., Zorova, L. D., Babenko, V. A., Evtushenko, E. A., Zharikova, A. A., Khutornenko, A. A., Kovalchuk, S. I., Plotnikov, E. Y., Zorov, D. B., Sukhikh, G. T., and Silachev, D. N. (2022) Mesenchymal stromal cell-derived extracellular vesicles afford neuroprotection by modulating PI3K/AKT pathway and calcium oscillations, Int. J. Biol. Sci., 18, 5345-5368, doi: 10.7150/ijbs.73747.
  49. Zorova, L. D., Kovalchuk, S. I., Popkov, V. A., Chernikov, V. P., Zharikova, A. A., Khutornenko, A. A., Zorov, S. D., Plokhikh, K. S., Zinovkin, R. A., Evtushenko, E. A., Babenko, V. A., Pevzner, I. B., Shevtsova, Y. A., Goryunov, K. V., Plotnikov, E. Y., Silachev, D. N., Sukhikh, G. T., and Zorov, D. B. (2022) Do Extracellular vesicles derived from mesenchymal stem cells contain functional mitochondria? Int. J. Mol. Sci., 23, 7408, doi: 10.3390/ijms23137408.
  50. Драчев В. А., Зоров Д. Б. (1986) Митохондрия как электрический кабель. Экспериментальная проверка гипотезы, Докл. Акад. Наук СССР, 287, 1237-1238.
  51. Amchenkova, A. A., Bakeeva, L. E., Chentsov, Y. S., Skulachev, V. P., and Zorov, D. B. (1988) Coupling membranes as energy-transmitting cables. I. Filamentous mitochondria in fibroblasts and mitochondrial clusters in cardiomyocytes, J. Cell. Biol., 107, 481-495, doi: 10.1083/jcb.107.2.481.
  52. Picard, M., McManus, M. J., Csordás, G., Várnai, P., Dorn, G. W., 2nd, Williams, D., Hajnóczky, G., and Wallace, D. C. (2015) Trans-mitochondrial coordination of cristae at regulated membrane junctions, Nat. Commun., 6, 6259, doi: 10.1038/ncomms7259.
  53. Konstantinova, S. A., Mannella, C. A., Skulachev, V. P., and Zorov, D. B. (1995) Immunoelectron microscopic study of the distribution of porin on outer membranes of rat heart mitochondria, J. Bioenerg. Biomembr., 27, 93-99, doi: 10.1007/BF02110336.
  54. Zorov, D. B., Skulachev, V. P., and Halangk, V. (1990) Membranous electric cable. 4. Mitochondrial helix of the rat spermatozoa, Biol. Membr., 7, 243-249.
  55. Severina, I. I., Skulachev, V. P., and Zorov, D. B. (1988) Coupling membranes as energy-transmitting cables. II. Cyanobacterial trichomes, J. Cell Biol., 107, 497-501, doi: 10.1083/jcb.107.2.497.
  56. Glancy, B., Hartnell, L. M., Malide, D., Yu, Z. X., Combs, C. A., Connelly, P. S., Subramaniam, S., and Balaban, R. S. (2015) Mitochondrial reticulum for cellular energy distribution in muscle, Nature, 523, 617-620, doi: 10.1038/nature14614.
  57. Glancy, B., Hartnell, L. M., Combs, C. A., Femnou, A., Sun, J., Murphy, E., Subramaniam, S., and Balaban, R. S. (2017) Power grid protection of the muscle mitochondrial reticulum, Cell Rep., 19, 487-496, doi: 10.1016/j.celrep.2017.03.063.
  58. Wolf, D. M., Segawa, M., Kondadi, A. K., Anand, R., Bailey, S. T., Reichert, A. S., van der Bliek, A. M., Shackelford, D. B., Liesa, M., and Shirihai, O. S. (2019) Individual cristae within the same mitochondrion display different membrane potentials and are functionally independent, EMBO J., 38, e101056, doi: 10.15252/embj.2018101056.
  59. Зоров Д. Б., Плотников Е. Ю., Силачев Д. Н., Зорова Л. Д., Певзнер И. Б., Зоров С. Д., Бабенко В. А., Янкаускас С. С., Попков В. А., Савина П. С. (2014) Микробиота и митобиота. Поставив знак равенства между митохондрией и бактерией, Биохимия, 79, 1252-1268.
  60. Daems, W. T., and Wisse, E. (1966) Shape and attachment of the cristae mitochondriales in mouse hepatic cell mitochondria, J. Ultrastruct. Res., 16, 123-140, doi: 10.1016/S0022-5320(66)80027-8.
  61. Mannella, C. A., Marko, M., and Buttle, K. (1997) Reconsidering mitochondrial structure: new views of an old organelle, Trends Biochem. Sci., 22, 37-38, doi: 10.1016/S0968-0004(96)30050-9.
  62. Smiley, S. T., Reers, M., Mottola-Hartshorn, C., Lin, M., Chen, A., Smith, T. W., Steele, G. D., Jr., and Chen, L. B. (1991) Intracellular heterogeneity in mitochondrial membrane potentials revealed by a J-aggregate-forming lipophilic cation JC-1, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 88, 3671-3675, doi: 10.1073/pnas.88.9.3671.
  63. Twig, G., Graf, S. A., Wikstrom, J. D., Mohamed, H., Haigh, S. E., Elorza, A., Deutsch, M., Zurgil, N., Reynolds, N., and Shirihai, O. S. (2006) Tagging and tracking individual networks within a complex mitochondrial web with photoactivatable GFP, Am. J. Physiol. Cell Physiol., 291, C176-C184, doi: 10.1152/ajpcell.00348.2005.
  64. Collins, T. J., and Bootman, M. D. (2003) Mitochondria are morphologically heterogeneous within cells, J. Exp. Biol., 206 (Pt 12), 1993-2000, doi: 10.1242/jeb.00244.
  65. Collins, T. J., Berridge, M. J., Lipp, P., and Bootman, M. D. (2002) Mitochondria are morphologically and functionally heterogeneous within cells, EMBO J., 21, 1616-1627, doi: 10.1093/emboj/21.7.1616.
  66. Ghosh, D., Levault, K. R., and Brewer, G. J. (2014) Relative importance of redox buffers GSH and NAD(P)H in age-related neurodegeneration and Alzheimer disease-like mouse neurons, Aging Cell, 13, 631-640, doi: 10.1111/acel.12216.
  67. McGuire, B. J., and Secomb, T. W. (2001) A theoretical model for oxygen transport in skeletal muscle under conditions of high oxygen demand, J. Appl. Physiol. (1985), 91, 2255-2265, doi: 10.1152/jappl.2001.91.5.2255.
  68. De Grotthuss, C.J.T. (1806) On the decomposition of water and the bodies it holds in solution using galvanic electricity [in French], Ann. Chim. (Paris), 58, 54-73.
  69. Morelli, A. M., Ravera, S., Calzia, D., and Panfoli, I. (2019) An update of the chemiosmotic theory as suggested by possible proton currents inside the coupling membrane, Open Biol., 9, 180221, doi: 10.1098/rsob.180221.
  70. Mannaerts, D., Faes, E., Cos, P., Briedé, J. J., Gyselaers, W., Cornette, J., Gorbanev, Y., Bogaerts, A., Spaanderman, M., Van Craenenbroeck, E., and Jacquemyn, Y. (2018) Oxidative stress in healthy pregnancy and preeclampsia is linked to chronic inflammation, iron status and vascular function, PLoS One, 13, e0202919, doi: 10.1371/journal.pone.0202919.
  71. Toboła-Wróbel, K., Pietryga, M., Dydowicz, P., Napierała, M., Brązert, J., and Florek, E. (2020) Association of oxidative stress on pregnancy, Oxid. Med. Cell Longev., 2020, 6398520, doi: 10.1155/2020/6398520.
  72. Mert, I., Oruc, A. S., Yuksel, S., Cakar, E. S., Buyukkagnıcı, U., Karaer, A., and Danısman, N. (2012) Role of oxidative stress in preeclampsia and intrauterine growth restriction, J. Obstet. Gynaecol. Res., 38, 658-664, doi: 10.1111/j.1447-0756.2011.01771.x.
  73. Rashid, C., Bansal, A., and Simmons, R. A. (2018) Oxidative stress, intrauterine growth restriction, and developmental programming of type 2 diabetes, Physiology, 33, 348-359, doi: 10.1152/physiol.00023.2018.
  74. Lyall, F., Robson, S. C., and Bulmer, J. N. (2013) Spiral artery remodeling and trophoblast invasion in preeclampsia and fetal growth restriction: relationship to clinical outcome, Hypertension, 62, 1046-1054, doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.113.01892.
  75. Ness, R. B., and Sibai, B. M. (2006) Shared and disparate components of the pathophysiologies of fetal growth restriction and preeclampsia, Am. J. Obstet. Gynecol., 195, 40-49, doi: 10.1016/j.ajog.2005.07.049.
  76. Manna, S., Ruano, C. S. M., Hegenbarth, J. C., Vaiman, D., Gupta, S., McCarthy, F. P., Méhats, C., McCarthy, C., Apicella, C., and Scheel, J. (2022) Computational models on pathological redox signalling driven by pregnancy: a review, Antioxidants (Basel), 11, 585, doi: 10.3390/antiox11030585.
  77. Holland, O., Dekker Nitert, M., Gallo, L. A., Vejzovic, M., Fisher, J. J., and Perkins, A. V. (2017) Placental mitochondrial function and structure in gestational disorders, Placenta, 54, 2-9, doi: 10.1016/j.placenta.2016.12.012.
  78. Salazar-Petres, E., Pereira-Carvalho, D., Lopez-Tello, J., and Sferruzzi-Perri, A. N. (2022) Placental structure, function, and mitochondrial phenotype relate to fetal size in each fetal sex in mice, Biol. Reprod., 106, 1292-1311, doi: 10.1093/biolre/ioac056.
  79. Vangrieken, P., Al-Nasiry, S., Bast, A., Leermakers, P. A., Tulen, C. B. M., Schiffers, P. M. H., van Schooten, F. J., and Remels, A. H. V. (2021) Placental mitochondrial abnormalities in preeclampsia, Reprod. Sci., 28, 2186-2199, doi: 10.1007/s43032-021-00464-y.
  80. Vangrieken, P., Al-Nasiry, S., Bast, A., Leermakers, P. A., Tulen, C. B. M., Janssen, G. M. J., Kaminski, I., Geomini, I., Lemmens, T., Schiffers, P. M. H., van Schooten, F. J., and Remels, A. H. V. (2012) Hypoxia-induced mitochondrial abnormalities in cells of the placenta, PLoS One, 16, e0245155, doi: 10.1371/journal.pone.0245155.
  81. Bartho, L. A., Fisher, J. J., Cuffe, J. S. M., and Perkins, A. V. (2020) Mitochondrial transformations in the aging human placenta, Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab., 319, E981-E994, doi: 10.1152/ajpendo.00354.2020.
  82. Kolac, U. K., Kurek Eken, M., Ünübol, M., Donmez Yalcin, G., and Yalcin, A. (2021) The effect of gestational diabetes on the expression of mitochondrial fusion proteins in placental tissue, Placenta, 115, 106-114, doi: 10.1016/j.placenta.2021.09.015.
  83. McCarthy, C., and Kenny, L. C. (2016) Therapeutically targeting mitochondrial redox signalling alleviates endothelial dysfunction in preeclampsia, Sci. Rep., 6, 32683, doi: 10.1038/srep32683.

© Российская академия наук, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах