Нуклеоид-ассоциированные белки HU и IHF: олигомеризация в растворе и гидродинамические свойства

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Структура и функция бактериального нуклеоида контролируются нуклеоид-ассоциированными белками NAP. В любой фазе роста различные NAP, действуя последовательно, уплотняют нуклеоид и обеспечивают его транскрипционно активную структуру. Однако в поздней стационарной фазе происходит мощная экспрессия только одного из NAP, белка Dps, и формируются ДНК-белковые кристаллы, трансформирующие нуклеоид в статическую структуру, эффективно защищённую от внешних воздействий. Обнаружение кристаллических структур в живых клетках и связь этого феномена с бактериальной резистентностью к антибиотикам вызвало огромный интерес к изучению этого явления. Целью настоящей работы является получение и сравнительное исследование структур двух родственных NAP (HU и IHF), поскольку именно они накапливаются в клетке на поздней стационарной стадии роста, предшествующей началу формирования защитного ДНК-Dps кристаллического комплекса. Для структурных исследований в работе применялись два взаимодополняющих метода: малоугловое рентгеновское рассеяние (МУРР) в качестве основного метода изучения структуры белков в растворе и динамическое рассеяние света - в качестве дополнительного. Для интерпретации данных МУРР использовались различные подходы и компьютерные программы (в частности, использовался анализ структурных инвариантов, метод молекулярной тектоники и анализ олигомерных смесей в терминах объёмных долей компонентов), что позволило определить макромолекулярные характеристики и получить структурные 3D-модели различных олигомерных форм белков HU и IHF с типичным для МУРР разрешением ~2 нм. Было показано, что эти белки олигомеризуются в растворе в разной степени, и для IHF характерно присутствие крупных олигомеров, состоящих из исходных димеров, выстроенных в цепочку. Анализ экспериментальных и литературных данных позволил высказать гипотезу, что именно этот белок непосредственно перед экспрессией Dps формирует наблюдавшиеся ранее in vivo тороидальные структуры и подготавливает платформу для образования кристаллов ДНК-Dps. Полученные результаты необходимы для дальнейшего исследования феномена формирования биокристаллов в бактериальных клетках и нахождения путей преодоления резистентности различных патогенов к внешнему воздействию.

Об авторах

Л. А Дадинова

ФНИЦ «Кристаллография и фотоника» РАН, Институт кристаллографии им. А.В. Шубникова

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
119333 Москва, Россия

М. В Петухов

ФНИЦ «Кристаллография и фотоника» РАН, Институт кристаллографии им. А.В. Шубникова

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
119333 Москва, Россия

А. М Гордиенко

ФНИЦ «Кристаллография и фотоника» РАН, Институт кристаллографии им. А.В. Шубникова

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
119333 Москва, Россия

В. А Манувера

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины им. Ю.М. Лопухина ФМБА России;Московский физико-технический институт (национальный исследовательский университет)

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
119435 Москва, Россия;141701 Долгопрудный, Московская обл., Россия

В. Н Лазарев

Федеральный научно-клинический центр физико-химической медицины им. Ю.М. Лопухина ФМБА России;Московский физико-технический институт (национальный исследовательский университет)

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
119435 Москва, Россия;141701 Долгопрудный, Московская обл., Россия

Т. В Ракитина

Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН;НИЦ «Курчатовский институт»

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
117997 Москва, Россия;123182 Москва, Россия

А. А Можаев

ФНИЦ «Кристаллография и фотоника» РАН, Институт кристаллографии им. А.В. Шубникова;Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
119333 Москва, Россия;117997 Москва, Россия

Г. С Петерс

НИЦ «Курчатовский институт»

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
123182 Москва, Россия

Э. В Штыкова

ФНИЦ «Кристаллография и фотоника» РАН, Институт кристаллографии им. А.В. Шубникова

Email: shtykova@ns.crys.ras.ru
119333 Москва, Россия

Список литературы

  1. Dame, R. T. (2005) The role of nucleoid-associated proteins in the organization and compaction of bacterial chromatin, Mol. Microbiol., 56, 858-870, doi: 10.1111/j.1365-2958.2005.04598.x.
  2. Johnson, R. C., Johnson, L. M., Schmidt, J. W., and Gardner, J. F. (2005) Major Nucleoid Proteins in the Structure and Function of the Escherichia coli Chromosome, in The Bacterial Chromosome (Patrick Higgins, N., ed.) ACM Press, Washington, DC, pp. 65-131.
  3. Travers, A., and Muskhelishvili, G. (2005) Bacterial chromatin, Curr. Opin. Genet. Dev., 15, 507-514, doi: 10.1016/j.gde.2005.08.006.
  4. Dillon, S. C., and Dorman, C. J. (2010) Bacterial nucleoid-associated proteins, nucleoid structure and gene expression, Nat. Rev. Microbiol., 8, 185-195, doi: 10.1038/nrmicro2261.
  5. Glinkowska, M., Waldminghaus, T., and Riber, L. (2021) Editorial: bacterial chromosomes under changing environmental conditions, Front. Microbiol., 12, 633466, doi: 10.3389/fmicb.2021.633466.
  6. Norris, V., Kayser, C., Muskhelishvili, G., and Konto-Ghiorghi, Y. (2022) The roles of nucleoid-associated proteins and topoisomerases in chromosome structure, strand segregation and the generation of phenotypic heterogeneity in bacteria, FEMS Microbiol. Rev., fuac049, doi: 10.1093/femsre/fuac049.
  7. Amemiya, H. M., Schroeder, J., and Freddolino, P. L. (2021) Nucleoid-associated proteins shape chromatin structure and transcriptional regulation across the bacterial kingdom, Transcription, 12, 182-218, doi: 10.1080/21541264.2021.1973865.
  8. Wold, S., Crooke, E., and Skarstad, K. (1996) The Escherichia coli Fis protein prevents initiation of DNA replication from oriC in vitro, Nucleic Acids Res., 24, 3527-3532, doi: 10.1093/nar/24.18.3527.
  9. Atlung, T., and Ingmer, H. (1997) H-NS: a modulator of environmentally regulated gene expression, Mol. Microbiol., 24, 7-17, doi: 10.1046/j.1365-2958.1997.3151679.x.
  10. Kamashev, D., and Rouviere-Yaniv, J. (2000) The histone-like protein HU binds specifically to DNA recombination and repair intermediates, EMBO J., 19, 6527-6535, doi: 10.1093/emboj/19.23.6527.
  11. Shahul Hameed, U. F., Liao, C., Radhakrishnan, A. K., Huser, F., Aljedani, S. S., Zhao, X., Momin, A. A., Melo, F. A., Guo, X., Brooks, C., Li, Y., Cui, X., Gao, X., Ladbury, J. E., Jaremko, L., Jaremko, M., Li, J., and Arold, S. T. (2019) H-NS uses an autoinhibitory conformational switch for environment-controlled gene silencing, Nucleic Acids Res., 47, 2666-2680, doi: 10.1093/nar/gky1299.
  12. Holowka, J., and Zakrzewska-Czerwinska, J. (2020) Nucleoid associated proteins: the small organizers that help to cope with stress, Front. Microbiol., 11, 590, doi: 10.3389/fmicb.2020.00590.
  13. Luijsterburg, M. S., Noom, M. C., Wuite, G. J., and Dame, R. T. (2006) The architectural role of nucleoid-associated proteins in the organization of bacterial chromatin: a molecular perspective, J. Struct. Biol., 156, 262-272, doi: 10.1016/j.jsb.2006.05.006.
  14. Wang, W., Li, G. W., Chen, C., Xie, X. S., and Zhuang, X. (2011) Chromosome organization by a nucleoid-associated protein in live bacteria, Science, 333, 1445-1449, doi: 10.1126/science.1204697.
  15. Hommais, F., Krin, E., Laurent-Winter, C., Soutourina, O., Malpertuy, A., Le Caer, J. P., Danchin, A., and Bertin, P. (2001) Large-scale monitoring of pleiotropic regulation of gene expression by the prokaryotic nucleoid-associated protein, H-NS, Mol. Microbiol., 40, 20-36, doi: 10.1046/j.1365-2958.2001.02358.x.
  16. Tendeng, C., and Bertin, P. N. (2003) H-NS in Gram-negative bacteria: a family of multifaceted proteins, Trends Microbiol., 11, 511-518, doi: 10.1016/j.tim.2003.09.005.
  17. Dorman, C. J., Hinton, J. C., and Free, A. (1999) Domain organization and oligomerization among H-NS-like nucleoid-associated proteins in bacteria, Trends Microbiol., 7, 124-128, doi: 10.1016/s0966-842x(99)01455-9.
  18. Thanbichler, M., Wang, S. C., and Shapiro, L. (2005) The bacterial nucleoid: a highly organized and dynamic structure, J. Cell. Biochem., 96, 506-521, doi: 10.1002/jcb.20519.
  19. Leonard, P. M., Smits, S. H., Sedelnikova, S. E., Brinkman, A. B., de Vos, W. M., van der Oost, J., Rice, D. W., and Rafferty, J. B. (2001) Crystal structure of the Lrp-like transcriptional regulator from the archaeon Pyrococcus furiosus, EMBO J., 20, 990-997, doi: 10.1093/emboj/20.5.990.
  20. Beloin, C., Jeusset, J., Revet, B., Mirambeau, G., Le Hegarat, F., and Le Cam, E. (2003) Contribution of DNA conformation and topology in right-handed DNA wrapping by the Bacillus subtilis LrpC protein, J. Biol. Chem., 278, 5333-5342, doi: 10.1074/jbc.M207489200.
  21. Calvo, J. M., and Matthews, R. G. (1994) The leucine-responsive regulatory protein, a global regulator of metabolism in Escherichia coli, Microbiol. Rev., 58, 466-490, doi: 10.1128/mr.58.3.466-490.1994.
  22. Brinkman, A. B., Ettema, T. J., de Vos, W. M., and van der Oost, J. (2003) The Lrp family of transcriptional regulators, Mol. Microbiol., 48, 287-294, doi: 10.1046/j.1365-2958.2003.03442.x.
  23. Losada, A., and Hirano, T. (2005) Dynamic molecular linkers of the genome: the first decade of SMC proteins, Genes Dev., 19, 1269-1287, doi: 10.1101/gad.1320505.
  24. Nasmyth, K., and Haering, C. H. (2005) The structure and function of SMC and kleisin complexes, Annu. Rev. Biochem., 74, 595-648, doi: 10.1146/annurev.biochem.74.082803.133219.
  25. Strunnikov, A. V. (2006) SMC complexes in bacterial chromosome condensation and segregation, Plasmid, 55, 135-144, doi: 10.1016/j.plasmid.2005.08.004.
  26. Swinger, K. K., and Rice, P. A. (2004) IHF and HU: flexible architects of bent DNA, Curr. Opin. Struct. Biol., 14, 28-35, doi: 10.1016/j.sbi.2003.12.003.
  27. Kamashev, D. E., Rakitina, T. V., Matyushkina, D. S., Evsyutina, D. V., Vanyushkina, A. A., Agapova, Y. K., Anisimova, V. E., Drobyshev, A. L., Butenko, I. O., Pobeguts, O. V., and Fisunov, G. Y. (2019) Proteome of HU-Lacking E. coli studied by means of 2D Gel electrophoresis, Russ. J. Bioorg. Chem., 45, 366-373, doi: 10.1134/S1068162019050029.
  28. Kamashev, D., Agapova, Y., Rastorguev, S., Talyzina, A. A., Boyko, K. M., Korzhenevskiy, D. A., Vlaskina, A., Vasilov, R., Timofeev, V. I., and Rakitina, T. V. (2017) Comparison of histone-like HU protein DNA-binding properties and HU/IHF protein sequence alignment, PLoS One, 12, e0188037, doi: 10.1371/journal.pone.0188037.
  29. Stojkova, P., Spidlova, P., and Stulik, J. (2019) Nucleoid-associated protein HU: A lilliputian in gene regulation of bacterial virulence, Front. Cell. Infect. Microbiol., 9, 159, doi: 10.3389/fcimb.2019.00159.
  30. Prieto, A. I., Kahramanoglou, C., Ali, R. M., Fraser, G. M., Seshasayee, A. S., and Luscombe, N. M. (2012) Genomic analysis of DNA binding and gene regulation by homologous nucleoid-associated proteins IHF and HU in Escherichia coli K12, Nucleic Acids Res., 40, 3524-3537, doi: 10.1093/nar/gkr1236.
  31. Remesh, S. G., Verma, S. C., Chen, J. H., Ekman, A. A., Larabell, C. A., Adhya, S., and Hammel, M. (2020) Nucleoid remodeling during environmental adaptation is regulated by HU-dependent DNA bundling, Nat. Commun., 11, 2905, doi: 10.1038/s41467-020-16724-5.
  32. Hales, L. M., Gumport, R. I., and Gardner, J. F. (1994) Determining the DNA sequence elements required for binding integration host factor to two different target sites, J. Bacteriol., 176, 2999-3006, doi: 10.1128/jb.176.10.2999-3006.1994.
  33. Kostrewa, D., Granzin, J., Koch, C., Choe, H. W., Raghunathan, S., Wolf, W., Labahn, J., Kahmann, R., and Saenger, W. (1991) Three-dimensional structure of the E. coli DNA-binding protein FIS, Nature, 349, 178-180, doi: 10.1038/349178a0.
  34. Pan, C. Q., Finkel, S. E., Cramton, S. E., Feng, J. A., Sigman, D. S., and Johnson, R. C. (1996) Variable structures of Fis-DNA complexes determined by flanking DNA-protein contacts, J. Mol. Biol., 264, 675-695, doi: 10.1006/jmbi.1996.0669.
  35. Shao, Y., Feldman-Cohen, L. S., and Osuna, R. (2008) Biochemical identification of base and phosphate contacts between Fis and a high-affinity DNA binding site, J. Mol. Biol., 380, 327-339, doi: 10.1016/j.jmb.2008.04.075.
  36. Azam, T. A., and Ishihama, A. (1999) Twelve species of the nucleoid-associated protein from Escherichia coli. Sequence recognition specificity and DNA binding affinity, J. Biol. Chem., 274, 33105-33113, doi: 10.1074/jbc.274.46.33105.
  37. Almiron, M., Link, A. J., Furlong, D., and Kolter, R. (1992) A novel DNA-binding protein with regulatory and protective roles in starved Escherichia coli, Genes Dev., 6, 2646-2654, doi: 10.1101/gad.6.12b.2646.
  38. Nair, S., and Finkel, S. E. (2004) Dps protects cells against multiple stresses during stationary phase, J. Bacteriol., 186, 4192-4198, doi: 10.1128/JB.186.13.4192-4198.2004.
  39. Frenkiel-Krispin, D., and Minsky, A. (2006) Nucleoid organization and the maintenance of DNA integrity in E. coli, B. subtilis and D. radiodurans, J. Struct. Biol., 156, 311-319, doi: 10.1016/j.jsb.2006.05.014.
  40. Martinez, A., and Kolter, R. (1997) Protection of DNA during oxidative stress by the nonspecific DNA-binding protein Dps, J. Bacteriol., 179, 5188-5194, doi: 10.1128/jb.179.16.5188-5194.1997.
  41. Reich, Z., Wachtel, E. J., and Minsky, A. (1994) Liquid-crystalline mesophases of plasmid DNA in bacteria, Science, 264, 1460-1463, doi: 10.1126/science.8197460.
  42. Wolf, S. G., Frenkiel, D., Arad, T., Finkel, S. E., Kolter, R., and Minsky, A. (1999) DNA protection by stress-induced biocrystallization, Nature, 400, 83-85, doi: 10.1038/21918.
  43. Frenkiel-Krispin, D., Ben-Avraham, I., Englander, J., Shimoni, E., Wolf, S. G., and Minsky, A. (2004) Nucleoid restructuring in stationary-state bacteria, Mol. Microbiol., 51, 395-405, doi: 10.1046/j.1365-2958.2003.03855.x.
  44. Dadinova, L. A., Chesnokov, Y. M., Kamyshinsky, R. A., Orlov, I. A., Petoukhov, M. V., Mozhaev, A. A., Soshinskaya, E. Y., Lazarev, V. N., Manuvera, V. A., Orekhov, A. S., Vasiliev, A. L., and Shtykova, E. V. (2019) Protective Dps-DNA co-crystallization in stressed cells: an in vitro structural study by small-angle X-ray scattering and cryo-electron tomography, FEBS Lett., 593, 1360-1371, doi: 10.1002/1873-3468.13439.
  45. Kamyshinsky, R., Chesnokov, Y., Dadinova, L., Mozhaev, A., Orlov, I., Petoukhov, M., Orekhov, A., Shtykova, E., and Vasiliev, A. (2019) Polymorphic protective Dps-DNA co-crystals by cryo electron tomography and small Angle X-Ray scattering, Biomolecules, 10, 39, doi: 10.3390/biom10010039.
  46. Dadinova, L., Kamyshinsky, R., Chesnokov, Y., Mozhaev, A., Matveev, V., Gruzinov, A., Vasiliev, A., and Shtykova, E. (2021) Structural rearrangement of Dps-DNA complex caused by divalent Mg and Fe cations, Int. J. Mol. Sci., 22, 6056, doi: 10.3390/ijms22116056.
  47. Сошинская Е. Ю., Дадинова Л. А., Можаев А. А., Штыкова Э. В. (2020) Влияние состава буфера на конформационную подвижность N-концевых фрагментов Dps и характер взаимодействия с ДНК. Исследование методом малоуглового рентгеновского рассеяния, Кристаллография, 65, 886-895, doi: 10.31857/S0023476120060338.
  48. Dubrovin, E. V., Dadinova, L. A., Petoukhov, M. V., Soshinskaya, E. Y., Mozhaev, A. A., Klinov, D. V., Schaffer, T. E., Shtykova, E. V., and Batishchev, O. V. (2021) Spatial organization of Dps and DNA-Dps complexes, J. Mol. Biol., 433, 166930, doi: 10.1016/j.jmb.2021.166930.
  49. Shtykova, E. V., Petoukhov, M. V., and Mozhaev, A. A. (2022) Formation of iron oxide nanoparticles in the internal cavity of ferritin-like Dps protein: studies by anomalous X-ray scattering, Biochemistry (Moscow), 87, 511-523, doi: 10.1134/S0006297922060037.
  50. Loiko, N., Danilova, Y., Moiseenko, A., Kovalenko, V., Tereshkina, K., Tutukina, M., El-Registan, G., Sokolova, O., and Krupyanskii, Y. (2020) Morphological peculiarities of the DNA-protein complexes in starved Escherichia coli cells, PLoS One, 15, e0231562, doi: 10.1371/journal.pone.0231562.
  51. Krupyanskii, Y. F., Kovalenko, V. V., Loiko, N. G., Generalova, A. A., Moiseenko, A. V., Tereshkin, E. V., Sokolova, O. S., Tereshkina, K. B., El'-Registan, G. I., and Popov, A. N. (2022) Architecture of condensed DNA in the nucleoid of Escherichia coli bacterium, Biophysics, 67, 506-517, doi: 10.1134/S0006350922040133.
  52. Grant, R. A., Filman, D. J., Finkel, S. E., Kolter, R., and Hogle, J. M. (1998) The crystal structure of Dps, a ferritin homolog that binds and protects DNA, Nat. Struct. Biol., 5, 294-303, doi: 10.1038/nsb0498-294.
  53. Gupta, S., and Chatterji, D. (2003) Bimodal protection of DNA by Mycobacterium smegmatis DNA-binding protein from stationary phase cells, J. Biol. Chem., 278, 5235-5241, doi: 10.1074/jbc.M208825200.
  54. Ceci, P., Cellai, S., Falvo, E., Rivetti, C., Rossi, G. L., and Chiancone, E. (2004) DNA condensation and self-aggregation of Escherichia coli Dps are coupled phenomena related to the properties of the N-terminus, Nucleic Acids Res., 32, 5935-5944, doi: 10.1093/nar/gkh915.
  55. Agapova, Y. K., Altukhov, D. A., Timofeev, V. I., Stroylov, V. S., Mityanov, V. S., Korzhenevskiy, D. A., Vlaskina, A. V., Smirnova, E. V., Bocharov, E. V., and Rakitina, T. V. (2020) Structure-based inhibitors targeting the alpha-helical domain of the Spiroplasma melliferum histone-like HU protein, Sci. Rep., 10, 15128, doi: 10.1038/s41598-020-72113-4.
  56. Svergun, D. I., Koch, M. H., Timmins, P. A., and May, R. P. (2013) Small Angle X-ray and Neutron Scattering from Solutions of Biological Macromolecules, Oxford University Press, London.
  57. Nash, H. A., Robertson, C. A., Flamm, E., Weisberg, R. A., and Miller, H. I. (1987) Overproduction of Escherichia coli integration host factor, a protein with nonidentical subunits, J. Bacteriol., 169, 4124-4127, doi: 10.1128/jb.169.9.4124-4127.1987.
  58. Klock, H. E., and Lesley, S. A. (2009) The Polymerase Incomplete Primer Extension (PIPE) method applied to high-throughput cloning and site-directed mutagenesis, Methods Mol. Biol., 498, 91-103, doi: 10.1007/978-1-59745-196-3_6.
  59. Vorgias, C. E., and Wilson, K. S. (1991) A rapid purification procedure of recombinant integration host factor from Escherichia coli, Protein Expr. Purif., 2, 317-320, doi: 10.1016/1046-5928(91)90089-2.
  60. Peters, G. S., Zakharchenko, O. A., Konarev, P. V., Karmazikov, Y. V., Smirnov, M. A., Zabelin, A. V., Mukhamedzhanov, E. H., Veligzhanin, A. A., Blagov, A. E., and Kovalchuk, M. V. (2019) The small-angle X-ray scattering beamline BioMUR at the Kurchatov synchrotron radiation source, Nuclear Instr. Methods Phys. Res. Sec. A Accelerat. Spectrom. Detect. Assoc. Equip., 945, 162616, doi: 10.1016/j.nima.2019.162616.
  61. Peters, G. S., Gaponov, Y. A., Konarev, P. V., Marchenkova, M. A., Ilina, K. B., Volkov, V. V., Pisarevskiy, Y. V., and Kovalchuk, M. V. (2022) Upgrade of the BioMUR beamline at the Kurchatov synchrotron radiation source for serial small-angle X-ray scattering experiments in solutions, Nuclear Instr. Methods Phys. Res. Sec. A Accelerat. Spectrom. Detect. Assoc. Equip., 1025, 166170, doi: 10.1016/j.nima.2021.166170.
  62. Hammersley, A. P. (2016) FIT2D: a multi-purpose data reduction, analysis and visualization program, J. Appl. Cryst., 49, 646-652, doi: 10.1107/S1600576716000455.
  63. Konarev, P. V., Volkov, V. V., Sokolova, A. V., Koch, M. H. J., and Svergun, D. I. (2003) PRIMUS - a Windows-PC based system for small-angle scattering data analysis, J. Appl. Cryst., 36, 1277-1282, doi: 10.1107/S0021889803012779.
  64. Manalastas-Cantos, K., Konarev, P. V., Hajizadeh, N. R., Kikhney, A. G., Petoukhov, M. V., Molodenskiy, D. S., Panjkovich, A., Mertens, H. D. T., Gruzinov, A., Borges, C., Jeffries, C. M., Svergun, D. I., and Franke, D. (2021) ATSAS 3.0: expanded functionality and new tools for small-angle scattering data analysis, J. Appl. Cryst., 54, 343-355, doi: 10.1107/S1600576720013412.
  65. Svergun, D. I. (1992) Determination of the regularization parameter in indirect-transform methods using perceptual criteria, J. Appl. Cryst., 25, 495-503, doi: 10.1107/S0021889892001663.
  66. Svergun, D. I., Barberato, C., and Koch, M. H. J. (1995) CRYSOL - a program to evaluate X-ray solution scattering of biological macromolecules from atomic coordinates, J. Appl. Cryst., 28, 768-773, doi: 10.1107/S0021889895007047.
  67. Petoukhov, M. V., Billas, I. M., Takacs, M., Graewert, M. A., Moras, D., and Svergun, D. I. (2013) Reconstruction of quaternary structure from X-ray scattering by equilibrium mixtures of biological macromolecules, Biochemistry, 52, 6844-6855, doi: 10.1021/bi400731u.
  68. Winardhi, R. S., Yan, J., and Kenney, L. J. (2015) H-NS regulates gene expression and compacts the nucleoid: insights from single-molecule experiments, Biophys. J., 109, 1321-1329, doi: 10.1016/j.bpj.2015.08.016.
  69. Hammel, M., Amlanjyoti, D., Reyes, F. E., Chen, J. H., Parpana, R., Tang, H. Y., Larabell, C. A., Tainer, J. A., and Adhya, S. (2016) HU multimerization shift controls nucleoid compaction, Sci. Adv., 2, e1600650, doi: 10.1126/sciadv.1600650.
  70. Huang, L., Zhang, Z., and McMacken, R. (2021) Interaction of the Escherichia coli HU protein with various topological forms of DNA, Biomolecules, 11, 1724, doi: 10.3390/biom11111724.
  71. Frenkiel-Krispin, D., Levin-Zaidman, S., Shimoni, E., Wolf, S. G., Wachtel, E. J., Arad, T., Finkel, S. E., Kolter, R., and Minsky, A. (2001) Regulated phase transitions of bacterial chromatin: a non-enzymatic pathway for generic DNA protection, EMBO J., 20, 1184-1191, doi: 10.1093/emboj/20.5.1184.
  72. Petoukhov, M. V., Franke, D., Shkumatov, A. V., Tria, G., Kikhney, A. G., Gajda, M., Gorba, C., Mertens, H. D. T., Konarev, P. V., and Svergun, D. I. (2012) New developments in the ATSAS program package for small-angle scattering data analysis, J. Appl. Crystallogr., 45, 342-350, doi: 10.1107/S0021889812007662.
  73. Svergun, D. I. (1999) Restoring low resolution structure of biological macromolecules from solution scattering using simulated annealing, Biophys. J., 76, 2879-2886, doi: 10.1016/S0006-3495(99)77443-6.
  74. Guinier, A. (1939) La diffraction des rayons X aux tres petits angles; application a l'etude de phenomenes ultramicroscopiques, Ann. Phys. (Paris), 12, 161-237, doi: 10.1051/anphys/193911120161.
  75. Boyko, K. M., Rakitina, T. V., Korzhenevskiy, D. A., Vlaskina, A. V., Agapova, Y. K., Kamashev, D. E., Kleymenov, S. Y., and Popov, V. O. (2016) Structural basis of the high thermal stability of the histone-like HU protein from the mollicute Spiroplasma melliferum KC3, Sci. Rep., 6, 36366, doi: 10.1038/srep36366.
  76. Jacques, D. A., Guss, J. M., Svergun, D. I., and Trewhella, J. (2012) Publication guidelines for structural modelling of small-angle scattering data from biomolecules in solution, Acta Crystallogr. Sec. D, 68, 620-626, doi: 10.1107/S0907444912012073.
  77. Krissinel, E., and Henrick, K. (2007) Inference of macromolecular assemblies from crystalline state, J. Mol. Biol., 372, 774-797, doi: 10.1016/j.jmb.2007.05.022.
  78. Stephani, K., Weichart, D., and Hengge, R. (2003) Dynamic control of Dps protein levels by ClpXP and ClpAP proteases in Escherichia coli, Mol. Microbiol., 49, 1605-1614, doi: 10.1046/j.1365-2958.2003.03644.x.
  79. Janissen, R., Arens, M. M. A., Vtyurina, N. N., Rivai, Z., Sunday, N. D., Eslami-Mossallam, B., Gritsenko, A. A., Laan, L., de Ridder, D., Artsimovitch, I., Dekker, N. H., Abbondanzieri, E. A., and Meyer, A. S. (2018) Global DNA compaction in stationary-phase bacteria does not affect transcription, Cell, 174, 1188-1199.e1114, doi: 10.1016/j.cell.2018.06.049.
  80. Ren, B., Tibbelin, G., Kajino, T., Asami, O., and Ladenstein, R. (2003) The multi-layered structure of Dps with a novel di-nuclear ferroxidase center, J. Mol. Biol., 329, 467-477, doi: 10.1016/s0022-2836(03)00466-2.
  81. Lee, S. Y., Lim, C. J., Droge, P., and Yan, J. (2016) Regulation of bacterial DNA packaging in early stationary phase by competitive DNA binding of Dps and IHF, Sci. Rep., 5, 18146, doi: 10.1038/srep18146.

© Российская академия наук, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах