Симпатическая иннервация и эндогенные катехоламины в нервно-мышечных препаратах мышц разного функционального профиля

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Влияние симпатической нервной системы на работу сократительного аппарата скелетной мускулатуры в настоящее время не вызывает сомнений. Однако до недавнего времени не было доказательств того, что окончания симпатических нервов могут располагаться в непосредственной близости к нервно-мышечному синапсу. Также нет достоверных данных о том, какое количество эндогенных адреналина и норадреналина может содержаться вблизи синаптического контакта в скелетных мышцах. В настоящем исследовании на изолированных нервно-мышечных препаратах трёх скелетных мышц разного функционального профиля, содержащих мышечные волокна разных типов, с помощью флуоресцентного анализа, иммуногистохимического метода и иммуноферментного анализа показан близкий контакт между симпатическими и моторными холинергическими нервными окончаниями и наличие в этой области тирозингидроксилазы - фермента, участвующего в синтезе катехоламинов. Определены концентрации эндогенных адреналина и норадреналина в растворе, перфузирующем нервно-мышечный препарат, при разных режимах его функционирования. Сопоставлены эффекты блокаторов α- и β-адренорецепторов, оказываемые на процессы квантовой секреции ацетилхолина из двигательных нервных окончаний. Полученные данные представляют доказательства наличия эндогенных катехоламинов в области нервномышечного синапса и их роли в модуляции синаптической функции.

Об авторах

С. А Дмитриева

Казанский институт биохимии и биофизики, ФИЦ КазНЦ РАН

Email: elbukhara@gmail.com
420111 Казань, Россия

С. Г Вологин

Татарский научно-исследовательский институт сельского хозяйства, ФИЦ КазНЦ РАН

Email: elbukhara@gmail.com
420059 Казань, Россия

А. Н Ценцевицкий

Казанский институт биохимии и биофизики, ФИЦ КазНЦ РАН

Email: elbukhara@gmail.com
420111 Казань, Россия

А. Ю Архипов

Казанский институт биохимии и биофизики, ФИЦ КазНЦ РАН

Email: elbukhara@gmail.com
420111 Казань, Россия

В. Ф Хузахметова

Казанский институт биохимии и биофизики, ФИЦ КазНЦ РАН

Email: elbukhara@gmail.com
420111 Казань, Россия

Г. В Сибгатуллина

Казанский институт биохимии и биофизики, ФИЦ КазНЦ РАН

Email: elbukhara@gmail.com
420111 Казань, Россия

Э. А Бухараева

Казанский институт биохимии и биофизики, ФИЦ КазНЦ РАН

Email: elbukhara@gmail.com
420111 Казань, Россия

Список литературы

  1. Corkill, A. B., and Tiegs, O. W. (1933) The effect of sympathetic nerve stimulation on the power of contraction of skeletal muscle, J. Physiol., 78, 161-185, doi: 10.1113/jphysiol.1933.sp002995.
  2. Brown, G. L., Bülbring, E., and Burns, B. D. (1948) The action of adrenaline on mammalian skeletal muscle, J. Physiol., 107, 115-128, doi: 10.1113/jphysiol.1948.sp004255.
  3. Steiner, J. L., Johnson, B. R., Hickner, R. C., Ormsbee, M. J., Williamson, D. L., and Gordon, B. S. (2021) Adrenal stress hormone action in skeletal muscle during exercise training: An old dog with new tricks? Acta Physiol. (Oxf), 231, e13522, doi: 10.1111/apha.13522.
  4. Kvetnansky, R., Lu, X., and Ziegler, M. G. (2013) Stress-triggered changes in peripheral catecholaminergic systems, Adv. Pharmacol., 68, 359-397, doi: 10.1016/B978-0-12-411512-5.00017-8.
  5. Tank, A. W., and Lee Wong, D. (2015) Peripheral and central effects of circulating catecholamines, Compr. Physiol., 5, 1-15, doi: 10.1002/cphy.c140007.
  6. Zouhal, H., Jacob, C., Delamarche, P., and Gratas-Delamarche, A. (2008) Catecholamines and the effects of exercise, training and gender, Sports Med., 38, 401-423, doi: 10.2165/00007256-200838050-00004.
  7. Andersson, D. C., Betzenhauser, M. J., Reiken, S., Umanskaya, A., Shiomi, T., and Marks, A. R. (2012) Stress-induced increase in skeletal muscle force requires protein kinase A phosphorylation of the ryanodine receptor, J. Physiol., 590, 6381-6387, doi: 10.1113/jphysiol.2012.237925.
  8. Khan, M. M., Lustrino, D., Silveira, W. A., Wild, F., Straka, T., Issop, Y., O'Connor, E., Cox, D., Reischl, M., Marquardt, T., Labeit, D., Labeit, S., Benoit, E., Molgó, J., Lochmüller, H., Witzemann, V., Kettelhut, I. C., Navegantes, L. C., Pozzan, T., and Rudolf, R. (2016) Sympathetic innervation controls homeostasis of neuromuscular junctions in health and disease, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 113, 746-750, doi: 10.1073/pnas.1524272113.
  9. Straka, T., Vita, V., Prokshi, K., Hörner, S. J., Khan, M. M., Pirazzini, M., Williams, M. P. I., Hafner, M., Zaglia, T., and Rudolf, R. (2018) Postnatal development and distribution of sympathetic innervation in mouse skeletal muscle, Int. J. Mol. Sci., 19, 1935, doi: 10.3390/ijms19071935.
  10. Kim, J., Grotegut, C. A., Wisler, J. W., Li, T., Mao, L., Chen, M., Chen, W., Rosenberg, P. B., Rockman, H. A., and Lefkowitz, R. J. (2018) β-arrestin 1 regulates β2-adrenergic receptor-mediated skeletal muscle hypertrophy and contractility, Skelet. Muscle, 8, 39, doi: 10.1186/s13395-018-0184-8.
  11. Williams, R. S., Caron, M. G., and Daniel, K. (1984) Skeletal muscle beta-adrenergic receptors: variations due to fiber type and training, Am. J. Physiol., 246, 160-167, doi: 10.1152/ajpendo.1984.246.2.E160.
  12. Hinkle, R. T., Hodge, K. M. B., Cody, D. B., Sheldon, R. J., Kobilka, B. K., and Isfort, R. J. (2002) Skeletal muscle hypertrophy and anti-atrophy effects of clenbuterol are mediated by the beta2-adrenergic receptor, Muscle Nerve, 25, 729-734, doi: 10.1002/mus.10092.
  13. Lynch, G. S., and Ryall, J. G. (2008) Role of beta-adrenoceptor signaling in skeletal muscle: implications for muscle wasting and disease, Physiol. Rev., 88, 729-767, doi: 10.1152/physrev.00028.2007.
  14. Tsentsevitsky, A., Kovyazina, I., and Bukharaeva, E. (2019) Diverse effects of noradrenaline and adrenaline on the quantal secretion of acetylcholine at the mouse neuromuscular junction, Neuroscience, 423, 162-171, doi: 10.1016/j.neuroscience.2019.10.049.
  15. Nagatsu, T., Levitt, M., and Udenfriend, S. (1964) Tyrosine hydroxylase. The initial step in norepinephrine biosynthesis, J. Biol. Chem., 239, 2910-2917, doi: 10.1016/S0021-9258(18)93832-9.
  16. Tsentsevitsky, A., Nurullin, L., Tyapkina, O., and Bukharaeva, E. (2020) Sympathomimetics regulate quantal acetylcholine release at neuromuscular junctions through various types of adrenoreceptors, Mol. Cell. Neurosci., 108, 103550, doi: 10.1016/j.mcn.2020.103550.
  17. Arkhipov, A., Khuzakhmetova, V., Petrov, A. M., and Bukharaeva, E. A. (2022) Catecholamine-dependent hyperpolarization of the junctional membrane via β2-adrenoreceptor/Gi-protein/α2-Na-K-ATPase pathway, Brain Res., 1795, 148072, doi: 10.1016/j.brainres.2022.148072.
  18. Khuzakhmetova, V., and Bukharaeva, E. (2020) Adrenaline facilitates synaptic transmission by synchronizing release of acetylcholine quanta from motor nerve endings, Cell. Mol. Neurobiol., 41, 395-401, doi: 10.1007/s10571-020-00840-3.
  19. Anderson, A. J., and Harvey, A. L. (1988) Effects of the facilitatory compounds catechol, guanidine, noradrenaline and phencyclidine on presynaptic currents of mouse motor nerve terminals, Naunyn. Schmiedebergs. Arch. Pharmacol., 338, 133-137, doi: 10.1007/bf00174860.
  20. Bukcharaeva, E. A., Kim, K. C., Moravec, J., Nikolsky, E. E., and Vyskočil, F. (1999) Noradrenaline synchronizes evoked quantal release at frog neuromuscular junctions, J. Physiol., 517, 879-888, doi: 10.1111/j.1469-7793.1999.0879s.x.
  21. Kuba, K. (1970) Effects of catecholamines on the neuromuscular junction in the rat diaphragm, J. Physiol., 211, 551-570, doi: 10.1113/jphysiol.1970.sp009293.
  22. Kuba, K., and Tomita, T. (1971) Noradrenaline action on nerve terminal in the rat diaphragm, J. Physiol., 217, 19-31, doi: 10.1113/jphysiol.1971.sp009557.
  23. Rodrigues, A. Z., Wang, Z. M., Messi, M. L., and Delbono, O. (2019) Sympathomimetics regulate neuromuscular junction transmission through TRPV1, P/Q- and N-type Ca2+ channels, Mol. Cell. Neurosci., 95, 59-70, doi: 10.1016/j.mcn.2019.01.007.
  24. Gubernator, N. G., Zhang, H., Staal, R. G., Mosharov, E. V., Pereira, D. B., Yue, M., Balsanek, V., Vadola, P. A., Mukherjee, B., Edwards, R. H., Sulzer, D., and Sames, D. (2009) Fluorescent false neurotransmitters visualize dopamine release from individual presynaptic terminals, Science, 324, 1441-1444, doi: 10.1126/science.1172278.
  25. Betz, W. J., and Bewick, G. S. (1992) Optical analysis of synaptic vesicle recycling at the frog neuromuscular junction, Science, 255, 200-203, doi: 10.1126/science.1553547.
  26. Reid, B., Slater, C. R., Bewick, G. S. (1999) Synaptic vesicle dynamics in rat fast and slow motor nerve terminals, J. Neurosci., 19, 2511-2521, doi: 10.1523/JNEUROSCI.19-07-02511.1999.
  27. Petrov, A., Zakirjanova, G., Kovyazina, I., Tsentsevitsky, A., and Bukharaeva, E. (2022) Adrenergic receptors control frequency-dependent switching of the exocytosis mode between "full-collapse" and "kiss-and-run" in murine motor nerve terminal, Life Sci., 296, 120433, doi: 10.1016/j.lfs.2022.120433.
  28. Murphy, J. F., Davies, D. H., and Smith, C. J. (1992) The development of enzyme-linked immunosorbent assays (ELISA) for the catecholamines adrenalin and noradrenalin, J. Immunol. Meth., 154, 89-98, doi: 10.1016/0022-1759(92)90216-g.
  29. Slater, C. R. (2015) The functional organization of motor nerve terminals, Prog Neurobiol., 134, 55-103, doi: 10.1016/j.pneurobio.2015.09.004.
  30. Westermann, J., Hubl, W., Kaiser, N., and Salewski, L. (2002) Simple, rapid and sensitive determination of epinephrine and norepinephrine in urine and plasma by non-competitive enzyme immunoassay, compared with HPLC method, Clin Lab., 48, 61-71.
  31. Tekin, I., Roskoski, R. Jr., Carkaci-Salli, N., and Vrana, K. E. (2014) Complex molecular regulation of tyrosine hydroxylase, J. Neural. Transm., 121, 1451-1481, doi: 10.1007/s00702-014-1238-7.
  32. Bruhwyler, J., Liégeois, J. F., and Géczy, J. (1997) Pirlindole: a selective reversible inhibitor of monoamine oxidase A. A review of its preclinical properties, Pharmacol. Res., 36, 23-33, doi: 10.1006/phrs.1997.0196.
  33. Peyrin, L., and Dalmaz, Y. (1975) Peripheral secretion and inactivation of catecholamines (adrenaline, noradrenaline, dopamine) [In French], J. Physiol., 70, 353-433.
  34. Eisenhofer, G., Kopin, I., and Goldstein, D. (2004) Catecholamine metabolism: a contemporary view with implications for physiology and medicine, Pharmacol. Rev., 56, 331-349, doi: 10.1124/pr.56.3.1.
  35. Hjemdahl, P., Daleskog, M., and Kahan, T. (1979) Determination of plasma catecholamines by high performance liquid chromatography with electrochemical detection: comparison with a radioenzymatic method, Life Sci., 25, 131-138, doi: 10.1016/0024-3205(79)90384-9.
  36. Liao, Y. T., Wang, S. M., Wang, J. R., Yu, C. K., and Liu, C. C. (2015) Norepinephrine and epinephrine enhanced the infectivity of enterovirus, PLoS One, 10, e0135154, doi: 10.1371/journal.pone.0135154.
  37. Li, J., King, N. C., and Sinoway, L. I. (2005) Interstitial ATP and norepinephrine concentrations in active muscle, Circulation, 111, 2748-2751, doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.104.510669.
  38. Martin, W. H., Murphree, S. S., and Saffitz, J. E. (1989) Beta-adrenergic receptor distribution among muscle fiber types and resistance arterioles of white, red, and intermediate skeletal muscle, Circ. Res., 64, 1096-1105, doi: 10.1161/01.res.64.6.1096.
  39. Dorszewska, J., Prendecki, M., Oczkowska, A., Rozycka, A., Lianeri, M., and Kozubski, W. (2013) Polymorphism of the COMT, MAO, DAT, NET and 5-HTT genes, and biogenic amines in Parkinson's disease, Curr. Genomics, 14, 518-533, doi: 10.2174/1389202914666131210210241.
  40. Goldstein, D. S. (2020) The "sick-but-not-dead" phenomenon applied to catecholamine deficiency in neurodegenerative diseases, Semin. Neurol., 40, 502-514, doi: 10.1055/s-0040-1713874.
  41. Abercrombie, E. D., Keller, R. W. Jr, and Zigmond, M. J. (1988) Characterization of hippocampal norepinephrine release as measured by microdialysis perfusion: pharmacological and behavioral studies, Neuroscience, 27, 897-904, doi: 10.1016/0306-4522(88)90192-3.
  42. Lim, S. P., and Muir, T. C. (1983) Microelectrode recording of the effects of agonists and antagonists on alpha-adrenoceptors on rat somatic nerve terminals, Br. J. Pharmacol., 80, 41-46, doi: 10.1111/j.1476-5381.1983.tb11047.x.
  43. Wang, Z. M., Rodrigues, A. C. Z., Messi, M. L., and Delbono, O. (2020) Aging blunts sympathetic neuron regulation of motoneurons synaptic vesicle release mediated by β1- and α2B-adrenergic receptors in geriatric mice, J. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci., 75, 1473-1480, doi: 10.1093/gerona/glaa022.
  44. Rodrigues, A. C. Z., Messi, M. L., Wang, Z. M., Abba, M. C., Pereyra, A., Birbrair, A., Zhang, T., O'Meara, M., Kwan, P., and Lopez, E. I. S. (2019) The sympathetic nervous system regulates skeletal muscle motor innervation and acetylcholine receptor stability, Acta Physiol., 225, 13195, doi: 10.1111/apha.13195.

© Российская академия наук, 2023

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах