Effect of cultivation conditions on the expression of the Exiguobacterium sibiricum proteorhodopsin gene

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

Recombinant proteorhodopsin ESR of the gram-positive bacterium Exiguobacterium sibiricum, isolated from permafrost deposits in northeastern Siberia, binds retinal and is a light-dependent proton pump, but nothing is known about its expression in natural conditions. In this work, expression of the esr gene in cultures of E. sibiricum grown under various conditions was studied by quantitative PCR. It has been established that cultivation on poor media at low temperatures contributes to a significant increase in the synthesis level of the corresponding mRNA. The data obtained are confirmed by the results of the analysis of the cells' membrane fraction using mass spectrometry. Also, at 10°C, increased content of phytoendesaturases, which are involved in the biosynthesis of carotenoids, is observed. However, we were unable to detect the presence of a functional retinal-containing protein in the cells, presumably due to the lack of an enzymatic retinal synthesis system in E. sibiricum. The possible functions of ESR in E. sibiricum cells are discussed in connection with the characteristics of the bacterium's extreme habitat. The results of the work contribute to understanding of the molecular mechanisms of microbial adaptation to environmental conditions and the potential role of microbial rhodopsin in these processes.

作者简介

L. Petrovskaya

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences; Moscow Institute of Physics and Technology

Email: lpetr65@yahoo.com
Moscow; Dolgoprudny, Moscow Region

E. Spirina

Institute of Physicochemical and Biological Problems in Soil Science, Russian Academy of Sciences

Email: lpetr65@yahoo.com
Pushchino, Moscow Region

A. Sukhanov

FRC Kazan Scientific Center, Russian Academy of Sciences

Email: lpetr65@yahoo.com
Kazan

E. Kryukova

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences

Email: lpetr65@yahoo.com
Moscow

E. Lukashev

Faculty of Biology, Lomonosov Moscow State University

Email: lpetr65@yahoo.com
Moscow

R. Ziganshin

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences

Email: lpetr65@yahoo.com
Moscow

E. Rivkina

Institute of Physicochemical and Biological Problems in Soil Science, Russian Academy of Sciences

Email: lpetr65@yahoo.com
Pushchino, Moscow Region

D. Dolgikh

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences; Faculty of Biology, Lomonosov Moscow State University

Email: lpetr65@yahoo.com
Moscow

M. Kirpichnikov

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences; Faculty of Biology, Lomonosov Moscow State University

Email: lpetr65@yahoo.com
Moscow

参考

  1. Rozenberg, A., Inoue, K., Kandori, H., and Beja, O. (2021) Microbial rhodopsins: the last two decades, Annu. Rev. Microbiol., 75, 427-447, https://doi.org/10.1146/annurev-micro-031721-020452.
  2. Pinhassi, J., DeLong, E. F., Beja, O., Gonzalez, J. M., and Pedros-Alio, C. (2016) Marine bacterial and archaeal ion-pumping rhodopsins: genetic diversity, physiology, and ecology, Microbiol. Mol. Biol. Rev., 80, 929-954, https://doi.org/10.1128/mmbr.00003-16.
  3. Govorunova, E. G., Sineshchekov, O. A., Li, H., and Spudich, J. L. (2017) Microbial rhodopsins: diversity, mechanisms, and optogenetic applications, Annu. Rev. Biochem., 86, 845-872, https://doi.org/10.1146/annurev-biochem-101910-144233.
  4. Gordeliy, V., Kovalev, K., Bamberg, E., Rodriguez-Valera, F., Zinovev, E., Zabelskii, D., Alekseev, A., Rosselli, R., Gushchin, I., and Okhrimenko, I. (2022) Microbial rhodopsins, in Rhodopsin: Methods and Protocols (Gordeliy, V. ed) Springer US, New York, NY, pp. 1-52, https://doi.org/10.1007/978-1-0716-2329-9_1.
  5. Brown, L. S. (2022) Light-driven proton transfers and proton transport by microbial rhodopsins - A biophysical perspective, Biochim. Biophys. Acta, 1864, 183867, https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2022.183867.
  6. Martinez, A., Bradley, A. S., Waldbauer, J. R., Summons, R. E., and DeLong, E. F. (2007) Proteorhodopsin photosystem gene expression enables photophosphorylation in a heterologous host, Proc. Nat. Acad. Sci. USA, 104, 5590-5595, https://doi.org/10.1073/pnas.0611470104.
  7. Atamna-Ismaeel, N., Finkel, O. M., Glaser, F., Sharon, I., Schneider, R., Post, A. F., Spudich, J. L., von Mering, C., Vorholt, J. A., Iluz, D., Beja, O., and Belkin, S. (2012) Microbial rhodopsins on leaf surfaces of terrestrial plants, Environ. Microbiol., 14, 140-146, https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2011.02554.x.
  8. Beja, O., Spudich, E. N., Spudich, J. L., Leclerc, M., and DeLong, E. F. (2001) Proteorhodopsin phototrophy in the ocean, Nature, 411, 786-789, https://doi.org/10.1038/35081051.
  9. Atamna-Ismaeel, N., Sabehi, G., Sharon, I., Witzel, K.-P., Labrenz, M., Jurgens, K., Barkay, T., Stomp, M., Huisman, J., and Beja, O. (2008) Widespread distribution of proteorhodopsins in freshwater and brackish ecosystems, ISME J., 2, 656-662, https://doi.org/10.1038/ismej.2008.27.
  10. Koh Eileen, Y., Atamna-Ismaeel, N., Martin, A., Cowie Rebecca, O. M., Beja, O., Davy Simon, K., Maas Elizabeth, W., and Ryan Ken, G. (2010) Proteorhodopsin-bearing bacteria in antarctic sea ice, Appl. Environ. Microbiol., 76, 5918-5925, https://doi.org/10.1128/AEM.00562-10.
  11. Gomez-Consarnau, L., Akram, N., Lindell, K., Pedersen, A., Neutze, R., Milton, D. L., Gonzalez, J. M., and Pinhassi, J. (2010) Proteorhodopsin phototrophy promotes survival of marine bacteria during starvation, PLOS Biol., 8, e1000358, https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1000358.
  12. Steindler, L., Schwalbach, M. S., Smith, D. P., Chan, F., and Giovannoni, S. J. (2011) Energy starved candidatus Pelagibacter ubique substitutes light-mediated ATP production for endogenous carbon respiration, PLoS One, 6, e19725, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0019725.
  13. DeLong, E. F., and Beja, O. (2010) The light-driven proton pump proteorhodopsin enhances bacterial survival during tough times, PLoS Biol., 8, e1000359, https://doi.org/10.1371/journal.pbio.1000359.
  14. Gomez-Consarnau, L., Raven, J. A., Levine, N. M., Cutter, L. S., Wang, D., Seegers, B., Aristegui, J., Fuhrman, J. A., Gasol, J. M., and Sanudo-Wilhelmy, S. A. (2019) Microbial rhodopsins are major contributors to the solar energy captured in the sea, Sci. Adv., 5, eaaw8855, https://doi.org/10.1126/sciadv.aaw8855.
  15. Finkel, O. M., Beja, O., and Belkin, S. (2013) Global abundance of microbial rhodopsins, ISME J., 7, 448-451, https://doi.org/10.1038/ismej.2012.112.
  16. Feng, S., Powell, S. M., Wilson, R., and Bowman, J. P. (2013) Light-stimulated growth of proteorhodopsin-bearing sea-ice psychrophile Psychroflexus torquis is salinity dependent, ISME J., 7, 2206-2213.
  17. Kondo, K., Ohtake, R., Nakano, S., Terashima, M., Kojima, H., Fukui, M., Demura, M., Kikukawa, T., and Tsukamoto, T. (2024) Contribution of proteorhodopsin to light-dependent biological responses in Hymenobacter nivis P3T isolated from red snow in antarctica, Biochemistry, 63, 2257-2265, https://doi.org/10.1021/acs.biochem.4c00286.
  18. Kim, S.-H., Jung, B., Hong, S. G., and Jung, K.-H. (2020) Temperature dependency of proton pumping activity for marine microbial rhodopsin from antartic ocean, Sci. Rep., 10, 1356, https://doi.org/10.1038/s41598-020-58023-5.
  19. Lamm, G. H. U., Marin, E., Alekseev, A., Schellbach, A. V., Stetsenko, A., Bourenkov, G., Borshchevskiy, V., Asido, M., Agthe, M., Engilberge, S., Rose, S. L., Caramello, N., Royant, A., Schneider, T. R., Bateman, A., Mager, T., Moser, T., Wachtveitl, J., Guskov, A., and Kovalev, K. (2024) CryoRhodopsins: a comprehensive characterization of a group of microbial rhodopsins from cold environments, bioRxiv, https://doi.org/10.1101/2024.01.15.575777.
  20. Guerrero, L. D., Vikram, S., Makhalanyane, T. P., and Cowan, D. A. (2017) Evidence of microbial rhodopsins in Antarctic Dry Valley edaphic systems, Environ. Microbiol., 19, 3755-3767, https://doi.org/https://doi.org/10.1111/1462-2920.13877.
  21. Rodrigues, D. F., Goris, J., Vishnivetskaya, T., Gilichinsky, D., Thomashow, M. F., and Tiedje, J. M. (2006) Characterization of Exiguobacterium isolates from the Siberian permafrost. Description of Exiguobacterium sibiricum sp. nov, Extremophiles, 10, 285-294, https://doi.org/10.1007/s00792-005-0497-5.
  22. Petrovskaya, L. E., Lukashev, E. P., Chupin, V. V., Sychev, S. V., Lyukmanova, E. N., Kryukova, E. A., Ziganshin, R. H., Spirina, E. V., Rivkina, E. M., Khatypov, R. A., Erokhina, L. G., Gilichinsky, D. A., Shuvalov, V. A., and Kirpichnikov, M. P. (2010) Predicted bacteriorhodopsin from Exiguobacterium sibiricum is a functional proton pump, FEBS Lett., 584, 4193-4196, https://doi.org/10.1016/j.febslet.2010.09.005.
  23. Balashov, S. P., Petrovskaya, L. E., Lukashev, E. P., Imasheva, E. S., Dioumaev, A. K., Wang, J. M., Sychev, S. V., Dolgikh, D. A., Rubin, A. B., Kirpichnikov, M. P., and Lanyi, J. K. (2012) Aspartate-histidine interaction in the retinal Schiff base counterion of the light-driven proton pump of Exiguobacterium sibiricum, Biochemistry, 51, 5748-5762, https://doi.org/10.1021/bi300409m.
  24. Balashov, S. P., Petrovskaya, L. E., Imasheva, E. S., Lukashev, E. P., Dioumaev, A. K., Wang, J. M., Sychev, S. V., Dolgikh, D. A., Rubin, A. B., Kirpichnikov, M. P., and Lanyi, J. K. (2013) Breaking the carboxyl rule: lysine 96 facilitates reprotonation of the Schiff base in the photocycle of a retinal protein from Exiguobacterium sibiricum, J. Biol. Chem., 288, 21254-21265, https://doi.org/10.1074/jbc.M113.465138.
  25. Petrovskaya, L., Balashov, S., Lukashev, E., Imasheva, E., Gushchin, I. Y., Dioumaev, A., Rubin, A., Dolgikh, D., Gordeliy, V., Lanyi, J., and Kirpichnikov, M. (2015) ESR - a retinal protein with unusual properties from Exiguobacterium sibiricum, Biochemistry (Moscow), 80, 688-700, https://doi.org/10.1134/S000629791506005X.
  26. Siletsky, S. A., Mamedov, M. D., Lukashev, E. P., Balashov, S. P., Dolgikh, D. A., Rubin, A. B., Kirpichnikov, M. P., and Petrovskaya, L. E. (2016) Electrogenic steps of light-driven proton transport in ESR, a retinal protein from Exiguobacterium sibiricum, Biochim. Biophys. Acta, 1857, 1741-1750, https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2016.08.004.
  27. Petrovskaya, L. E., Siletsky, S. A., Mamedov, M. D., Lukashev, E. P., Balashov, S. P., Dolgikh, D. A., and Kirpichnikov, M. P. (2023) Features of the mechanism of proton transport in ESR, retinal protein from Exiguobacterium sibiricum, Biochemistry (Moscow), 88, 1544-1554, https://doi.org/10.1134/s0006297923100103.
  28. Gushchin, I., Chervakov, P., Kuzmichev, P., Popov, A. N., Round, E., Borshchevskiy, V., Ishchenko, A., Petrovskaya, L., Chupin, V., Dolgikh, D. A., Arseniev, A. S., Kirpichnikov, M., and Gordeliy, V. (2013) Structural insights into the proton pumping by unusual proteorhodopsin from nonmarine bacteria, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 110, 12631-12636, https://doi.org/10.1073/pnas.1221629110.
  29. Rappsilber, J., Mann, M., and Ishihama, Y. (2007) Protocol for micro-purification, enrichment, pre-fractionation and storage of peptides for proteomics using StageTips, Nat. Protocols, 2, 1896-1906, https://doi.org/10.1038/nprot.2007.261.
  30. Tyanova, S., Temu, T., and Cox, J. (2016) The MaxQuant computational platform for mass spectrometry-based shotgun proteomics, Nat. Protocols, 11, 2301-2319, https://doi.org/10.1038/nprot.2016.136.
  31. Tyanova, S., Temu, T., Sinitcyn, P., Carlson, A., Hein, M. Y., Geiger, T., Mann, M., and Cox, J. (2016) The Perseus computational platform for comprehensive analysis of (prote)omics data, Nat. Meth., 13, 731-740, https://doi.org/10.1038/nmeth.3901.
  32. Rodrigues, D. F., Ivanova, N., He, Z., Huebner, M., Zhou, J., and Tiedje, J. M. (2008) Architecture of thermal adaptation in an Exiguobacterium sibiricum strain isolated from 3 million year old permafrost: a genome and transcriptome approach, BMC Genomics, 9, 547, https://doi.org/10.1186/1471-2164-9-547.
  33. Jinendiran, S., Dileep Kumar, B. S., Dahms, H.-U., Arulanandam, C. D., and Sivakumar, N. (2019) Optimization of submerged fermentation process for improved production of beta-carotene by Exiguobacterium acetylicum S01, Heliyon, 5, e01730, https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2019.e01730.
  34. Patel, V. K., Srivastava, R., Sharma, A., Srivastava, A. K., Singh, S., Srivastava, A. K., Kashyap, P. L., Chakdar, H., Pandiyan, K., Kalra, A., and Saxena, A. K. (2018) Halotolerant Exiguobacterium profundum PHM11 tolerate salinity by accumulating L-proline and fine-tuning gene expression profiles of related metabolic pathways, Front. Microbiol., 9, 423, https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00423.
  35. Gilichinsky, D. A., and Rivkina, E. M. (2011) Permafrost microbiology, in Encyclopedia of Geobiology, Springer, pp. 726-732, https://doi.org/10.1007/978-1-4020-9212-1_162.
  36. Jansson, J. K., and Tas, N. (2014) The microbial ecology of permafrost, Nat. Rev. Microbiol., 12, 414-425, https://doi.org/10.1038/nrmicro3262.
  37. Akram, N., Palovaara, J., Forsberg, J., Lindh, M. V., Milton, D. L., Luo, H., Gonzalez, J. M., and Pinhassi, J. (2013) Regulation of proteorhodopsin gene expression by nutrient limitation in the marine bacterium Vibrio sp. AND4, Environ. Microbiol., 15, 1400-1415, https://doi.org/https://doi.org/10.1111/1462-2920.12085.
  38. Kimura, H., Young, C. R., Martinez, A., and DeLong, E. F. (2011) Light-induced transcriptional responses associated with proteorhodopsin-enhanced growth in a marine flavobacterium, ISME J., 5, 1641-1651, https://doi.org/10.1038/ismej.2011.36.
  39. Kopejtka, K., Tomasch, J., Kaftan, D., Gardiner, A. T., Bina, D., Gardian, Z., Bellas, C., Droge, A., Geffers, R., Sommaruga, R., and Koblizek, M. (2022) A bacterium from a mountain lake harvests light using both proton-pumping xanthorhodopsins and bacteriochlorophyll-based photosystems, Proc. Nat. Acad. Sci. USA, 119, e2211018119, 10.1073/pnas.2211018119' target='_blank'>https://doi.org/doi: 10.1073/pnas.2211018119.
  40. Liu, Q., Li, W., Liu, D., Li, L., Li, J., Lv, N., Liu, F., Zhu, B., Zhou, Y., Xin, Y., and Dong, X. (2021) Light stimulates anoxic and oligotrophic growth of glacial Flavobacterium strains that produce zeaxanthin, ISME J., 15, 1844-1857, https://doi.org/10.1038/s41396-020-00891-w.
  41. Klassen, J. L. (2010) Phylogenetic and evolutionary patterns in microbial carotenoid biosynthesis are revealed by comparative genomics, PLoS One, 5, e11257, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0011257.
  42. Jaffe, A. L., Konno, M., Kawasaki, Y., Kataoka, C., Beja, O., Kandori, H., Inoue, K., and Banfield, J. F. (2022) Saccharibacteria harness light energy using type-1 rhodopsins that may rely on retinal sourced from microbial hosts, ISME J., 16, 2056-2059, https://doi.org/10.1038/s41396-022-01231-w.
  43. Keffer, J. L., Hahn, M. W., and Maresca, J. A. (2015) Characterization of an unconventional rhodopsin from the freshwater actinobacterium Rhodoluna lacicola, J. Bacteriol., 197, 2704-2712, 10.1128/jb.00386-15' target='_blank'>https://doi.org/doi: 10.1128/jb.00386-15.
  44. Fang, J., Zhang, Y., Zhu, T., and Li, Y. (2023) Scramblase activity of proteorhodopsin confers physiological advantages to Escherichia coli in the absence of light, iScience, 26, 108551, https://doi.org/10.1016/j.isci.2023.108551.
  45. Raymond-Bouchard, I., and Whyte, L. G. (2017) From transcriptomes to metatranscriptomes: cold adaptation and active metabolisms of psychrophiles from cold environments, in Psychrophiles: From Biodiversity to Biotechnology (Margesin, R. ed), Springer International Publishing, Cham, pp. 437-457, https://doi.org/10.1007/978-3-319-57057-0_18.
  46. Wu, G., Baumeister, R., and Heimbucher, T. (2023) Molecular mechanisms of lipid-based metabolic adaptation strategies in response to cold, Cells, 12, https://doi.org/10.3390/cells12101353.
  47. Zhao, Z., Liu, Z., and Mao, X. (2020) Biotechnological advances in lycopene beta-cyclases, J. Agric. Food Chem., 68, 11895-11907, https://doi.org/10.1021/acs.jafc.0c04814.
  48. Sajjad, W., Din, G., Rafiq, M., Iqbal, A., Khan, S., Zada, S., Ali, B., and Kang, S. (2020) Pigment production by cold-adapted bacteria and fungi: colorful tale of cryosphere with wide range applications, Extremophiles, 24, 447-473, https://doi.org/10.1007/s00792-020-01180-2.
  49. Collins, T., and Margesin, R. (2019) Psychrophilic lifestyles: mechanisms of adaptation and biotechnological tools, Appl. Microbiol. Biotechnol., 103, 2857-2871, https://doi.org/10.1007/s00253-019-09659-5.
  50. Singh, A., Krishnan, K. P., Prabaharan, D., and Sinha, R. K. (2017) Lipid membrane modulation and pigmentation: A cryoprotection mechanism in Arctic pigmented bacteria, J. Basic Microbiol., 57, 770-780, https://doi.org/10.1002/jobm.201700182.
  51. Seel, W., Baust, D., Sons, D., Albers, M., Etzbach, L., Fuss, J., and Lipski, A. (2020) Carotenoids are used as regulators for membrane fluidity by Staphylococcus xylosus, Sci. Rep., 10, 330, https://doi.org/10.1038/s41598-019-57006-5.
  52. Jagannadham, M. V., Chattopadhyay, M. K., Subbalakshmi, C., Vairamani, M., Narayanan, K., Rao, C. M., and Shivaji, S. (2000) Carotenoids of an Antarctic psychrotolerant bacterium, Sphingobacterium antarcticus, and a mesophilic bacterium, Sphingobacterium multivorum, Arch. Microbiol., 173, 418-424, https://doi.org/10.1007/s002030000163.

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».