First Data on Cyanotoxins and Genes of Their Biosynthesis in the Phytoplankton of the Mesotrophic Lake Pleshcheyevo (Russia) During the Bloom Formation of Cyanobacterium Gloeotrichia echinulata

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The article presents for the first time the data on cyanobacterial toxins and the genes of their biosynthesis in the phytoplankton of the mesotrophic Lake Pleshcheyevo Yaroslavl Region, during the period of cyanobacterium Gloeotrichia echinulata (Smith et Sowebry) Richter – bloom. In the phytoplankton of the lake, the presence of hepatotoxins microcystins was recorded using chromatography – mass spectrometry; in DNA isolated from plankton, the mcyE gene for the biosynthesis of these cyanotoxins was detected using PCR. During the study period, other types of cyanotoxins (cylindrospermopsin, anatoxin – a, saxitoxins) and the presence of genes for their synthesis in the phytoplankton were not identified. In thirty colonies of G. echinulata isolated from the lake, the microcystin biosynthesis genes mcyA and mcyE were absent, which is consistent with their inability to produce cyanotoxin. Using molecular methods, the potential ability to biosynthesize microcystins in Microcystis aeruginosa and species of the genus Dolichospermum inhabiting in the lake was demonstrated. The paper discusses the toxicity of Gloeotrichia echinulata and the need for further long-term monitoring of toxigenic cyanobacteria in Lake Pleshcheyevo.

About the authors

S. I. Sidelev

P.G. Demidov Yaroslavl State University; Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: Sidelev@mail.ru
Russian Federation, Yaroslavl; Borok, Nekouzskii raion, Yaroslavl oblast

L. G. Korneva

Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences

Email: Sidelev@mail.ru
Russian Federation, Borok, Nekouzskii raion, Yaroslavl oblast

Е. N. Chernova

St. Petersburg Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences, Scientific Research Centre for Ecological Safety of the Russian Academy of Sciences

Email: Sidelev@mail.ru
Russian Federation, Saint Petersburg

Е. G. Sakharova

Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences

Email: Sidelev@mail.ru
Russian Federation, Borok, Nekouzskii raion, Yaroslavl oblast

References

  1. Александров С.В., Смирнова М.М. 2023. Влияние “цветения” воды на прибрежную зону Куршского залива Балтийского моря // Биология внутр. вод. № 6. C. 801. https://doi.org/ 10.31857/S0320965223060037
  2. Горюнова С.В., Демина Н.С. 1974. Водоросли – продуценты токсических веществ. М.: Наука.
  3. Зайцева Т.Б., Медведева Н.Г. 2022. Влияние биогенных элементов на рост нитчатых цианобактерий – возбудителей “цветения” воды и синтез ими метаболитов // Биология внутр. вод. № 3. C. 290. https://doi.org/ 10.31857/S0320965222030196
  4. Кондратьева Н.В., Коваленко О.В. 1975. Краткий определитель видов токсических синезеленых водорослей. Киев: Наук. думка.
  5. Копылов А.И., Косолапов Д.Б. 2007. Микробиологические индикаторы эвтрофирования пресных водоeмов // Сб. матер. междунар. конф. “Биоиндикация в мониторинге пресноводных экосистем”. СПб.: ЛЕМА. С. 176.
  6. Костина Т.Б. 1992. Фитопланктона озера Плещеево в 1990 г. // Факторы и процессы эвтрофикации озера Плещеево. Ярославль: Яросл. гос. ун-т. С. 28.
  7. Кузьмин Г.В. 1975. Фитопланктон. Видовой состав и обилие // Методика изучения биогеоценозов внутренних водоемов. M.: Наука. C. 73.
  8. Рохмистров В.Л. 1992. Физико-географические особенности бассейна озера Плещеево // Факторы и процессы эвтрофикации озера Плещеево. Ярославль: Ярослав. гос. ун-т. С. 5.
  9. Сахарова Е.Г. 2019. Фитопланктон озера Плещеево в 2014–2016 гг. // Тр. Ин-та биологии внутр. вод им. И.Д. Папанина РАН. Вып. 86(89). С. 23.
  10. Сиделев С.И., Бабаназарова О.В. 2020. Обнаружение цианобактериальных токсинов в источниках водоснабжения и водопроводной воде некоторых городов России: поиск продуцентов и апробация методов удаления // Водн. ресурсы. Т. 47. № 2. С. 218.
  11. Чернова Е.Н., Русских Я.В., Подольская Е.П. и др. 2016. Определение микроцистинов и анатоксина-а методом жидкостной хромато-масс-спектрометрии низкого разрешения // Научное приборостроение. Т. 26. № 1. С. 11.
  12. Экосистема озера Плещеево. 1989. Л.: Наука.
  13. Ballot A., Fastner J., Wiedner C. 2010. Paralytic shellfish poisoning toxin-producing cyanobacterium Aphanizomenon gracile in Northeast Germany // Appl. and Environ. Microbiol. V. 76. P. 1173. https://doi.org/ 10.1128/AEM.02285-09
  14. Baron-Sola A., Ouahid Y., Campo F. 2012. Detection of potentially producing cylindrospermopsin and microcystin strains in mixed populations of cyanobacteria by simultaneous amplification of cylindrospermopsin and microcystin gene regions // Ecotoxicol. and Environ. Saf. V. 75. P. 102. h ttps://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2011.08.022
  15. Carey C.C., Rengefors K. 2010. The cyanobacterium Gloeotrichia echinulata stimulates the growth of other phytoplankton // J. Plankton Res. V. 32. P. 1349. https://doi.org/10.1093/plankt/fbq046
  16. Carey C.C., Haney J.F., Cottingham K.L. 2007 . First report of microcystin-LR in the cyanobacterium Gloeotrichia echinulata // Environ. Toxicol. V. 22. № 3. P. 337. https://doi.org/10.1002/tox.20245
  17. Carey C.C., Ewing H.A., Cottingham K.L. et al. 2012. Occurrence and toxicity of the cyanobacterium Gloeotrichia echinulata in low-nutrient lakes in the northeastern United States // Aquat. Ecol. V. 46. № 4. P. 395. https://doi.org/10.1007/s10452-012-9409-9
  18. Chernova E., Russkikh Ia., Voyakina E. et al. 2016. Occurrence of microcystins and anatoxin-a in eutrophic lakes of Saint-Petersburg, Northwestern Russia // Oceanol. and Hydrobiol. Stud. V. 45. № 4. P. 466. h ttps://dx.doi.org/10.1515/ohs-2016-0040
  19. Chernova E., Sidelev S., Russkikh I. et al. 2017. Dolichospermum and Aphanizomenon as neurotoxins producers in some Russian freshwaters // Toxicon. V. 130. P. 47. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2017.02.016
  20. Chorus I., Welker M. 2021. Toxic cyanobacteria in water. London: CRC Press. https://doi.org/10.1201/9781003081449
  21. Codd G.A., Bell S.G., Brooks W.P. 1989. Cyanobacterial toxins in water // Water Sci. and Technol. V. 21. № 3. P. 1. https://doi.org/10.2166/wst.1989.0071
  22. Cronberg G., Annadotter H., Lawton L.A. 1999. The occurrence of toxic blue-green algae in Lake Ringsjön, southern Sweden, despite nutrient reduction and fish biomanipulation // Hydrobiologia. V. 404. P. 123. https://doi.org/10.1023/A:1003780731471
  23. Ernst B., Hoeger S.J., O’Brien E. et al. 2009. Abundance and toxicity of Planktothrix rubescens in the pre-alpine Lake Ammersee, Germany // Harmful Algae. V. 8. № 2. P. 329. https://doi.org/10.1016/j.hal.2008.07.006
  24. Gorham P.R. 1962. Laboratory studies on the toxins produced by waterblooms of blue‒green algae // Amer. J. Public Health. V. 52. № 12. P. 2100. https://doi.org/ 10.2105/ajph.52.12.2100
  25. Gorham P.R. 1964. Toxic algae // Algae and Man. N.Y.: Plenum Press. P. 307. https://doi.org/10.1007/978-1-4684-1719-7
  26. Gugger M., Molica R., Le Berre B. et al. 2005. Genetic diversity of Cylindrospermopsis strains (cyanobacteria) isolated from four continents // Appl. and Environ. Microbiol. V. 71. № 2. P. 1097. https://doi.org/10.1128/AEM.71.2.1097-1100.2005
  27. Halme M., Rapinoja M.-L., Karjalainen M. et al. 2012. Verification and quantification of saxitoxin from algal samples using fast and validated hydrophilic interaction liquid chromatography–tandem mass spectrometry method // J. Chromatography B. V. 880. P. 50. h ttp://dx.doi.org/10.1016/j.jchromb.2011.11.015
  28. Hisbergues M., Christiansen G., Rouhiainen L. et al. 2003. PCR-based identification of microcystin-producing genotypes of different cyanobacterial genera // Arch. Microbiol. V. 180. P. 402. https://doi.org/10.1007/s00203-003-0605-9
  29. Huisman J., Codd G.A., Paerl H.W. et al. 2018. Cyanobacterial blooms // Nat. Rev. Microbiol. V. 16. № 8. P. 471. https://doi.org/10.1038/s41579-018-0040-1
  30. Ingram W.M., Prescott G.W. 1954. Toxic freshwater algae // American Midland Naturalist. V. 52. № 1. P. 75. https://doi.org/10.2307/2422044
  31. Jungblut A.D., Neilan B.A. 2006. Molecular identification and evolution of the cyclic peptide hepatotoxins, microcystin and nodularin, synthetase genes in three orders of cyanobacteria // Arch. Microbiol. V. 185. P. 107. https://doi.org/10.1007/s00203-005-0073-5
  32. Kappers F.I., Leeuwangh P., Dekker M. et al. 1981. Investigation of the presence of toxins produced by cyanobacteria (blue‒green algae) in the Netherlands // Sci. Total Environ. V. 18. P. 359. h ttps://doi.org/10.1016/S0048-9697(81)80072-1
  33. Kurmayer R. 2017. Isolation of single cyanobacteria colonies/filaments // Molecular tools for detection and quantification of toxigenic cyanobacteria. Hoboken: Wiley. P. 32.
  34. Leeuwangh P., Kappers F.I., Dekker M et al. 1983. Toxicity of cyanobacteria in Dutch lakes and reservoirs // Aquat. Toxicol. V. 4. P. 63. h ttps://doi.org/10.1016/0166-445X(83)90061-9
  35. Lepistö L., Rapala J., Lyra C. 2005. Occurrence and toxicity of cyanobacterial blooms dominated by Anabaena lemmermannii P. Richter and Aphanizomenon spp. in boreal lakes in 2003 // Algological Studies/Archiv für Hydrobiol. V. 118. P. 315. https://doi.org/ 10.1127/1864-1318/2005/0117-0315
  36. Metcalf J.S., Codd G.A. 2012. Cyanotoxins // Ecology of Cyanobacteria II: Their Diversity in Space and Time. Dordrecht: Springer. P. 651. https://doi.org/10.1007/978-94-007-3855-3_24
  37. Nowruzi B., Porzani S.J. 2021. Toxic compounds produced by cyanobacteria belonging to several species of the order Nostocales: A review // J. Appl. Toxicol. V. 41. № 4. P. 510. https://doi.org/10.1002/jat.4088
  38. Pearson L.A., Dittmann E., Mazmouz R. et al. 2016. The genetics, biosynthesis and regulation of toxic specialized metabolites of cyanobacteria // Harmful Algae. V. 54. P. 98. h ttps://doi.org/10.1016/j.hal.2015.11.002
  39. Ransom R.E., Nerad T.A., Meier P.G. 1978. Acute toxicity of some blue green algae to the protozoan Paramecium caudatum // J. Phycol. V. 14. № 1. P. 114. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1978.tb00642.x
  40. Rantala A., Rajaniemi-Wacklin P., Lyra C. et al. 2006. Detection of microcystin‒producing cyanobacteria in Finnish lakes with genus-specific microcystin synthetase gene E (mcyE) PCR and associations with environmental factors // Appl. and Environ. Microbiol. V. 72. P. 6101. https://doi.org/10.1128/AEM.01058-06
  41. Rantala-Ylinen A., Kana S., Wang H. et al. 2011. Anatoxin-a synthetase gene cluster of the cyanobacterium Anabaena sp. strain 37 and molecular methods to detect potential producers // Appl. and Environ. Microbiol. V. 77. P. 7271. https://doi.org/10.1128/AEM.06022-11
  42. Sidelev S., Koksharova O., Babanazarova O. et al. 2020. Phylogeographic, toxicological and ecological evidence for the global distribution of Raphidiopsis raciborskii and its northernmost presence in Lake Nero, Central Western Russia // Harmful Algae. V. 98. P. 1. https://doi.org/10.1016/j.hal.2020.101889
  43. Skulberg O.M., Carmichael W.W., Codd G.A. et al. 1993. Taxonomy of toxic cyanophyceae (Cyanobacteria) // Algal toxins in seafood and drinking water. L.: Acad. Press. P. 145.
  44. Vaitomaa J., Rantala A., Halinen K. et al. 2003. Quantitative real-time PCR for determination of microcystin synthetase gene E copy numbers for Microcystis and Anabaena in lakes // Appl. and Environ. Microbiol. V. 69. P. 7289. https://doi.org/10.1128/AEM.69.12.7289-7297.2003
  45. Vareli K., Briasoulis E., Pilidis G. et al. 2009. Molecular confirmation of Planktothrix rubescens as the cause of intense, microcystin–synthesizing cyanobacterial bloom in Lake Ziros, Greece // Harmful Algae. 2009. V. 8. № 3. P. 447. h ttps://doi.org/10.1016/j.hal.2008.09.005

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 The Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».