The effect of moderate and acute hypoxia on the antioxidant enzyme complex of the tissues of the black sea mussel Mytilus galloprovincialis

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The effect of moderate (2 mg O2/L) and acute (1 mg O2/L) hypoxia on the state of the antioxidant complex of the mussel Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819) was studied. The activity of superoxiddismutase (SOD), catalase and glutathione peroxidase (GP) in the hepatopancreas and gills of the mollusk was determined. The reactions of the AO complex of mussels to oxygen deficiency depended on the degree of hypoxic exposure and had tissue specificity. Acute hypoxia had a more pronounced effect on the mussel than moderate. In the gills of the mollusk under acute hypoxia, an increase in the activity of all the studied enzymes was observed. In the digestive gland of the mussel, under these conditions, only catalase activity increased, and SOD significantly decreased. Under moderate hypoxia conditions, the AO protection of the mollusk gills was provided by SOD and GP, and in hepatopancreas – by activation of catalase and GP. These reactions indicate the development of moderate oxidative stress in mussel tissues under both hypoxia regimes. The features of the AO response of gills and hepatopancreas reflect their tissue-specific sensitivity to the effects of oxygen deficiency.

Full Text

Restricted Access

About the authors

O. L. Gostyukhina

A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: gostolga@yandex.ru
Russian Federation, Sevastopol

A. A. Soldatov

A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas Russian Academy of Sciences; Sevastopol State University

Email: gostolga@yandex.ru
Russian Federation, Sevastopol; Sevastopol

References

  1. Гостюхина О.Л. 2020. Особенности антиоксидантной глутатионовой системы в тканях черноморского двустворчатого моллюска (Cardiidae) // Биология внутр. вод. № 3. С. 299. https://doi.org/10.31857/S0320965220030079
  2. Гостюхина О.Л., Андреенко Т.И. 2018. Ферментное и низкомолекулярное звенья антиоксидантного комплекса двух видов черноморских моллюсков с разной устойчивостью к окислительному стрессу: Mytilus galloprovincialis Lam. и Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) // Журн. общ. биол. V. 79. № 6. С. 482. https://doi.org/10.1134/S0044459618060040
  3. Заика В.Е., Валовая Н.А., Повчун А.С., Ревков Н.К. 1990. Митилиды Черного моря. Науково-виробниче підприємство “Видавництво” “Наук. думка” НАН України”.
  4. Abele-Oeschger D., Oeschger R. 1995. Hypoxia-induced autoxidation of haemoglobin in the benthic invertebrates Arenicola marina (Polychaeta) and Astarte borealis (Bivalvia) and the possible effects of sulphide // J. Exp. Mar. Biol. and Ecol. V. 187. № 1. P. 63. https://doi.org/10.1016/0022-0981(94)00172-A
  5. Abele D., Philipp E., Gonzalez P., Puntarulo S. 2007. Marine invertebrate mitochondria and oxidative stress // Frontiers in Bioscience. V. 12. P. 933.
  6. Almeida E.A., Di Mascio P. 2011. Hypometabolism and antioxidative defense systems in marine invertebrates // Hypometabolism: Strategies of survival in vertebrates and invertebrates. Kerala: Research Signpost. P. 39.
  7. Andreyeva A.Y., Gostyukhina O.L., Kladchenko E.S., Afonnikov D.A. 2021. Hypoxia exerts oxidative stress and changes in expression of antioxidant enzyme genes in gills of Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819) // Mar. Biol. Res. V. 17 № 4. P. 369. https://doi.org/10.1080/17451000.2021.1967992
  8. Andreyeva A.Y., Kladchenko E.S., Gostyukhina O.L., Chelebieva E.S. 2023. Antioxidant and cellular immune response to acute hypoxia stress in the ark shell (Anadara broughtonii) // Estuarine, Coastal and Shelf Sci. V. 281. P. 108222. https://doi.org/10.1016/j.ecss.2023.108222
  9. Chen J., Mai K., Ma H. et al. 2007. Effects of dissolved oxygen on survival and immune responses of scallop (Chlamys farreri Jones et Preston) // Fish & Shellfish Immunol. V. 22. № 3. P. 272. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2006.06.003
  10. Chen J., Huang J., Peng J. et al. 2022. Effects of hypoxic stress on the digestion, energy metabolism, oxidative stress regulation, and immune function of the pearl oyster (Pinctada fucata martensii) // Aquacult. Reports. V. 25. P. 101246. https://doi.org/10.1016/j.aqrep.2022.101246
  11. Chatziargyriou V., Dailianis S. 2010. The role of selenium dependent glutathione peroxidase (Se-GPx) against oxidative and genotoxic effects of mercury in haemocytes of mussel Mytilus galloprovincialis (Lmk.) // Toxicology in vitro. V. 24. № 5. P. 1363. https://doi.org/10.1016/j.tiv.2010.04.008
  12. Cossi P.F., Herbert L.T., Yusseppone M.S. et al. 2020. Toxicity evaluation of the active ingredient acetamiprid and a commercial formulation (Assail® 70) on the non-target gastropod Biomphalaria straminea (Mollusca: Planorbidae) // Ecotoxicol. Environ. Saf. V. 192. e110248. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2020.110248
  13. De Zoysa M., Whang I., Lee Y. et al. 2009. Transcriptional analysis of antioxidant and immune defense genes in disk abalone (Haliotis discus discus) during thermal, low-salinity and hypoxic stress // Comp. Biochem. and Physiol. Part B: Biochem. and Mol. Biol. V. 154. № 4. P. 387. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2009.08.002
  14. Di Giulio R.T., Washburn P.C., Wenning R.J. et al. 1989. Biochemical responses in aquatic animals: a review of determinants of oxidative stress // Environ. Toxicol. and Chem.: Int. J. V. 8(12). P. 1103-1123. https://doi.org/10.1002/etc.5620081203
  15. Diaz R.J., Rosenberg R. 2008. Spreading dead zones and consequences for marine ecosystems // Science. V. 321. P. 926. https://doi.org/10.1126/science.11564
  16. Donaghy L., Hong H.K., Jauzein C., Choi K.S. 2015. The known and unknown sources of reactive oxygen and nitrogen species in haemocytes of marine bivalve molluscs // Fish & Shellfish Immunol. V. 42. № 1. P. 91. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2014.10.030
  17. Ekau W., Auel H., Portner H., Gilbert D. 2010. Impacts of hypoxia on the structure and processes in pelagic communities (zooplankton, macro-invertebrates and fish) // Biogeosciences. V. 7. № 5. P. 1669. https://doi.org/10.5194/bg-7-1669-2010
  18. Gostyukhina O.L. 2021. Short-term hypoxia effect on the state of the antioxidant complex in the Black Sea bivalve mollusk Cerastoderma glaucum (Bruguiere, 1789) // Rus. J. Mar. Biol. V. 47. P. 373. https://doi.org/10.1134/S1063074021050047
  19. Gostyukhina О.L., Andreyeva A.Yu., Chelebieva E.S. et al. 2022. Adaptive potential of the Mediterranean mussel Mytilus galloprovincialis to short-term environmental hypoxia // Fish and Shellfsh Immunol. V. 131. P. 654. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2022.10.052
  20. Goth L. 1991. A simple method for determination of serum catalase activity and revision of reference range // Clin. Chim. Acta. V. 196. № 2–3. P. 143. https://doi.org/10.1016/0009-8981(91)90067-m
  21. Halliwell B., Gutteridge J.M.C. 1999. Free radicals in biology and medicine. Oxford: Oxford Univ. Press.
  22. Hermes-Lima M., Zenteno-Savín T. 2002. Animal response to drastic changes in oxygen availability and physiological oxidative stress // Comp. Biochem. Physiol. Part C: Toxicol. Pharmacol. V. 133. № 4. P. 537. https://doi.org/10.1016/S1532-0456(02)00080-7
  23. Hermes-Lima M., Moreira D.C., Rivera-Ingraham G.A. et al. 2015. Preparation for oxidative stress under hypoxia and metabolic depression: revisiting the proposal two decades later // Free Radical Biology and Medicine. V. 89. P. 1122. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2015.07.156
  24. Ivanina A.V., Sokolova I.M. 2016. Effects of intermittent hypoxia on oxidative stress and protein degradation in molluscan mitochondria // J. Exp. Biol. V. 219. № 23. P. 3794. https://doi.org/10.1242/jeb.146209
  25. Khan B., Ringwood A.H. 2016. Cellular biomarker responses to hypoxia in eastern oysters and Atlantic ribbed marsh mussels // Mar. Ecol. Progress Ser. V. 546. P. 123. https://doi.org/10.3354/meps11622
  26. Li C., Jackson R.M. 2002. Reactive species mechanisms of cellular hypoxia-reoxygenation injury // Am. J. Physiology-Cell Physiol. V. 282(2), P. 227. https://doi.org/10.1152/ajpcell.00112.2001
  27. Li Z., Chang X., Hu M., Fang J.K. 2022. Is microplastic an oxidative stressor? Evidence from a meta-analysis on bivalves // J. Hazard Mater. V. 423. P. 127211. https://doi.org/10.1016/j. jhazmat.2021.127211
  28. Livingstone D.R. 2001. Contaminant-stimulated reactive oxygen species production and oxidative damage in aquatic organisms // Mar. Pollut. Bull. V. 42. № 8. P. 656. https://doi.org/10.1016/S0025-326X(01)00060-1
  29. Lowry O.H., Rosebrough N.J., Farr A.L., Randall R.J. 1951. Protein measurement with the Folin phenol reagent // J. Biol. Chem. V. 193. P. 265. https://doi.org/10.1016/S0021-9258(19)52451-6
  30. Nishikimi M., Rao N.A., Yagi K. 1972. The occurrence of superoxide anion in the reaction of reduced phenazine methosulfate and molecular oxygen // Biochem. Biophys. Res. Commun. V. 46. № 2. P. 849. https://doi.org/10.1016/s0006-291x(72)80218-3
  31. Ouillon N., Sokolov E.P., Otto S., Rehder G. 2021. Effects of variable oxygen regimes on mitochondrial bioenergetics and reactive oxygen species production in a marine bivalve, Mya arenaria // J. Exp. Biol. V. 224. № 4. P. jeb237156. https://doi.org/10.1242/jeb.237156
  32. Paglia D., Valentine W. 1967. Studies on the quantitative and qualitative characterization of erythrocyte glutathione peroxidase // J. Lab. Clin. Med. V. 70. № 1. P. 158.
  33. Pannunzio T.M., Storey K.B. 1998. Antioxidant defenses and lipid peroxidation during anoxia stress and aerobic recovery in the marine gastropod Littorina littorea // J. Exp. Mar. Biol. and Ecol. V. 221. № 2. P. 277. https://doi.org/10.1016/S0022-0981(97)00132-9
  34. Power A., Sheehan D. 1996. Seasonal variation in the antioxidant defence systems of gill and digestive gland of the blue mussel, Mytilus edulis // Comp. Biochem. and Physiol. Part C: Pharmacol., Toxicol. and Endocrinol. V. 114. № 2. P. 99. https://doi.org/10.1016/0742-8413(96)00024-2
  35. Sabatini S.E., Rocchetta I., Luquet C.M., Guido M.I. 2011. Effects of sewage pollution and bacterial load on growth and oxidative balance in the freshwater mussel Diplodon chilensis // Limnologica. V. 41. № 4. P. 356. https://doi.org/10.1016/j.limno.2011.04.004
  36. Santovito G., Piccinni E., Cassini A., et al. 2005. Antioxidant responses of the Mediterranean mussel, Mytilus galloprovincialis, to environmental variability of dissolved oxygen // Comp. Biochem. and Physiol. Part C: Toxicol. & Pharmacol. V. 140 (3–4). P. 321. https://doi.org/10.1016/j.cca.2005.02.015
  37. Soldatov A.A., Gostyukhina O.L., Golovina I.V. 2007. Antioxidant enzyme complex of tissues of the bivalve Mytilus galloprovincialis Lam. under normal and oxidative-stress conditions: a review // Appl. Biochem. and Microbiol. V. 43. P. 556. https://doi.org/10.1134/S0003683807050092
  38. Soldatov A.A., Gostyukhina O.L., Golovina I.V. 2008. State of the antioxidant enzyme complex in tissues of the Black Sea mollusc Mytilus galloprovincialis under natural oxidative stress // J. Evol. Biochem. and Physiol. V. 44. P. 175. https://doi.org/10.1134/S0022093008020047
  39. Soldatov A.A., Gostyukhina O.L., Golovina I.V. 2014. Functional states of antioxidant enzymatic complex of tissues of Mytillus galloprovincialis Lam. under conditions of oxidative stress // J. Evol. Biochem. and Physiol. V. 50. P. 206. https://doi.org/10.1134/S0022093014030028
  40. Steffen J.B., Haider F., Sokolov E.P., Bock C. 2021. Mitochondrial capacity and reactive oxygen species production during hypoxia and reoxygenation in the ocean quahog, Arctica islandica // J. Exp. Biol. V. 224. № 21. P. jeb243082. https://doi.org/10.1242/jeb.243082
  41. Storey K.B. 1993. Molecular mechanisms of metabolic arrest in mollusks // Surviving hypoxia: mechanisms of control and adaptation. P. 253.
  42. Sui Y., Hu M., Shang Y., Wu F. 2017. Antioxidant response of the hard-shelled mussel Mytilus coruscus exposed to reduced pH and oxygen concentration // Ecotoxicol. and Environ. Saf. V. 137. P. 94. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2016.11.023
  43. Tomanek L. 2015. Proteomic responses to environmentally induced oxidative stress // J. Exp. Biol. V. 218. P. 1867. https://doi.org/10.1242/jeb.116475
  44. Tomanek L., Zuzow M., Ivanina A. et al. Proteomic response to elevated PCO2 level in eastern oysters, Crassostrea virginica: evidence for oxidative stress // J. Exp. Biol. V. 214. P. 1836. https://doi.org/10.1242/jeb.055475
  45. Trevisan R., Mello D.F., Delapedra G. et al. 2016. Gills as a glutathione-dependent metabolic barrier in Pacific oysters Crassostrea gigas: Absorption, metabolism and excretion of a model electrophile // Aquat. Toxicol. V. 173. P. 105. https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2016.01.00
  46. Vaquer-Sunyer R., Duarte C. 2008. Thresholds of hypoxia for marine biodiversity // Proc. Nat. Acad. Sci. V. 105. № 40. P. 15452. https://doi.org/10.1073/pnas.0803833105
  47. Welker A., Moreira D., Campos É., Hermes-Lima M. 2013. Role of redox metabolism for adaptation of aquatic animals to drastic changes in oxygen availability // Comp. Biochem. and Physiol. Part A: Mol. and Integr. Physiol. V. 165. № 4. P. 384. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2013.04.003
  48. Woo S., Denis V., Won H. et al. 2013. Expressions of oxidative stress-related genes and antioxidant enzyme activities in Mytilus galloprovincialis (Bivalvia, Mollusca) exposed to hypoxia // Zool. Stud. V. 52. P. 1. https://doi.org/10.1186/1810-522X-52-15
  49. Zwaan A., Cortesi P., ThiHart G., van den Roos J. 1991. Differential sensitivities to hypoxia by two anoxia-tolerant marine molluscs: a biochemical analysis // Mar. Biol. V. 111. P. 343. https://doi.org/10.1007/BF01319405

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Activity of SOD (a, b), catalase (c, d) and GP (d, f) in the gills (a, c, d) and hepatopancreas (b, d, f) of mussels under hypoxic conditions. 1 – control; 2 – hypoxia 2 mg O2/l; 3 – hypoxia 1 mg O2/l; U – relative units; GSSG – oxidized glutathione, * – significant differences from control (p ≤0.05).

Download (298KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 The Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».