Ecological Analysis of the Helminth Fauna in the Dice Snake Natrix tessellata (Reptilia, Colubridae) from the Low Volga Region (Russia)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The ecological analysis of the helminth fauna of the Dice snake Natrix tessellata from different habitats of the Astrakhan region in 2004, 2005, 2008 was carried out. The helminth community of the reptile includes 21 species of parasitic worms: 11 trematodes, 1 cestode, 8 nematodes and 1 acanthocephalan. Of these, 11 species are found in all the studied localities and form the basis of N. tessellata helminth fauna. Dominant and subdominant helminth species are found in snakes in all habitats as a result of the implementation of its main trophic relationships. Comparison of the helminth composition from different study sites showed a relatively high degree of similarity. Differences in the helminth fauna of the dice snake from different habitats are insignificant and relate to rare and accidental parasite species. Significant differences in the infection level of snakes with certain species of helminths were revealed. Most of the helminth species that parasitize the water snake have a complex life cycle. The infection of reptiles by them is determined to a large extent by biotic factors: fauna and the number of invertebrates (intermediate hosts of helminths) and vertebrates (paratenic and final hosts) in biocenosis.

About the authors

A. A. Kirillov

Samara Federal Research Scientific Center of Russian Academy of Sciences, Institute of Ecology, of Volga River Basin
of Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: parasitolog@yandex.ru
Russia, Togliatti

N. Yu. Kirillova

Samara Federal Research Scientific Center of Russian Academy of Sciences, Institute of Ecology, of Volga River Basin
of Russian Academy of Sciences

Email: gorelov.roman@mail.ru
Russia, Togliatti

A. G. Bakiev

Samara Federal Research Scientific Center of Russian Academy of Sciences, Institute of Ecology, of Volga River Basin
of Russian Academy of Sciences

Email: gorelov.roman@mail.ru
Russia, Togliatti

R. A. Gorelov

Zhiguli State Natural Biosphere Reserve named after V.I. Sprygin

Author for correspondence.
Email: gorelov.roman@mail.ru
Russia, Bahilova poljana

References

  1. Аниканова В.С., Бугмырин С.В., Иешко Е.П. 2007. Методы сбора и изучения гельминтов мелких млекопитающих. Петрозаводск: Карельск. науч. центр РАН.
  2. Баканов А.И. 1987. Количественная оценка доминирования в экологических сообществах. Борок. 64 с. Деп. в ВИНИТИ 08.12.1987, № 8593-В87.
  3. Бакиев А.Г. 2007. Змеи Волжского бассейна в питании позвоночных животных // Совр. герпетол. Т. 7. Вып. 1/2. С. 124.
  4. Бакиев А.Г., Кириллов А.А. 2000. Питание и гельминтофауна совместно обитающих в Среднем Поволжье змей Natrix natrix и N. tessellata (Colubridae) // Изв. Самарск. науч. центра РАН. № 3. С. 330.
  5. Бакиев А.Г., Гаранин В.И., Литвинов Н.А. и др. 2004. Змеи Волжско-Камского края. Самара: Самарск. науч. центр РАН.
  6. Бакиев А.Г., Кириллов А.А., Поклонцева А.А. 2009. Изучение пищевых связей водяного ужа в Самарской области // Вестн. Волжск. ун-та им. В.Н. Татищева. Т. 8. С. 4.
  7. Быховская-Павловская И.Е. 1985. Паразиты рыб, руководство по изучению. Ленинград: Наука.
  8. Гаранин В.И. 1983. Земноводные и пресмыкающиеся Волжско-Камского края. Москва: Наука.
  9. Гинецинская Т.А. 1983. Экология паразитов беспозвоночных // Свободноживущие и паразитические беспозвоночные (морфология, биология, эволюция): Тр. биол. науч.-исслед. ин-та ЛГУ. № 34. С. 189.
  10. Даревский И.С. 1985. Семейство Ужеобразные змеи (Colubridae) // Жизнь животных. Т. 5. Москва: Просвещение. С. 280.
  11. Добровольский А.А. 1967. Расшифровка жизненного цикла Telorchis assula (Dujardin, 1845) Dolffus, 1957 (Trematoda, Telorchiidae) // Матер. науч. конф. Всесоюз. об-ва гельминтол. Ч. 5. Москва: Изд-во АН СССР. С. 132.
  12. Догель В.А. 1962. Общая паразитология. Ленинград: Изд-во Ленинград. гос. ун-та.
  13. Дубинин В.Б. 1952. Фауна личинок паразитических червей позвоночных дельты Волги // Паразитол. сб. Зоол. ин-та АН СССР. Т. 14. С. 213.
  14. Дубинина М.Н. 1953. Динамика паразитофауны ужей приморской части дельты Волги // Тр. Зоол. ин-та АН СССР. Т. 13. С. 171.
  15. Евланов И.А. 1995. Репродуктивная структура группировок паразитической нематоды Camallanus truncatus и факторы, определяющие ее изменение // Паразитология. Т. 29. № 5. С. 417.
  16. Иванов А.С. 1952. Паразитические черви рептилий дельты Волги (сосальщики) // Тр. Астрахан. пед. ин-та. Т. 10. С. 325.
  17. Иванов А.С. 1954. Паразитические черви рептилий дельты Волги (круглые черви) // Тр. Астрахан. пед. ин-та. Т. 11. С. 458.
  18. Иванов В.М., Семенова Н.Н. 2000. Видовой состав и экологические особенности трематод рептилий дельты Волги // Паразитология. Т. 34. Вып. 3. С. 228.
  19. Иванов В.М., Семенова Н.Н. 2009. Рептилии как промежуточные хозяева трематод в дельте Волги // Тр. Астрахан. гос. заповедника. Вып. 14. С. 317.
  20. Иванов В.М., Семенова Н.Н., Калмыков А.П. 2012. Гельминты в экосистеме дельты Волги. Т. 1. Трематоды позвоночных. Астрахань: ИПК Волга.
  21. Калмыков А.П., Семенова Н.Н., Иванов В.М. 2017. Гельминты в экосистеме дельты Волги. Т. 2. Нематоды позвоночных. Ижевск: ООО Принт.
  22. Калмыков А.П., Тулендеев Р.Н. 2019. К гельминтофауне рептилий Астраханской области // Природные экосистемы Каспийского региона: прошлое, настоящее, будущее: Матер. Всерос. науч. конф., посвященной 100-летию Астраханского гос. заповедника. Астрахань: Мир. С. 205.
  23. Киреев В.А. 1983. Земноводные и пресмыкающиеся. Элиста: Калмык. книж. изд-во.
  24. Кириллов А.А. 2000. Фауна гельминтов пресмыкающихся Самарской области // Изв. Самар. науч. центра РАН. № 3. С. 324.
  25. Кириллов А.А. 2011. Гельминтофауна пресмыкающихся Самарской области. 2. Водяной уж Natrix tessellata L. (Colubridae) // Самарская Лука: проблемы региональной и глобальной экологии. Т. 20. № 2. С. 177.
  26. Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю. 2018. Обзор гельминтов пресмыкающихся национального парка “Самарская Лука” (Россия) // Nat. Conserv. Res. Т. 3. Прил. 1. С. 73. https://doi.org/10.24189/ncr.2018.049
  27. Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю. 2019. Сравнительный анализ гельминтофауны Natrix natrix и Natrix tessellata (Reptilia, Colubridae) Национального парка “Самарская Лука” (Россия) // Nat. Conserv. Res. Т. 4(4). С. 12. https://doi.org/10.24189/ncr.2019.059
  28. Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю., Чихляев И.В. 2012. Трематоды наземных позвоночных Среднего Поволжья. Тольятти: Кассандра.
  29. Любашенко С.Я., Петров А.М. 1962. Болезни пушных зверей. Москва: Сельхозиздат.
  30. Марков Г.С., Иванов В.П., Никулин В.П., Чернобай В.Ф. 1962. Гельминтофауна пресмыкающихся дельты Волги и прикаспийских степей // Тр. Астрахан. гос. заповедника. Вып. 6. С. 145.
  31. Марков Г.С., Косарева Н.А., Кубанцев Б.С. 1969. Материалы по экологии и паразитологии ящериц и змей в Волгоградской области // Паразитические животные. Волгоград: Волгоград. пед. ин-т. С. 198.
  32. Маркузе В.К. 1964. Практическое значение озерной лягушки, обыкновенного и водяного ужей в нерестово-выростных хозяйствах дельты Волги // Вопросы герпетологии. Ленинград: Изд-во Лен. гос. ун-та. С. 46.
  33. Мэгарран Э. 1992. Экологическое разнообразие и его измерение. Москва: Мир.
  34. Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. 1987. Т. 3. Паразитические многоклеточные. Ч. 2. Ленинград: Наука.
  35. Петроченко В.И. 1958. Акантоцефалы (скребни) домашних и диких животных. Т. 2. Москва: Изд-во АН СССР.
  36. Свiтiн Р.С. 2016. Нематоди роду Oswaldocruzia Travassos 1917 Захiдноï Палеарктики: Дис. … канд. біол. наук. Киев.
  37. Скрябин К.И. 1928. Метод полных гельминтологических вскрытий позвоночных, включая человека. Москва: Изд-во Мос. гос. ун-та.
  38. Смогоржевская Л.А. 1976. Гельминты водоплавающих и болотных птиц фауны Украины. Киев: Наукова думка.
  39. Судариков В.Е., Ломакин В.В., Семенова Н.Н. 1991. Трематода Pharyngostomum cordatum (Alariidae, Hall et Wigdor, 1918) и ее жизненный цикл в условиях дельты Волги // Гельминты животных. Москва: Наука. С. 142.
  40. Судариков В.Е., Шигин А.А., Курочкин Ю.В. и др. 2002. Метацеркарии трематод – паразиты пресноводных гидробионтов Центральной России // Метацеркарии трематод – паразиты гидробионтов России. Т. 1. Москва: Наука.
  41. Фролова Е.Н. 1975. Личинки трематод в моллюсках озер Южной Карелии. Ленинград: Наука.
  42. Хабибуллин В.Ф. 2001. Опыт использования гельминтологических данных при изучении распространения пресмыкающихся // Вопросы герпетологии. 1-й съезд Герпетол. об-ва им. А.М. Никольского. Пущино; Москва: МГУ. С. 307.
  43. Чихляев И.В., Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. 2012. Характеристика жизненных циклов трематод (Trematoda) наземных позвоночных Среднего Поволжья // Изв. Самар. науч. центра РАН. Т. 14. Вып. 5. С. 132.
  44. Чихляев И.В., Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. 2018. Экологический анализ трематод (Trematoda) озерной лягушки Pelophylax ridibundus (Ranidae, Anura) из разных местообитаний национального парка “Самарская Лука” (Россия) // Nat. Conserv. Res. Т. 3. Suppl. 1. С. 36. https://doi.org/10.24189/ncr.2018.039
  45. Шарпило В.П. 1976. Паразитические черви пресмыкающихся фауны СССР. Киев: Наукова думка.
  46. Шарпило В.П., Монченко В.И. 1971. О жизненном цикле офиотении европейской – Ophiotaenia europaea Odening, 1963 (Cestoda: Ophiotaeniidae) // Вест. зоол. № 6. С. 90.
  47. Шевченко Н.Н. 1965. Гельминтофауна биоценоза Северского Донца и пути ее циркуляции в среднем течении реки: Автореф. дис. … докт. биол. наук. Харьков.
  48. Al-Moussawi A.A. 2014. The cestode Ophiotaenia europaea Odening, 1963 (Cestoda: Proteocephalidae) in two colubrid snakes from Baghdad city, Central Iraq // Int. J. Cur. Microbiol. Appl. Sci. V. 3(5). P. 410.
  49. Al-Moussawi A.A. 2015. Incidence of Telorchis assula (Dujardin, 1845) (Digenea: Telorchiidae) in two colubrid snakes in Baghdad city, Central Iraq // J. Entomol. Zool. Stud. V. 3(2). P. 321.
  50. Altman I. 2010. Trematode parasites of the mudsnail Ilyanassa obsoleta: an analysis of parasite communities at different scales: Ph.D. Dissertation. Durham; New Hampshire: Univ. of New Hampshire.
  51. Anderson R.C. 2000. Nematode parasites of vertebrates: Their development and transmission. Wallingford, UK: CABI Publishing.
  52. Bakiev A., Kirillov A., Mebert K. 2011. Diet and parasitic helminths of dice snakes from the Volga Basin, Russia // Mertensiella. V. 18. P. 325.
  53. Biserkov V.Y. 1996. New records of platyhelminth parasites from snakes in Bulgaria // Comp. Rend. Acad. Bulg. Sci. V. 49. P. 73.
  54. Biserkov V., Genov T. 1988. On the life cycle of Ophiotaenia europaea Odening, 1963 (Cestoda: Ophiotaeniidae) // Khelmintologiya. V. 25. P. 7.
  55. Brannian R.E. 1984. Lungworms // Diseases of Amphibians and Reptiles. New York: Plenum Press. P. 213.
  56. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. 2020. Helminths of amphibians (Amphibia) in beaver ponds in the Central Russia // AACL Bioflux. 2020. V. 13. Iss. 6. P. 3810.
  57. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. 2021a. An overview of the helminths of Moor frog Rana arvalis Nilsson, 1842 (Amphibia: Anura) in the Volga basin // Diversity. V. 13. № 2. 61. https://doi.org/10.3390/d13020061
  58. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. 2021b. An overview of helminths of the European fire-bellied toad Bombina bombina (Amphibia, Anura) in the Volga River Basin // Biosystems Diversity. V. 29. № 4. P. 407. https://doi.org/10.15421/10.15421/012152
  59. Chu T.V. 1936. Studies on the life history of Rhabdias fuscovenosa var. catanensis (Rizzo, 1902) // J. Parasitol. V. 22(2). P. 140. https://doi.org/10.2307/3271839
  60. Gasc J.P., Cabela A., Crnobrnja-Isailović J. et al. 1997. Atlas of amphibians and reptiles in Europe. Collection Patrimoines Naturels 29. Societas Europaea Herpetologica, Muséum National d’Histoire Naturelle & Service du Patrimoine Naturel. Paris, France.
  61. Hanzelova V., Zithan R. 1985. Epizootiologic importance of the concurrent monogenean invasion in carp // J. Helminthol. V. 22. P. 277.
  62. Hechinger R., Lafferty K. 2005. Host diversity begets parasite diversity: Bird final hosts and trematodes in snail intermediate hosts // Proceed. Royal Soc. B: Biol. Sci. V. 272(1567). P. 1059. https://doi.org/10.1098/rspb.2005.3070
  63. Johnson P.T.J., Wood Ch.L., Joseph M.B. et al. 2016. Habitat heterogeneity drives the host-diversity-begets parasite-diversity relationship: evidence from experimental and field studies // Ecol. Letters. V. 19. P. 752. https://doi.org/10.1111/ele.12609
  64. Ibrahim A.A. 2012. New records of the dice snake, Natrix tessellata, in the Suez Canal zone and Sinai // Amph. Rept. Conserv. V. 6(2). P. 2.
  65. Kirillova N.Yu., Kirillov A.A. 2021. Life cycle of Cosmocerca ornata (Nematoda: Cosmocercidae), a parasite of amphibians // Inland Water Biol. V. 14. № 3. P. 316. https://doi.org/10.1134/S1995082921020061
  66. Kirin D. 2002. New records of the helminth fauna from grass snake, Natrix natrix L., 1758 and dice snake, Natrix tessellata Laurenti, 1768 (Colubridae: Reptilia) in South Bulgaria // Acta Zool. Bulg. V. 54. P. 49.
  67. Koyun M., Birlik S., Sumer N., Yildirimhan H.S. 2015. Helminth fauna of Eurasian marsh frog Pelophylax ridibundus (Pallas, 1771) (Anura: Ranidae) from Bingol, Eastern Anatolia, Turkey // Biharean Biologist. V. 9. № 2. P. 128.
  68. Mebert K. 2011. The dice snake, Natrix tessellata: biology, distribution and conservation of a palaearctic species // Mertensiella. V. 18. Rheinbach: DGHT.
  69. Mebert K., Masroor R., Chaudhry M.J.I. 2013. The dice snake, Natrix tessellata (Serpentes: Colubridae) in Pakistan: analysis of its range limited to few valleys in the Western Karakoram // Pakistan J. Zool. V. 45(2). P. 395.
  70. Mihalca A.D., Gherman C., Ghira I., Cozma V. 2007. Helminth parasites of reptiles (Reptilia) in Romania // Parasitol. Res. V. 101. P. 491. https://doi.org/10.1007/s00436-007-0486-y
  71. Murvanidze L., Lomidze Ts., Nikolaishvili K., Jankarashvili E. 2008. The annotated list of reptile helminthes of Georgia // Proceed. Inst. Zool. V. 23. P. 54.
  72. Poulin R. 2014. Parasite biodiversity revisited: Frontiers and constraints // Int. J. Parasitol. V. 44(9). P. 581. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2014.02.003
  73. Reshetnikov A.N., Sokolov S.G., Chikhlyaev I.V. et al. 2013. Direct and indirect interactions between an invasive alien fish (Perccottus glenii) and two native semi-aquatic snakes // Copeia. V. 1. P. 103. https://doi.org/10.1643/CE-12-007
  74. Roepstorff A., Nansen P. 1998. Epidemiology, diagnosis, and control of helminth parasites of swine. FAO of the UN. Rome.
  75. Sargsyan N., Arakelyan M., Danielyan F., Vartanyan L. 2014. Helminthes of some species of reptiles from republic of Armenia // Nat. Sci. El. J. Nation. Acad. Sci. Rep. Arm. V. 1(22). P. 50.
  76. Sargsyan N.H., Arakelyan M.S., Danielyan F.D. 2016. Infestation of dice snake Natrix tessellata (Laurenti, 1768) by helminths in Armenia // Biol. J. Arm. V. 1(68). P. 89.
  77. Singh S.N. 1954. Studies on the Morphology and Life-History of Strongyloides mirzai n.sp. from Snakes in India // J. Helmintol. V. 28(1–2). P. 25. https://doi.org/10.1017/S0022149X00032697
  78. Sokolov S.G., Protasova E.N., Kholin S.K. 2011. Parasites of the introduced Amur sleeper, Perccottus glenii (Osteichthyes): Alpha-diversity of parasites and age of the host // Biol. Bul. V. 38(5). P. 500. https://doi.org/10.1134/S1062359011
  79. Tomba A.M. 2006. Effects of trematode parasites on habitat use and disturbance response of freshwater snails in the genus Elimia: Ph.D. Dissertation. Auburn, Alabama. 76 p.
  80. Weiperth A., Gaebele T., Potyó I., Puky M. 2014. A global overview on the diet of the dice snake (Natrix tessellata) from a geographical perspective: foraging in atypical habitats and feeding spectrum widening helps colonization and survival under suboptimal conditions for a piscivorous snake // Zool. Stud. V. 53(1). P. 42. https://doi.org/10.1186/s40555-014-0042-2
  81. Yildirimhan H.S., Bursey C.R., Goldberg S.R. 2007. Helminth parasites of the Grass snake, Natrix natrix, and the Dice snake, Natrix tessellata (Serpentes: Colubridae), from Turkey // Comp. Parasitol. V. 74(2). P. 343. https://doi.org/10.1654/4285.1
  82. Yossefi M.R., Nikzad R., Nikzad M. et al. 2014. High helmintic infection of the European grass snake, Natrix natrix and the dice snake, Natrix tessellata (Serpentes: Colubridae) from Iran // As. Pac. J. Trop. Dis. V. 4(1). P. S263. https://doi.org/10.1016/S2222-1808(14)60452-7

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (1MB)
Indexing metadata
3.

Download (1MB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 А.А. Кириллов, Н.Ю. Кириллова, А.Г. Бакиев, Р.А. Горелов

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies