Hypoxic Conditioning as a Stimulus for the Formation of Hypoxic Tolerance of the Brain
- Authors: Semenov D.G.1, Belyakov A.V.1
-
Affiliations:
- Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences
- Issue: Vol 54, No 2 (2023)
- Pages: 3-19
- Section: Articles
- URL: https://journals.rcsi.science/0301-1798/article/view/138961
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0301179823020066
- EDN: https://elibrary.ru/PLLHTS
- ID: 138961
Cite item
Abstract
Abstract—The review is devoted to the problem of moderate hypoxic exposure as a natural, non-drug stimulus activating mechanisms of brain hypoxic tolerance. The history and current level of research on this problem are highlighted. The conditions of neuroprotective effectiveness of hypoxic conditioning as preventive (preconditioning) and corrective (postconditioning) effects are considered. The physiological and molecular-cellular mechanisms of pre- and postconditioning are revealed. Particular attention is paid to our own research on brain conditioning using moderate hypobaric hypoxia.
About the authors
D. G. Semenov
Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences
Author for correspondence.
Email: dsem50@rambler.ru
Russia, 199034, Saint Petersburg
A. V. Belyakov
Pavlov Institute of Physiology of the Russian Academy of Sciences
Author for correspondence.
Email: belyakov07@gmail.com
Russia, 199034, Saint Petersburg
References
- Баранова К.А., Рыбникова Е.А., Самойлов М.О. Динамика экспрессии HIF-1α в мозге крыс на разных этапах формирования экспериментального ПТСР и его коррекции умеренной гипоксией // Нейрохимия. 2017. Т. 34(2). С. 137–145. https://doi.org/10.7868/S10278133170200
- Беляков А.В., Семенов Д.Г. PI3K/Akt система участвует в процессе нейропротективного прекондиционирования крыс умеренной гипобарической гипоксией // Нейрохимия. 2017. Т. 34. № 3. С. 209. https://doi.org/10.7868/S1027813317020030
- Беляков А.В., Семенов Д.Г. Стимуляция когнитивных способностей пожилых макак умеренной гипобарической гипоксией // Успехи геронтологии. 2018. Т. 31. № 6. С. 966. https://www.researchgate.net/publication/331354909
- Ватаева Л.А., Тюлькова Е.И., Самойлов М.О. Влияние тяжелой гипоксии на эмоциональное поведение крыс: корректирующий эффект прекондиционирования // Докл. АН. 2004. Т. 395. С. 109. https://elibrary.ru/download/elibrary_17390476_ 18014199.PDF
- Ветровой О.В., Рыбникова Е.А., Глущенко Т.С., Самойлов М.О. Влияние гипоксического посткондиционирования на экспрессию противо-апоптотического белка BCL-2 и нейротрофина BDNF в поле СА1 гиппокампа крыс, переживших тяжелую гипоксию // Морфология. 2014а. Т. 145. С. 16. https://elibrary.ru/download/elibrary_21500567_ 94138467.pdf
- Ветровой О.В., Рыбникова Е.А., Глущенко Т.С., Баранова К.А., Самойлов М.О. Умеренная гипобарическая гипоксия в режиме посткондиционирования повышает экспрессию HIF-1α и эритропоэтина в СА1 поле гиппокампа крыс, переживших тяжелую гипоксию // Нейрохимия. 2014б. Т. 31. С. 134. https://doi.org/10.7868/S1027813314020137
- Владимиров Г.Е., Галвяло М.Я., Горюхина Т.А. и др. Использование пребывания в высокогорном климате для целей высотной тренировки летчика. В сб. Кислородное голодание и борьба с ним (Вопросы тренировки и питания). Ленинград, 1939. С. 43.
- Дудкин К.Н., Кручинин В.К., Чуева И.В., Самойлов М.О. Влияние краткосрочной аноксии на когнитивные процессы и их нейронные корреляты у обезьян // Докл. АН. 1993. Т. 333. С. 543.
- Зенько М.Ю., Рыбникова Е.А., Глущенко Т.С. Экспрессия нейротрофина BDNF в гиппокампе и неокортексе у крыс при формировании постстрессового тревожного состояния и его коррекции гипоксическим посткондицио-нированием // Морфология. 2014. Т. 146. С. 14. https://elibrary.ru/download/elibrary_22307550_ 98269326.pdf
- Кирова Ю.И., Германова Э.Л. Взаимодействие HIF1α с белками теплового шока HSP90 и HSP70 в коре головного мозга при гипоксии // Патол. физиол. и экспер. терап. 2018. Т. 62. С. 4. https://doi.org/10.25557/0031-2991.2018.03.4-11
- Крепс Е.М., Вержбинская Е.М., Вержбинская Н.А. и др. О приспособлении животных к хронической гипоксии (Влияние приспособления к хронической гипоксии на “потолок” и на высоту газообмена при пониженном содержании кислорода) // Физиол. журн. СССР. 1956. Т. 42. С. 149.
- Маслов Л.Н., Лишманов Ю.Б. Нейропротекторный эффект ишемического посткондиционирования и дистанционного прекондиционирования. Перспективы клинического применения // Ангиология и сосудистая хирургия. 2012. Т. 18. С. 27. https://www.angiolsurgery.org/magazine/2012/2/4.htm
- Меерсон Ф.З. Адаптация к стрессу: механизмы и защитные перекрестные эффекты // Hyp. Med. J. 1993. № 4. С. 23.
- Назаренко А.И. Влияние акклиматизации к гипоксии на течение экспериментальных эпилептоформных судорог у крыс // Бюлл. эксперим. биол. мед.1962. Т. 53. С. 48.
- Разсолов Н.А., Чижов А.Я., Потиевский Б.Г., Потиевская В.И. // Методические рекомендации для авиационных врачей. М., 2002. 19 с.
- Рыбникова Е.А., Миронова В.И., Пивина С.Г. и др. Гипоксическое прекондиционирование предотвращает развитие постстрессорных депрессивных состояний у крыс // Докл. АН. 2006. Т. 411. С. 1. https://elibrary.ru/download/elibrary_9316946_ 89686257.PDF
- Рыбникова Е.А., Миронова В.И., Пивина С.Г. и др. Гормональные механизмы нейропротективных эффектов гипоксического прекондиционирования у крыс // Докл. РАН. 2008. Т. 421. С. 239. https://elibrary.ru/download/elibrary_11033044_ 76103036.pdf
- Рыбникова Е.А., Воробьев М.Г., Самойлов М.О. Гипоксическое посткондиционирование корректирует нарушения поведения крыс в модели посттравматического стрессового расстройства // Журн. высш. нерв. деятельности. 2012. Т. 62. С. 364. https://elibrary.ru/download/elibrary_17759361_ 86972634.pdf
- Рыбникова Е.А., Баранова К.А., Глущенко Т.С. и др. Участие транскрипционного фактора HIF-1 в нейрональных механизмах адаптации к психоэмоциональному и гипоксическому стрессу // Фiзiол. Журн. НАН Украiни. 2013. Т. 59.(6). С. 88–97.
- Самойлов М.О. Мозг и адаптация. Молекулярно-клеточные механизмы. СПб. ИФРАН, 1999. 271 с.
- Самойлов М.О., Семенов Д.Г., Тюлькова Е.И., Болехан Е.А. Влияние краткосрочной аноксии на механизмы внутриклеточной сигнальной трансдукции в коре головного мозга // Физиол. журн. 1994. Т. 80. С. 37.
- Самойлов М.О., Лазаревич Е.В., Семенов Д.Г. и др. Адаптивные эффекты прекондиционирования нейронов мозга // Физиол. журн. им. И. М. Сеченова. 2001. Т. 87. С. 714.
- Самойлов М.О., Рыбникова Е.А., Чурилова А.В. Сигнальные молекулярные и гормональные механизмы формирования протективных эффектов гипоксического прекондиционирования. Обзор // Патол. физиол. эксперим. терапия. 2012а. № 3. С. 3. https://pfiet.ru/issue/view/58/2012-3
- Самойлов М.О., Рыбникова Е.А. Молекулярно-клеточные и гормональные механизмы индуцированной толерантности мозга к экстремальным факторам среды (обзор) // Росс. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2012б. Т. 98. С. 108. https://elibrary.ru/download/elibrary_17697773_ 50176675.pdf
- Сариева К.В., Лянгузов А.Ю., Галкина О.В., Ветровой О.В. Влияние тяжелой гипоксии на Hif1- и Nrf2-опосредованные механизмы антиоксидантной защиты в неокортексе крыс // Нейрохимия. 2019. Т. 36. № 2. С. 128–139. https://doi.org/10.1134/S1027813319020109
- Семенов Д.Г., Беляков А.В. Действие острой гипобарии на поведение и долговременную память крыс // Журн. авиокосм. и экол. мед. 2018. Т. 52. С. 53. https://doi.org/10.21687/0233-528X-2018-52-5-53-57
- Сидорова М.В., Рыбникова Е.А., Чурилова А.В., Самойлов М.О. Влияние различных режимов умеренной гипобарической гипоксии на экспрессию hif-1α в неокортексе крыс// Фiзiол. Журн. НАН Украiни. 2013. Т. 59.(6). С. 111–115.
- Сиротинин М.М. Життя на висотах та хвороба висоти. Киев. АН УРСР. 1939.
- Сиротинин Н.Н. Влияние адаптации к гипоксии и акклиматизации к высокогорному климату на устойчивость животных к некоторым экстремальным воздействиям // Патол. физиология и эксперим. терапия. 1964. № 5. С. 12.
- Cиротинин Н.Н. Эволюция резистентности и реактивности организма. Москва. Медицина, 1981. 235 с.
- Тюлькова Е.И., Семенов Д.Г., Самойлов М.О. Влияние аноксии на изменение содержания фосфоинозитидов и биоэлектрическую активность в коре головного мозга кошки // Бюл. эксп. биол. и мед. 1991. Т. 111. С. 239.
- Цыганова Т.Н. Нормобарическая интервальная гипоксическая тренировка – обоснование создания нового поколения гипоксикатора гипо-окси-1 (обзорная статья) // Russian J. Rehab. Med. 2019. № 1. P. 46. http://rjrm.ru/wp-content/uploads/2019/11/RJRM-2019-1.pdf
- Чижов А.Я., Стрелков Р.Б., Потиевская В.И. и др. Нормобарическая гипокситерапия (метод “Горный воздух”): Монография // Под ред. Н.А. Агаджаняна – М.: РУДН, 1994. 95 с.
- Чурилова А.В., Глущенко Т.С. Самойлов М.О. Изменения нейронов гиппокампа и неокортекса крыс под влиянием различных режимов гипобарической гипоксии // Морфология. 2012. Т. 141. С. 7. https://elibrary.ru/download/elibrary_17354469_ 12575967.pdf
- Anderson C.J., Kahl A., Qian L. et al. Prohibitin is a positive modulator of mitochondrial function in PC12 cells under oxidative stress // J. Neurochem. 2018. V. 146. P. 235. https://doi.org/10.1111/jnc.14472
- Angelova, P., Kasymov V., Christie I. et al. Functional oxygen sensitivity of astrocytes // J. Neurosci. 2015. V. 35. P. 10460. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0045-15.2015
- Arieli Y., Eynan M., Gancz H. et al. Heat acclimation prolongs the time to central nervous system oxygen toxicity in the rat. Possible involvement of HSP72 // Brain Res. 2003. V. 962. P. 15. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(02)03681-8
- Attwell D., Buchan A., Charpak S. et al. Glial and neuronal control of brain blood flow // Nature. 2010. V. 468. P. 232. https://doi.org/10.1038/nature09613
- Burda J., Danielisová V., Némethová M. et al. Delayed postconditionig initiates additive mechanism necessary for survival of selectively vulnerable neurons after transient ischemia in rat brain // Cell Mol. Neurobiol. 2006. V. 26. P. 1141. https://doi.org/10.1007/s10571-006-9036-x
- Cho S., Park E. M., Zhou P. et al. Obligatory role of inducible nitric oxide synthase in ischemic preconditioning // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2005. V. 25. P. 493. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600058
- Correia S.C., Santos R.X., Perry G. et al. Mitochondria: the missing link between preconditioning and neuroprotection // J. Alzheimers Dis. 2010a. V. 20. Suppl. 2. P. 475. https://doi.org/10.3233/JAD-2010-100669
- Correia S.C., Moreira P.I. Hypoxia-inducible factor 1: a new hope to counteract neurodegeneration? // J. Neurochem. 2010b. V. 112. P. 1 https://doi.org/10.1111/j.1471-4159.2009.06443.x
- Danielisová V., Némethová M., Gottlieb M., Burda J. The changes in endogenous antioxidant enzyme activity after postconditioning // Cell Mol. Neurobiol. 2006. V. 26. P. 1181. https://doi.org/10.1007/s10571-006-9034-z
- De Kloet E.R., Vreugdenhil E., Oitzl M.S., Joëls M. Brain corticosteroid receptor balance in health and disease // Endocr. Rev. 1998. V. 19. P. 269. https://doi.org/10.1210/edrv.19.3.0331
- Dezfulian C., Garrett M., Gonzalez N.R. Clinical application of preconditioning and postconditioning to achieve neuroprotection // Translat. Stroke Res. 2013. V. 4. P. 19. https://doi.org/10.1007/s12975-012-0224-3
- Dirnagl U., Simon R.P., Hallenbeck J.M. Ischemic tolerance and endogenous neuroprotection // Trends Neurosci. 2003. V. 26. № 5. P. 248. https://doi.org/10.1016/S0166-2236(03)00071-7
- Emerson M.R., Nelson S.R., Samson F.E., Pazdernik T.L. Hypoxia preconditioning attenuates brain edema associated with kainic acid-induced status epilepticus in rats // Brain Res. 1999. V. 825. P. 189. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(99)01195-6
- Fan X., Wang F., Zhang L. et al. Neuroprotection of hypoxic/ischemic preconditioning in neonatal brain with hypoxic/ischemic injury // Rev. Neurosci. 2021. V. 32. P. 23. https://doi.org/10.1515/revneuro-2020-0024
- Furuichi T., Liu W., Shi H. et al. Generation of hydrogen peroxide during brief oxygen-glucose deprivation induces preconditioning neuronal protection in primary cultured neurons // J. Neurosci. Res. 2005. V. 79. P. 816. https://doi.org/10.1002/jnr.20402
- Gage A.T., Stanton P.K. Hypoxia triggers neuroprotective alterations in hippocampal gene expression via a heme-containing sensor // Brain Res. 1996. V. 719. P. 172. https://doi.org/10.1016/0006-8993(96)00092-3
- Gamdzyk M., Makarewicz D., Słomka M. et al. Hypobaric hypoxia postconditioning reduces brain damage and improves antioxidative defense in the model of birth asphyxia in 7-day-old rats // Neurochem. Res. 2014. V. 39. P. 68. https://doi.org/10.1007/s11064-013-1191-0
- Gaspar T., Snipes J.A., Busija A.R. et al. ROS-independent preconditioning in neurons via activation of mitoK(ATP) channels by BMS-191095 // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2008. V. 28. P. 1090. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600611
- Gerace E., Zianni E., Landucci E. et al. Differential mechanisms of tolerance induced by NMDA and 3,5-dihydroxyphenylglycine (DHPG) preconditioning // J. Neurochem. 2020. V. 155. P. 638. https://doi.org/10.1111/jnc.15033
- Gidday J.M. Cerebral preconditioning and ischaemic tolerance. Nature reviews // Neurosci. 2006. V. 7. № 6. P. 437. https://doi.org/10.1038/nrn1927
- Hashiguchi A., Yano S., Morioka M. et al. Up-regulation of endothelial nitric oxide synthase via phosphatidylinositol 3-kinase pathway contributes to ischemic tolerance in the CA1 subfield of gerbil hippocampus // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2004. V. 24. P. 271. https://doi.org/10.1097/01.WCB.0000110539.96047.FC
- Hao Y. Review Cerebral Ischemic Tolerance and Preconditioning: Methods, Mechanisms, Clinical Applications, and Challenges // Front. Neurol. 2020. V. 11. P. 812. https://doi.org/10.3389/fneur.2020.00812
- Hirayama Y., Anzai N., Koizumi S. Mechanisms underlying sensitization of P2X7 receptors in astrocytes for induction of ischemic tolerance // Glia. 2021. V. 69. P. 2100. https://doi.org/10.1002/glia.23998
- Hirayama Y., Anzai N., Kinouchi H., Koizumi S. P2X7 Receptors in Astrocytes: A Switch for Ischemic Tolerance // Molecules. 2022. V. 27. 3655. https://doi.org/10.3390/molecules27123655
- Jackson C.W., Escobar I., Xu J., Perez-Pinzon M.A. Effects of ischemic preconditioning on mitochondrial and metabolic neruoprotection: 5' adenosine monophosphate-activated protein kinase and sirtuins // Brain Circ. 2018. V. 4. P. 54. https://doi.org/10.4103/bc.bc_7_18
- Jiang X., Zhu D., Okagaki P. et al. N-methyl-D-aspartate and TrkB receptor activation in cerebellar granule cells: an in vitro model of preconditioning to stimulate intrinsic survival pathways in neurons // Annals of the New York Academy of Sciences. 2003. V. 993. P. 134. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2003.tb07522.x
- Kaculini C., Wallace D.J., Haywood A.E. et al. Protective Effects of Obstructive Sleep Apnea on Outcomes After Subarachnoid Hemorrhage: A Nationwide Analysis // Neurosurgery. 2020. V. 87. P. 1008 https://doi.org/10.1093/neuros/nyaa242
- Kakinohana M., Harada H., Mishima Y. et al. Neuroprotective effect of epidural electrical stimulation against ischemic spinal cord injury in rats: electrical preconditioning // Anesthesiology. 2005. V. 103. P. 84. https://doi.org/10.1097/00000542-200507000-00015
- Kauser H., Sahu S., Kumar S., Panjwani U. Guanfacine is an effective countermeasure for hypobaric hypoxia – induced cognitive decline // Neurosc. 2013. V. 254. P. 110. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2013.09.023
- Kim J.Y., Barua S., Huang M.Y. et al. Heat Shock Protein 70 (HSP70) Induction: Chaperonotherapy for Neuroprotection after Brain Injury // Cells. 2020. V. 9. P. 2020. https://doi.org/10.3390/cells9092020
- Kirino T., Tsujita Y., Tamura A. Induced tolerance to ischemia in gerbil hippocampal neurons // J. Cereb. Blood Flow Metab. 1991. V. 11. P. 299. https://doi.org/10.1038/jcbfm.1991.62
- Kirino T. Ischemic tolerance // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2002. V. 22. P. 1283. https://doi.org/10.1097/01.wcb.0000040942.89393.88
- Kitagawa K., Matsumoto M., Tagaya M. et al. “Ischemic tolerance” phenomenon found in the brain // Brain Res. 1990. V. 528. P. 21. https://doi.org/10.1016/0006-8993(90)90189-i
- Kitano H., Kirsch J.R., Hurn P.D., Murphy S.J. Inhalational anesthetics as neuroprotectants or chemical preconditioning agents in ischemic brain // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2007. V. 27. P. 1108. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600410
- La Z., Gu L., Yu L. et al. Delta opioid peptide [d-Ala2, d-Leu5] enkephalin confers neuroprotection by activating delta opioid receptor-AMPK-autophagy axis against global ischemia // Cell & Biosci. 2020. V. 10. P. 79. https://doi.org/10.1186/s13578-020-00441-z
- Lee J.W., Bae S.H., Jeong J.W. et al. Hypoxia-inducible factor (HIF-1)alpha: its protein stability and biological functions // Exp. Mol. Med. 2004. V. 36. P. 1. https://doi.org/10.1038/emm.2004.1
- Li Y., Cheng X., Liu X. et al. Treatment of Cerebral Ischemia Through NMDA Receptors: Metabotropic Signaling and Future Directions // Front. Pharmacol. 2022. V. 13. P. 831181. https://doi.org/10.3389/fphar.2022.831181
- Lin A.M., Chen C.F., Ho L.T. Neuroprotective effect of intermittent hypoxia on iron-induced oxidative injury in rat brain // Exp. Neurol. 2002. V. 176. P. 328. https://doi.org/10.1006/exnr.2002.7938
- Lin C.H., Chen P.S., Gean P.W. Glutamate preconditioning prevents neuronal death induced by combined oxygen-glucose deprivation in cultured cortical neurons // Eur. J. Pharmacol. 2008. V. 589. P. 85. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2008.05.047
- Lin M., Beal M. Mitochondrial dysfunction and oxidative stress in neurodegenerative diseases. // Nature. 2006. V. 443(7113). P. 787. https://doi.org/10.1038/nature05292
- Liu J., Narasimhan P., Yu F., Chan P. Neuroprotection by hypoxic preconditioning involves oxidative stress-mediated expression of hypoxia-inducible factor and erythro-poietin // Stroke. 2005. V. 36. P. 1264. https://doi.org/10.1161/01.STR.0000166180.91042.02
- Liu X.Q., Sheng R., Qin Z.H. The neuroprotective mechanism of brain ischemic preconditioning // Acta Pharmacol. Sin. 2009. V. 30. № 8. P. 1071. https://doi.org/10.1038/aps.2009.105
- Liu Y., Wong T.P., Aarts M. et al. NMDA receptor subunits have differential roles in mediating excitotoxic neuronal death both in vitro and in vivo // J. Neurosci. 2007. V. 27. P. 2846. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0116-07.2007
- Lukyanova L.D., Kirova Y.I. Mitochondria-controlled signaling mechanisms of brain protection in hypoxia // Fron. Neurosci. 2015. V. 9. P. 320. https://doi.org/10.3389/fnins.2015.00320
- Marina N., Kasymov V., Ackland G.L. et al. Astrocytes and Brain Hypoxia // Adv. Exp. Med. Biol. 2016. V. 903. P. 201. https://doi.org/10.1007/978-1-4899-7678-9_14
- Marini A.M., Jiang X., Wu X. et al. Preconditioning and neurotrophins: a model for brain adaptation to seizures, ischemia and other stressful stimuli // Amino Acids. 2007. V. 32. P. 299. https://doi.org/10.1007/s00726-006-0414-y
- Miyashita K., Abe H., Nakajima T. et al. Induction of ischaemic tolerance in gerbil hippocampus by pretreatment with focal ischaemia // Neuroreport. 1994. V. 6. P. 46. https://doi.org/10.1097/00001756-199412300-00013
- Murry C.E., Jennings R.B., Reimer K.A. Preconditioning with ischemia: a delay of lethal cell injury in ischemic myocardium // Circulation. 1986. V. 74. P. 1124. https://doi.org/10.1161/01.cir.74.5.1124
- Nemethova M., Danielisova V., Gottlieb M. et al. Ischemic postconditioning in the rat hippocampus: mapping of proteins involved in reversal of delayed neuronal death // Arch. Ital. Biol. 2010. V. 148. P. 23. PMID: 20426251
- Obrenovitch T.P. Molecular physiology of preconditioning-induced brain tolerance to ischemia // Physiol. Rev. 2008. V. 88. P. 211. https://doi.org/10.1152/physrev.00039.2006
- Ozaki T., Muramatsu R., Sasai M. et al. The P2X4 receptor is required for neuroprotection via ischemic preconditioning // Sci. Reports. 2016. V. 6. 25893. https://doi.org/10.1038/srep25893
- Pamenter M.E., Hall J.E., Tanabe Y., Simonson T.S. Cross-Species Insights Into Genomic Adaptations to Hypoxia // Fron. Genet. 2020. V. 11. P. 743. https://doi.org/10.3389/fgene.2020.00743
- Perez-Pinzon M.A., Dave K.R., Raval A.P. Role of reactive oxygen species and protein kinase C in ischemic tolerance in the brain // Antioxid. Redox. Signal. 2005. V. 7. P. 1150. https://doi.org/10.1089/ars.2005.7.1150
- Puisieux F., Deplanque D., Bulckaen H. et al. Brain ischemic preconditioning is abolished by antioxidant drugs but does not up-regulate superoxide dismutase and glutathione peroxidase // Brain Res. 2004. V. 1027. P. 30. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2004.08.067
- Qu Y., Konrad C., Anderson C. et al. Prohibitin S-Nitrosylation Is Required for the Neuroprotective Effect of Nitric Oxide in Neuronal Cultures // J. Neurosci. 2020. V. 40. P. 3142. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1804-19.2020
- Ravati A., Ahlemeyer B., Becker A., Krieglstein J. Preconditioning-induced neuroprotection is mediated by reactive oxygen species // Brain Res. 2000. V. 866. P. 23. https://doi.org/10.1016/s0006-8993(00)02210-1
- Revah O., Lasser-Katz E., Fleidervish I.A., Gutnick M.J. The earliest neuronal responses to hypoxia in the neocortical circuit are glutamate-dependent // Neurobiol. Dis. 2016. V. 95. P. 158. https://doi.org/10.1016/j.nbd.2016.07.019
- Ren C., Gao X., Niu G. et al. Delayed postconditioning protects against focal ischemic brain injury in rats // PLoS One. 2008. № 3. P. 3851. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0003851
- Rybnikova E., Vataeva L., Tyulkova E. et al. Mild hypoxia preconditioning prevents impairment of passive avoidance learning and suppression of brain NGFI-A expression induced by severe hypoxia // Behav. Brain Res. 2005. V. 160. P. 107. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2004.11.023
- Rybnikova E., Mironova V., Pivina S. et al. Antidepressant-like effects of mild hypoxia preconditioning in the learned helplessness model in rats // Neurosci. Lett. 2007a. V. 417. P. 234. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2007.02.048
- Rybnikova E., Mironova V., Pivina S. et al. Involvement of hypothalamic-pituitary-adrenal axis in the antidepressant-like effects of mild hypoxic preconditioning in rats // Psychoneuroendocrinology. 2007б. V. 32. P. 812. https://doi.org/10.1016/j.psyneuen.2007.05.010
- Rybnikova E., Vorobyev M., Pivina S., Samoilov M. Postconditioning by mild hypoxic exposures reduces rat brain injury caused by severe hypoxia // Neurosci. Lett. 2012. V. 513. P. 100. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2012.02.019
- Rybnikova E.A., Nalivaeva N.N., Zenko M.Y., Baranova K.A. Intermittent Hypoxic Training as an Effective Tool for Increasing the Adaptive Potential, Endurance and Working Capacity of the Brain // Front. Neurosci. 2022. V. 16. 941740. https://doi.org/10.3389/fnins.2022.941740
- Selye H. Stress and the general adaptation syndrome // Br. Med. J. 1950. № 4667. P. 1383. https://doi.org/10.1136/bmj.1.4667.1383
- Samoilov M., Churilova A., Gluschenko T., Rybnikova E. Neocortical pCREB and BDNF expression under different modes of hypobaric hypoxia: role in brain hypoxic tolerance in rats// Acta Histochem. 2014. V. 116. P. 949. https://doi.org/10.1016/j.acthis.2014.03.009
- Semenov D.G., Samoilov M.O., Lazarewicz J.W. Preconditioning reduces hypoxia-evoked alterations in glutamatergic Ca2+ signaling in rat cortex // Acta Neurobiol. Exp. (Wars). 2008. V. 68. P. 169. PMID: .18511953
- Semenza G.L. Hypoxia-Inducible Factor 1 and Cardiovascular Disease // Annu. Rev. Physiol. 2014. V. 76. P. 39. https://doi.org/10.1146/annurev-physiol-021113-170322
- Sharma A., Goyal R. Cross tolerance: a tread to decipher the code of endogenous global cerebral resistance // Neural Regenerat. Res. 2016. V. 11. P. 719. https://doi.org/10.4103/1673-5374.182688
- Sharma D., Maslov L.N., Singh N., Jaggi A.S. Remote ischemic preconditioning-induced neuroprotection in cerebral ischemia-reperfusion injury: Preclinical evidence and mechanisms // Eur. J. Pharmacol. 2020. V. 883. P. 173380. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2020.173380
- Shpargel K.B., Jalabi W., Jin Y. et al. Preconditioning paradigms and pathways in the brain // Cleve Clin. J. Med. 2008. V. 75. P. 77. https://doi.org/10.3949/ccjm.75.suppl_2.s77
- Soriano F.X., Papadia S., Hofmann F. et al. Preconditioning doses of NMDA promote neuroprotection by enhancing neuronal excitability // J. Neurosci. 2006. V. 26. P. 4509. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0455-06.2006
- Steiger H.J., Hangii D. Ischaemic preconditioning of the brain, mechanisms and applications // Acta Neurochir. (Wien). 2007. V. 149. P. 1. https://doi.org/10.1007/s00701-006-1057-1
- Stenzel-Poore M.P., Stevens S.L., King J.S., Simon R.P. Preconditioning reprograms the response to ischemic injury and primes the emergence of unique endogenous neuroprotective phenotypes: a speculative synthesis // Stroke. 2007. V. 38. P. 680. https://doi.org/10.1161/01.str.0000251444.56487.4c
- Sun H., Guo T., Liu L. et al. Ischemic postconditioning inhibits apoptosis after acute myocardial infarction in pigs // Heart Surg. Forum. 2010. V. 13. P. E305. https://doi.org/10.1532/hsf98.20101013
- Tauskela J.S., Comas T., Hewitt K. et al. Cross-tolerance to otherwise lethal N-methyl-D-aspartate and oxygen-glucose deprivation in preconditioned cortical cultures // Neurosci. 2001. V. 107. P. 571. https://doi.org/10.1016/s0306-4522(01)00381-5
- Tregub P., Kulikov V., Motin Y. et al. Combined exposure to hypercapnia and hypoxia provides its maximum neuroprotective effect during focal ischemic injury in the brain // J. Stroke Cerebrovasc. Dis. 2015. V. 24. P. 381. https://doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2014.09.003
- Tregub P.P., Malinovskaya N.A., Osipova E.D. et al. Hypercapnia Modulates the Activity of Adenosine A1 Receptors and mitoK+ATP-Channels in Rat Brain When Exposed to Intermittent Hypoxia // Neuromolecular Medicine. 2022. V. 24. P. 155. https://doi.org/10.1007/s12017-021-08672-0
- Truettner J., Busto R., Zhao W. et al. Effect of ischemic preconditioning on the expression of putative neuroprotective genes in the rat brain // Brain Res. Mol. Brain Res. 2002. V. 103. P. 106. https://doi.org/10.1016/s0169-328x(02)00191-2
- Turovskaya M.V., Gaidin S.G., Vedunova M.V. et al. BDNF Overexpression Enhances the Preconditioning Effect of Brief Episodes of Hypoxia, Promoting Survival of GABAergic Neurons // Neurosci. Bull. 2020. V. 36. P. 733. https://doi.org/10.1007/s12264-020-00480-z
- Vartanian K.B., Stevens S.L., Marsh B.J. et al. LPS preconditioning redirects TLR signaling following stroke: TRIF-IRF3 plays a seminal role in mediating tolerance to ischemic injury // J. Neuroinflam. 2011. V. 8. P.140. https://doi.org/10.1186/1742-2094-8-140
- Vetrovoy O., Sarieva K., Galkina O. et al. Neuroprotective mechanism of hypoxic post-conditioning involves HIF1-associated regulation of the pentose phosphate pathway in rat brain // Neurochem. Res. 2019. V. 44. P. 425. https://doi.org/10.1007/s11064-018-2681-x
- Vetrovoy O., Sarieva K., Lomert E. et al. Pharmacological hif1 inhibition eliminates downregulation of the pentose phosphate pathway and prevents neuronal apoptosis in rat hippocampus caused by severe hypoxia // J. Mol. Neurosci. 2020. V. 70. P. 635. https://doi.org/10.1007/s12031-019-01469-8
- Wada K., Miyazawa T., Nomura N. et al. Preferential conditions for and possible mechanisms of induction of ischemic tolerance by repeated hyperbaric oxygenation in gerbil hippocampus // Neurosurgery. 2001. V. 49. P. 160. https://doi.org/10.1097/00006123-200107000-00025
- Wang F., Xie X., Xing X., Sun X. Excitatory Synaptic Transmission in Ischemic Stroke: A New Outlet for Classical Neuroprotective Strategies // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 9381. https://doi.org/10.3390/ijms23169381
- Wu C., Zhan R.Z., Qi S. et al. A forebrain ischemic preconditioning model established in C57Black/Crj6 mice // J. Neurosci. Methods. 2001. V. 107. P. 101. https://doi.org/10.1016/s0165-0270(01)00356-9
- Xiang J., Andjelkovic A.V., Zhou N. et al. Is there a central role for the cerebral endothelium and the vasculature in the brain response to conditioning stimuli? // Cond. Med. 2018. V. 5. P. 220. PMC6426135.
- Yang W., Wang Q., Chi L. et al. Therapeutic hypercapnia reduces blood–brain barrier damage possibly via protein kinase Cε in rats with lateral fluid percussion injury // J. Neuroinflamm. 2019. V. 16. P. 36. https://doi.org/10.1186/s12974-019-1427-2
- Yunoki M., Nishio S., Ukita N. et al. Hypothermic preconditioning induces rapid tolerance to focal ischemic injury in the rat // Exp. Neurol. 2003. V. 181. P. 291. https://doi.org/10.1016/s0014-4886(03)00056-6
- Yunoki M., Kanda T., Suzuki K. et al. Ischemic Tolerance of the Brain and Spinal Cord: A Review// Neurol. Med. Chirurg. 2017. V. 57. P. 590. https://doi.org/10.2176/nmc.ra.2017-0062
- Zhao H. Ischemic postconditioning as a novel avenue to protect against brain injury after stroke // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2009. V. 29. P. 873. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2009.13
- Zhao Z.Q., Corvera J.S., Halkos M.E. et al. Inhibition of myocardial injury by ischemic postconditioning during reperfusion: comparison with ischemic preconditioning // Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2003. V. 285. P. H579. https://doi.org/10.1152/ajpheart.01064.2002
- Zhao H., Sapolsky R.M., Steinberg G.K. Interrupting reperfusion as a stroke therapy: ischemic postconditioning reduces infarct size after focal ischemia in rats // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2006. V. 26. P. 1114. https://doi.org/10.1038/sj.jcbfm.9600348
- Zhao H.X., Wang X.L., Wang Y.H. et al. Attenuation of myocardial injury by postconditioning: role of hypoxia inducible factor-1alpha // Basic Res. Cardiol. 2010. V. 105. P. 109. https://doi.org/10.1007/s00395-009-0044-0
- Zhao X.Y., Li J.F., Li T.Z. et al. Morphine pretreatment protects against cerebral ischemic injury via a cPKCγ-mediated anti-apoptosis pathway // Exp. Therap. Med. 2021. V. 22. P. 1016. https://doi.org/10.3892/etm.2021.10448
- Zhou C., Tu J., Zhang Q. et al. Delayed ischemic postconditioning protects hippocampal CA1 neurons by preserving mitochondrial integrity via Akt/GSK3β signaling // Neurochem. Int. 2011. V. 59. P. 749. https://doi.org/10.1016/j.neuint.2011.08.008
- Zhu T., Zhan L., Liang D. et al. Hypoxia-inducible factor 1α mediates neuroprotection of hypoxic postconditioning against global cerebral ischemia // J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2014. V. 73. P. 975. https://doi.org/10.1097/nen.0000000000000118