Анализ молекулярных механизмов влияния хронического облучения на электрические сигналы растений пшеницы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Влияние ионизирующего излучения (ИИ) на растения реализуется во многом за счет изменения статуса сигнальных систем и модификации стрессовых сигналов. Вариабельный потенциал (ВП) – один из типов электрических сигналов растений. ИИ способствует увеличению амплитуды ВП, однако механизмы такого влияния практически неизвестны. Возможный путь реализации возникающих при действии ИИ изменений – регуляция экспрессии генов. В настоящей работе исследовано изменение экспрессии генов участников генерации и распространения ВП у облученных растений. Эксперименты были выполнены на 14–15-дневных растениях пшеницы мягкой (Triticum aestivum L.), выращенных в условиях хронического облучения (источник ⁹⁰Sr–⁹⁰Y) с мощностью дозы 31.3 мкГр/ч. Максимальная накопленная доза составила около 11.3 мГр. У облученных растений показано отсутствие изменений экспрессии генов кальциевого (TPC1), анионных (ALMT1 и CLC1), калиевого (AKT1) каналов, H⁺-ATP-азы (HA1) и NADPH-оксидазы (RBOHs). Выявлено уменьшение экспрессии гена калиевых каналов SKOR. Блокатор калиевых каналов – хлорид тетраэтиламMония вызывал увеличение амплитуды реакции у контрольных растений, сопоставимое с увеличением амплитуды у облученной группы. Полученный результат свидетельствует, что одним из путей влияния ИИ на электрические сигналы растений является угнетение экспрессии калиевого канала.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

П. А. Пирогова

Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет
им. Н.И. Лобачевского”

Email: v.vodeneev@mail.ru
Россия, Нижний Новгород, 603022

Т. А. Здобнова

Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет
им. Н.И. Лобачевского”

Email: v.vodeneev@mail.ru
Россия, Нижний Новгород, 603022

А. В. Иванова

Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет
им. Н.И. Лобачевского”

Email: v.vodeneev@mail.ru
Россия, Нижний Новгород, 603022

М. А. Гринберг

Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет
им. Н.И. Лобачевского”

Email: v.vodeneev@mail.ru
Россия, Нижний Новгород, 603022

В. А. Воденеев

Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования “Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет
им. Н.И. Лобачевского”

Автор, ответственный за переписку.
Email: v.vodeneev@mail.ru
Россия, Нижний Новгород, 603022

Список литературы

  1. Mousseau T.A., Møller A.P. 2020. Plants in the light of ionizing radiation: What have we learned from Chernobyl, Fukushima, and other “hot” places? Front. Plant Sci. 11, 552.
  2. Wang J., Zhang Y., Zhou L., Yang F., Li J., Du Y., Liu R., Li W., Yu L. 2022. Ionizing radiation: Effective physical agents for economic crop seed priming and the underlying physiological mechanisms. Int. J. Mol. Sci. 23 (23), 15212.
  3. Duarte G.T., Volkova P.Y., Perez F., Horemans N. 2023. Chronic ionizing radiation of plants: An evolutionary factor from direct damage to non-target effects. Plants. 12 (5), 1178.
  4. Grinberg M.A., Vodeneev V.A., Il’in N.V., Mareev E.A. 2023. Laboratory simulation of photosynthesis in a wide range of electromagnetic and radiation environment parameters. Astron. Rep. 67, 71–77.
  5. Kovalchuk I., Molinier J., Yao Y., Arkhipov A., Kovalchuk O. 2007. Transcriptome analysis reveals fundamental differences in plant response to acute and chronic exposure to ionizing radiation. Mutat. Res. 624 (1–2), 101–113.
  6. Gudkov S.V., Grinberg M.A., Sukhov V., Vodeneev V. 2019. Effect of ionizing radiation on physiological and molecular processes in plants. J. Environ. Radioact. 202, 8–24.
  7. Volkova P., Bondarenko E., Kazakova E. 2022. Radiation hormesis in plants. Curr. Opin. Toxicol. 30, 100334.
  8. Hayashi G., Shibato J., Imanaka T., Cho K., Kubo A., Kikuchi S., Satoh K., Kimura S., Ozawa S., Fukutani S., Endo S., Ichikawa K., Agrawal G.K., Shioda S., Fukumoto M., Rakwal R. 2014. Unraveling low-level gamma radiation-responsive changes in expression of early and late genes in leaves of rice seedlings at Iitate Village, Fukushima. J. Hered. 105 (5), 723–738.
  9. Duarte G.T., Volkova P.Y., Geras’kin S.A. 2019. The response profile to chronic radiation exposure based on the transcriptome analysis of Scots pine from Chernobyl affected zone. Environ. Pollut. 250, 618–626.
  10. Vanhoudt N., Vandenhove H., Horemans N., Wannijn J., Hees M., Vangronsveld J., Cuypers A. 2010. The combined effect of uranium and gamma radiation on biological responses and oxidative stress induced in Arabidopsis thaliana. J. Environ. Radioact. 101 (11), 923–930.
  11. Alikamanoglu S., Yaycili O., Sen A. 2011. Effect of gamma radiation on growth factors, biochemical parameters, and accumulation of trace elements in soybean plants (Glycine max L. Merrill). Biol. Trace Elem. Res. 141 (1–3), 283–293.
  12. Macovei A., Garg B., Raikwar S., Balestrazzi A., Carbonera D., Buttafava A., Tuteja N. 2014. Synergistic exposure of rice seeds to different doses of gamma-ray and salinity stress resulted in increased antioxidant enzyme activities and genespecific modulation of TC-NER pathway. Biomed. Res. Int. 2014, 676934.
  13. Deng C., Wang, T., Wu J., Xu A., Li H., Liu M., Bian P. 2017. Modulation of modeled microgravity on radiation-induced adaptive response of root growth in Arabidopsis thaliana. Mutat. Res. 796, 20–28.
  14. Grinberg M., Gudkov S., Balalaeva I., Gromova E., Sinitsyna Y., Sukhov V., Vodeneev V. 2021. Effect of chronic β-radiation on long-distance electrical signals in wheat and their role in adaptation to heat stress. Environ. Exp. Bot. 184, 104378.
  15. Zandalinas S.I., Mittler R., Balfagón D., Arbona V., Gómez-Cadenas A. 2018. Plant adaptations to the combination of drought and high temperatures. Physiol. Plant. 162 (1), 2–12.
  16. Sukhov V., Sukhova E., Vodeneev V. 2019. Long-distance electrical signals as a link between the local action of stressors and the systemic physiological responses in higher plants. Prog. Biophys. Mol. Biol. 146, 63–84.
  17. Johns S., Hagihara T., Toyota M., Gilroy S. 2021. The fast and the furious: Rapid long-range signaling in plants. Plant Physiol. 185 (3), 694–706.
  18. Ladeynova M., Kuznetsova D., Mudrilov M., Vodeneev V. 2023. Integration of electrical signals and phytohormones in the control of systemic response. Int. J. Mol. Sci. 24 (1), 847.
  19. Esch H., Miltenburgett H., Hug O. 1964. The influence of electrical potentials on algal cells by X-rays. Biophys. l, 380–388.
  20. Vodeneev V., Akinchits E., Sukhov V. 2015. Variation potential in higher plants: Mechanisms of generation and propagation. Plant Signal Behav. 10 (9), e1057365.
  21. Mudrilov M.A., Ladeynova M.M., Kuznetsova D.V., Vodeneev V.A. 2023. Ion channels in electrical signaling in higher plants. Biochem. Moscow. 88, 1467–1487.
  22. Mousavi S.A., Chauvin A., Pascaud F., Kellenberger S., Farmer E.E. 2013. Glutamate receptor-like genes mediate leaf-to-leaf wound signaling. Nature. 500 (7463), 422–426.
  23. Mangano S., Juarez S.P., Estevez J.M. 2016. ROS regulation of polar growth in plant cells. Plant Physiol. 171 (3), 1593–1605.
  24. Demidchik V. 2018. ROS-activated ion channels in plants: Biophysical characteristics, physiological functions and molecular nature. Int. J. Mol. Sci. 19 (4), 1263.
  25. Meena M.K., Prajapati R., Krishna D., Divakaran K., Pandey Y., Reichelt M., Mathew M.K., Boland W., Mithöfer A., Vadasserya J. 2019. The Ca²⁺ channel CNGC19 regulates arabidopsis defense against spodoptera herbivory. Plant Cell. 31 (7), 153–1562.
  26. Moe-Lange J., Gappel N.M., Machado M., Wudick M.M., Sies C., Schott-Verdugo S.N., Bonus M., Mishra S., Hartwig T., Bezrutczyk M., Basu D., Farmer E.E., Gohlke H., Malkovskiy A., Haswell E.S., Lercher M.J., Ehrhardt D.W., Frommer W.B., Kleist T.J. 2021. Interdependence of a mechanosensitive anion channel and glutamate receptors in distal wound signaling. Sci. Adv. 7 (37), eabg4298.
  27. Hedrich R. 2012. Ion channels in plants. Physiol. Rev. 92 (4), 1777–1811.
  28. Saito S., Uozumi N. 2019. Guard cell membrane anion transport systems and their regulatory components: an elaborate mechanism controlling stress-induced stomatal closure. Plants. 8 (1), 9.
  29. Cuin T.A., Dreyer I., Michard E. 2018. The role of potassium channels in Arabidopsis thaliana long distance electrical signalling: AKT2 modulates tissue excitability while GORK shapes action potentials. Int. J. Mol. Sci. 19 (4), 926.
  30. Choi W.G., Miller G., Wallace I., Harper J., Mittler R., Gilroy S. 2017. Orchestrating rapid long-distance signaling in plants with Ca²⁺, ROS and electrical signals. Plant J. 90 (4), 698–707.
  31. Kim D.S., Kim J.B., Goh E.I., Kim W.I., Kim S.H., Seob Y.W., Jang C.S., Kang S.Y. 2011. Antioxidant response of Arabidopsis plants to gamma irradiation: Genome-wide expression profiling of the ROS scavenging and signal transduction pathways. J. Plant Physiol. 168 (16), 1960–1971.
  32. Qi W., Zhang L., Feng W., Xu H., Wang L., Jiao Z. 2015. ROS and ABA signaling are involved in the growth stimulation induced by low-dose gamma irradiation in Arabidopsis seedling. Appl. Biochem. Biotechnol. 175 (3), 1490–506.
  33. Biermans G., Horemans N., Vanhoudt N., Vandenhove H., Saenen E., Hees M., Wannijn J., Vangronsveld J., Cuypers A. 2015. Biological effects of α-radiation exposure by241Am in Arabidopsis thaliana seedlings are determined both by dose rate and241Am distribution. J. Environ. Radioact. 149, 51–63.
  34. Sevriukova O., Kanapeckaite A., Lapeikaite I., Kisnieriene V., Ladygiene R., Sakalauskas V. 2014. Charophyte electrogenesis as a biomarker for assessing the risk from low-dose ionizing radiation to a single plant cell. J. Environ. Radioact. 136, 10–15.
  35. Schmittgen T.D., Livak K.J. 2008. Analyzing real-time PCR data by the comparative CT method. Nature Protocols. 3 (6), 1101–1108.
  36. Vandenhove H., Vanhoudt N., Cuypers A., Hees M., Wannijn J., Horemans N. 2010. Life-cycle chronic gamma exposure of Arabidopsis thaliana induces growth effects but no discernable effects on oxidative stress pathways. Plant Physiol. Biochem. 48 (9), 778–786.
  37. Kim S.H., Song M., Lee K.I., Hwang S.G., Jang C.S., Kim J.B., Kim S.H., Ha B.K., Kang S.Y., Kim D.S. 2012. Genome-wide transcriptome profiling of ROS scavenging and signal transduction pathways in rice (Oryza sativa L.) in response to different types of ionizing radiation. Mol. Biol. Rep. 39 (12), 11231–11248.
  38. Goh E.J., Kim J.B., Kim W.J., Ha B.K., Kim S.H., Kang S.Y., Seo Y.W., Kim D.S. 2014. Physiological changes and anti-oxidative responses of Arabidopsis plants after acute and chronic -irradiation. Radiat. Environ. Biophys. 53 (4), 677–693.
  39. Kang G., Yan D., Chen X., Yang L., Zeng R. 2021. HbWRKY82, a novel IIc WRKY transcription factor from Hevea brasiliensis associated with abiotic stress tolerance and leaf senescence in Arabidopsis. Physiol. Plant. 171 (1), 151–160.
  40. Garcia-Mata C., Wang J., Gajdanowicz P., Gonzalez W., Hills A., Donald N., Riedelsberger J., Amtmann A., Dreyer I., Blatt M.R. 2010. A minimal cysteine motif required to activate the SKOR K⁺ channel of Arabidopsis by the reactive oxygen species H₂O₂. J. Biol. Chem. 285 (38), 29286–29294.
  41. Adem G.D., Chen G., Shabala L., Chen Z.H., Shabala S. 2020. GORK Channel: A Master Switch of Plant Metabolism? Trends Plant Sci. 25 (5), 434–445.
  42. Lacombe B., Pilot G., Gaymard F., Sentenac H., Thibaud J.B. 2000. pH control of the plant outwardly-rectifying potassium channel SKOR. FEBS Lett. 466 (2–3), 351–354.
  43. Grinberg M., Nemtsova Y., Ageyeva M., Brilkina A., Vodeneev V. 2023. Effect of low-dose ionizing radiation on spatiotemporal parameters of functional responses induced by electrical signals in tobacco plants. Photosynth. Res. 157 (2–3), 119–132.
  44. Falhof J., Pedersen J.T., Fuglsand A.T., Palmgren M. 2016. Plasma membrane H+-ATPase regulation in the center of plant physiology. Mol. Plant. 9 (3), 323–337.
  45. Röttinger E.M., Hug O. 1972. The effects of low energy X-rays on membrane potential, membrane resistance and action potential of Nitella flexilis. Radiat. Res. 50 (3), 491–503.
  46. Marčiulionienė D., Lukšienė B., Montvydienė D., Sakalauskas V., Sevriukova O., Druteikienė R., Jefanova O., Žukauskaitė Z. 2017. Radiocesium phytotoxicity to single cell and higher plants. In: Impact of cesium on plants and the environment. Eds Gupta D.K., Walther C. Cham: Springer, p. 209–230.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Влияние ИИ на параметры ВП. а и в – Усредненные записи ВП у контрольных и облученных растений на целых растениях и отрезанных листьях соответственно; б и г – амплитуда ВП у контрольных и облученных растений на целых растениях и отрезанных листьях соответственно; д – схема эксперимента: расстояние между зоной воздействия и измерительным электродом 3 см; n = 8–16; *p <0.05.

Скачать (217KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Влияние ИИ на относительную экспрессию (RQ) генов белков, участвующих в генерации и распространении ВП; n = 7; * p <0.05.

Скачать (81KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Влияние блокатора калиевых каналов (ТЭА, 1 мM) на амплитуду ВП у контрольных и облученных растений пшеницы. a – Амплитуда ВП. б – Относительная амплитуда ВП; за 100% приняты значения амплитуды ВП в отсутствие ТЭА для контрольных и облученных растений. 1 – Контроль, 2 – контроль + ТЭА, 3 – ИИ, 4 – ИИ + ТЭА; n = 16; * p <0.05.

Скачать (225KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Гипотетическая схема путей влияния ИИ на электрические сигналы. Схема основана на данных литературы (обозначены пунктирными линиями, ссылки приводятся в тексте раздела “Обсуждение”) и результатах, полученных в настоящей работе (обозначены сплошными линиями).

Скачать (209KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах