Line Tension of Pore Edge in Membrane on Solid Support

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Controlled formation of through pores in bilayer lipid membranes is a key stage of various biotechnological techniques. Excess energy of the pore edge is characterized by line tension, the value of which determines the overall stability of the membrane with respect to pore formation. The practically important pore size is on the order of a few nanometers. It is impossible to study such pores by direct optical methods, but they can, in principle, be visualized by atomic force microscopy. This method uses a solid support on which the lipid bilayer is held due to the interaction of one of the monolayers with it. In this work, we theoretically investigated the effect of the presence of the support on the value of the line tension of the pore edge. It was assumed that the line tension is determined by the energy of elastic deformations of the membrane at the edge. Various regimes of membrane interaction with the support were considered: from a free-standing membrane (complete absence of interaction) to the case of infinitely strong adhesion of the membrane to the support. The calculation results show that the relative change in the line tension of the pore edge within such variation of the intensity of the interaction of the membrane with the support is less than 3.5%. Thus, the developed theoretical model predicts an extremely weak effect of the interaction with the support on the magnitude of the line tension–the main energy characteristic of the pore edge.

Full Text

Restricted Access

About the authors

D. I. Kostina

National University of Science and Technology “MISiS”

Email: akimov@misis.ru
Russian Federation, Moscow, 119049

M. V. Sumarokova

Research Institute of System Biology and Medicine of Rospotrebnadzor

Email: akimov@misis.ru
Russian Federation, Moscow, 117246

S. P. Dudik

Research Institute of System Biology and Medicine of Rospotrebnadzor

Email: akimov@misis.ru
Russian Federation, Moscow, 117246

P. V. Bashkirov

Research Institute of System Biology and Medicine of Rospotrebnadzor

Email: akimov@misis.ru
Russian Federation, Moscow, 117246

S. A. Akimov

National University of Science and Technology “MISiS”

Author for correspondence.
Email: akimov@misis.ru
Russian Federation, Moscow, 119049

References

  1. Olbrich K., Rawicz W., Needham D., Evans E. 2000. Water permeability and mechanical strength of polyunsaturated lipid bilayers. Biophys. J. 79, 321–327.
  2. Zhang X.C., Li H. 2019. Interplay between the electrostatic membrane potential and conformational changes in membrane proteins. Protein Sci. 28, 502–512.
  3. Vacher H., Trimmer J.S. 2011. Diverse roles for auxiliary subunits in phosphorylation-dependent regulation of mammalian brain voltage-gated potassium channels. Eur. J. Physiol. 462, 631–643.
  4. Caplan M.J. 2001. Ion pump sorting in polarized renal epithelial cells. Kidney Int. 60, 427–430.
  5. Südhof T.C., Rothman J.E. 2009. Membrane fusion: Grappling with SNARE and SM proteins. Science. 323, 474–477.
  6. Antonny B., Burd C., De Camilli P., Chen E., Daumke O., Faelber K., Ford M., Frolov V.A., Frost A., Hinshaw J.E., Kirchhausen T., Kozlov M.M., Lenz M., Low H.H., McMahon H., Merrifield C., Pollard T.D., Robinson P.J., Roux A., Schmid S. 2016. Membrane fission by dynamin: What we know and what we need to know. EMBO J. 35, 2270–2284.
  7. Дунина-Барковская А.Я., Вишнякова Х.С., Баратова Л.А., Радюхин В.А. 2019. Модуляция холестерин-зависимой активности макрофагов IC-21 пептидом, содержащим два CRAC-мотива из белка M1 вируса гриппа. Биол. мембраны 36, 271–280.
  8. Pérez-Peinado C., Dias S.A., Domingues M.M., Benfield A.H., Freire J.M., Rádis-Baptista G., Gaspar D., Castanho M.A.R.B., Craik D.J., Henriques S.T., Veiga A.S., Andreu D. 2018. Mechanisms of bacterial membrane permeabilization by crotalicidin (Ctn) and its fragment Ctn (15–34), antimicrobial peptides from rattlesnake venom. J. Biol. Chem. 293, 1536–1549.
  9. Дерягин Б.В., Гутоп Ю.В. 1962. Теория разрушения (прорыва) свободных пленок. Коллоидн. журн. 24, 431–437.
  10. Evans E., Heinrich V., Ludwig F., Rawicz W. 2003. Dynamic tension spectroscopy and strength of biomembranes. Biophys. J. 85, 2342–2350.
  11. Evans E., Smith B.A. 2011. Kinetics of hole nucleation in biomembrane rupture. New J. Phys. 13, 095010.
  12. Karal M.A.S., Levadnyy V., Yamazaki M. 2016. Analysis of constant tension-induced rupture of lipid membranes using activation energy. Phys. Chem. Chem. Phys. 18, 13487–13495.
  13. Portet T., Dimova R. 2010. A new method for measuring edge tensions and stability of lipid bilayers: Effect of membrane composition. Biophys. J. 99, 3264–3273.
  14. Karatekin E., Sandre O., Guitouni H., Borghi N., Puech P.H., Brochard-Wyart F. 2003. Cascades of transient pores in giant vesicles: Line tension and transport. Biophys. J. 84, 1734–1749.
  15. Панов П.В., Акимов С.А., Батищев О.В. 2014. Изопреноидные цепи липидов повышают устойчивость мембран к формированию сквозных пор. Биол. мембраны 31, 331–335.
  16. Ilton M., DiMaria C., Dalnoki-Veress K. 2016. Direct measurement of the critical pore size in a model membrane. Phys. Rev. Lett. 117, 257801.
  17. Parvez F., Alam J.M., Dohra H., Yamazaki M. 2018. Elementary processes of antimicrobial peptide PGLa-induced pore formation in lipid bilayers. Biochim. Biophys. Acta. 1860, 2262–2271.
  18. Galimzyanov T.R., Bashkirov P.V., Blank P.S., Zimmerberg J., Batishchev O.V., Akimov S.A. 2020. Monolayerwise application of linear elasticity theory well describes strongly deformed lipid membranes and the effect of solvent. Soft Matter 16, 1179–1189.
  19. Garcia-Manyes S., Oncins G., Sanz F. 2005. Effect of temperature on the nanomechanics of lipid bilayers studied by force spectroscopy. Biophys. J. 89, 4261–4274.
  20. Goksu E.I., Vanegas J.M., Blanchette C.D., Lin W.C., Longo M.L. 2009. AFM for structure and dynamics of biomembranes. Biochim. Biophys. Acta. 1788, 254–266.
  21. Batishchev O.V., Shilova L.A., Kachala M.V., Tashkin V.Y., Sokolov V.S., Fedorova N.V., Baratova L.A., Knyazev D.G., Zimmerberg J., Chizmadzhev Y.A. 2016. pH-dependent formation and disintegration of the influenza A virus protein scaffold to provide tension for membrane fusion. J. Virol. 90, 575–585.
  22. Галимзянов Т.Р., Акимов С.А. 2021. Конфигурации границы упорядоченного домена в липидной мембране на твердой подложке. Биол. мембраны 38, 257–267.
  23. Kondrashov O.V., Akimov S.A. 2022. Effect of solid support and membrane tension on adsorption and lateral interaction of amphipathic peptides. J. Chem. Phys. 157, 074902.
  24. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane II: Energy landscape under external stress. Sci. Rep. 7, 12509.
  25. Hamm M., Kozlov M.M. 2000. Elastic energy of tilt and bending of fluid membranes. Eur. Phys. J. E. 3, 323–335.
  26. Kondrashov O.V., Galimzyanov T.R., Pavlov K.V., Kotova E.A., Antonenko Y.N., Akimov S.A. 2018. Membrane elastic deformations modulate gramicidin A transbilayer dimerization and lateral clustering. Biophys. J. 115, 478–493.
  27. Leikin S., Kozlov M.M., Fuller N.L., Rand R.P. 1996. Measured effects of diacylglycerol on structural and elastic properties of phospholipid membranes. Biophys. J. 71, 2623–2632.
  28. Rawicz W., Olbrich K.C., McIntosh T., Needham D., Evans E.A. 2000. Effect of chain length and unsaturation on elasticity of lipid bilayers. Biophys. J. 79, 328–339.
  29. Hamm M., Kozlov M.M. 1998. Tilt model of inverted amphiphilic mesophases. Eur. Phys. J. B. 6, 519–528.
  30. Nagle J.F., Wilkinson D.A. 1978. Lecithin bilayers. Density measurement and molecular interactions. Biophys. J. 23, 159–175.
  31. Müller D.J., Fotiadis D., Scheuring S., Müller S.A., Engel A. 1999. Electrostatically balanced subnanometer imaging of biological specimens by atomic force microscope. Biophys. J. 76, 1101–1111.
  32. LeNeveu D.M., Rand R.P., Parsegian V.A. 1976. Measurement of forces between lecithin bilayers. Nature 259, 601–603.
  33. Lipowsky R., Sackmann E. 1995. Handbook of biological physics. Chapter 11. Generic interactions of flexible membranes. Amsterdam: Elsevier Sci., p. 521–602.
  34. Kollmitzer B., Heftberger P., Rappolt M., Pabst G. 2013. Monolayer spontaneous curvature of raft-forming membrane lipids. Soft Matter 9, 10877–10884.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Schematic representation of a one-dimensional pore edge in a membrane on a substrate. The substrate is shown by an oblique hatching. The Oz axis of the Cartesian coordinate system is perpendicular to the plane of the substrate; the Ox axis is perpendicular to the pore edge line. The shape of the neutral surfaces of the upper and lower monolayers, as well as the intermonolayer surface, is described by the functions Hu(x), Hl(x), and M(x), respectively. The thick red line shows the neutral surface of the vertical monolayer; its shape is described by the function Hv(z). The neutral surface of the vertical monolayer section is continuously contiguous with the neutral surface of the lower monolayer at the point {X1, Z1}, of the upper monolayer at the point {X2, Z2}. The thickness of the hydrophobic part of the monolayer h.

Download (182KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Calculated shape of the neutral surfaces of the monolayers and the intermonolayer surface of the membrane near the one-dimensional pore edge. The edge has translational symmetry along the Oy axis perpendicular to the xz plane of the figure. The position of the origin of coordinates is chosen so that the leftmost point of the membrane corresponds to the coordinate x = 0. The shapes are calculated at different values of the steepness of the interaction potential with the substrate: a - Ks = 0 (free membrane); b - Ks = 10 kBT/nm4; c - Ks = +∞ (infinitely strong adhesion of the membrane to the substrate). In panel c, arrows show the calculated director direction nu(x) in the upper horizontal monolayer, nl(x) in the lower horizontal monolayer, and nv(z) in the vertical monolayer.

Download (362KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Dependence of the linear tension of the pore edge on the steepness of the membrane-substrate interaction potential: a - in linear scale; b - in semi-logarithmic scale. Ks = 0 corresponds to a free membrane, Ks = +∞ - to the case of infinitely strong adhesion of the membrane to the substrate. The relative change of linear tension in the full range of variation of Ks is less than 3.5%.

Download (213KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 The Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».