Lipid Membrane Electroporation Cannot Be Described by the Constant Line Tension Model of the Pore Edge

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

We have studied the process of electroporation of bilayer lipid membranes (BLMs) from dioleoylphosphatidylcholine (DOPC). We obtained experimental data on the average lifetime of the membrane as a function of applied voltage in the range of 200–375 mV. The analysis of the data obtained showed that the dependence is nonmonotonic and cannot be described in terms of the classical theory of electroporation. These results are consistent with modern models of the process of through conductive pores formation in a membrane. The above models imply a complex pore energy profile and its dependence on membrane tension and external electric field. Thus, we have shown that the classical theory of electroporation does not satisfy the experimentally observed dependencies of the average membrane lifetime on the applied potential difference and requires further refinement.

About the authors

P. K. Gifer

Frumkin Institute of Physical Chemistry and Electrochemistry, Russian Academy of Sciences; Moscow Institute of Physics and Technology

Author for correspondence.
Email: gifer.pk@phystech.edu
Russia, 119071, Moscow; Russia, 141700, Moscow oblast, Dolgoprudniy

O. V. Batishchev

Frumkin Institute of Physical Chemistry and Electrochemistry, Russian Academy of Sciences

Email: gifer.pk@phystech.edu
Russia, 119071, Moscow

References

  1. Cunill-Semanat E., Salgado J. 2019. Spontaneous and stress-induced pore formation in membranes: Theory, experiments and simulations. J. Membrane Biol. 252, 241–260.
  2. Yarmush M.L., Golberg A., Serša G., Kotnik T., Miklavčič D. 2014. Electroporation-based technologies for medicine: Principles, applications, and challenges. Annu. Rev. Biomed. Eng. 16, 295–320.
  3. Golberg A., Sack M., Teissie J., Pataro G., Pliquett U., Saulis G., Stefan T., Miklavčič D., Vorobiev E., Frey W. 2016. Energy-efficient biomass processing with pulsed electric fields for bioeconomy and sustainable development. Biotechnol Biofuels. 9, 94.
  4. Kotnik T., Frey W., Sack M., Haberl Meglič S., Peterka M., Miklavčič D. 2015. Electroporation-based applications in biotechnology. Trends Biotechnol. 33, 480–488.
  5. Mahnič-Kalamiza S., Vorobiev E., Miklavčič D. 2014. Electroporation in food processing and biorefinery. J. Membrane Biol. 247, 1279–1304.
  6. Derjaguin B.V. 1989. Theory of stability of colloids and thin films. New York, US: Springer, p. 258.
  7. Молотковский Р.Ю., Акимов С.А. 2009. Расчет линейного натяжения в различных моделях кромки поры в липидном бислое. Биол. мембраны. 26, 149–158.
  8. Batishchev O.V., Alekseeva A.S., Tretiakova D.S., Galimzyanov T.R., Chernyadyev A.Yu., Onishchenko N.R., Volynsky P.E., Boldyrev I.A. 2020. Cyclopentane rings in hydrophobic chains of a phospholipid enhance the bilayer stability to electric breakdown. Soft Matter. 16, 3216–3223.
  9. Glaser R.W., Leikin S.L., Chernomordik L.V., Pastushenko V.F., Sokirko A.I. 1988. Reversible electrical breakdown of lipid bilayers: Formation and evolution of pores. Biochim. Biophys. Acta. 940, 275–287.
  10. May S. 2000. A molecular model for the line tension of lipid membranes. Eur. Phys. J. 3, 37–44.
  11. Bennett W.F.D., Sapay N., Tieleman D.P. 2014. Atomistic simulations of pore formation and closure in lipid bilayers. Biophys. J. 106, 210–219.
  12. Awasthi N., Hub J.S. 2016. Simulations of pore formation in lipid membranes: Reaction coordinates, convergence, hysteresis, and finite-size effects. J. Chem. Theory Comput. 12, 3261–3269.
  13. Akimov S.A., Mukovozov A.A., Voronina G.F., Chizmadzhev Yu.A., Batishchev O.V. 2014. Line tension and structure of through pore edge in lipid bilayer. Biochem. (Moscow) Suppl. Ser. A. 8, 297–303.
  14. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane I: Continuous reversible trajectory from intact bilayer through hydrophobic defect to transversal pore. Sci. Rep. 7, 12152.
  15. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane II: Energy landscape under external stress. Sci. Rep. 7, 12509.
  16. Hamm M., Kozlov M.M. 2000. Elastic energy of tilt and bending of fluid membranes. Eur. Phys. J. B. 6, 519–528.
  17. Панов П.В., Акимов С.А., Батищев О.В. 2014. Изопреноидные цепи липидов повышают устойчивость мембран к формированию сквозных пор. Биол. Мембраны. 31, 331–335.
  18. Batishchev O.V., Indenbom A.V. 2008. Alkylated glass partition allows formation of solvent-free lipid bilayer by Montal–Mueller technique. Bioelectrochem. 74, 22–25.
  19. Karal M.A.S., Ahamed Md.K., Rahman M., Ahmed M., Shakil Md.M., Siddique-e-Rabbani K. 2019. Effects of electrically-induced constant tension on giant unilamellar vesicles using irreversible electroporation. Eur. Biophys. J. 48, 731–741.
  20. Portet T., Dimova R. 2010. A new method for measuring edge tensions and stability of lipid bilayers: Effect of membrane composition. Biophys. J. 99, 3264–3273.
  21. Wu M., Ke Q., Bi J.,Li X., Huang S., Liu Z., Ge L. 2022. Substantially improved electrofusion efficiency of hybridoma cells: Based on the combination of nanosecond and microsecond pulses. Bioengineering (Basel). 9, 450.
  22. Mueller P., Rudin D.O., Tien H.T., Wescott W.C. 1963. Methods for the formation of single bimolecular lipid membranes in aqueous solution. J. Phys. Chem. 67, 534–535.
  23. Абидор И.Г., Айтьян С.Х., Черномордик Л.В., Черный В.В., Чизмаджев Ю.А. 1980. Определение внутримембранного падения потенциала с помощью потенциодинамического метода. Докл. АН СССР. 245, 977–981.
  24. Weaver J.C., Chizmadzhev Yu.A. 1996. Theory of electroporation: A review. Bioelectrochem. Bioenerg. 41, 135–160.
  25. Lafarge E.J., Muller P., Schroder A.P., Zaitseva E., Behrends J.C., Marques C.M. 2023. Activation energy for pore opening in lipid membranes under an electric field. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 120, e2213112120.
  26. Alvarez O., Latorre R. 1978. Voltage-dependent capacitance in lipid bilayers made from monolayes. Biophys J. 21, 1–17.
  27. Pastushenko V.F., Chizmadzhev Yu.A., Arakelyan V.B. 1979. Electric breakdown of bilayer lipid membranes II. Calculation of the membrane lifetime in the steady-state diffusion approximation. Bioelectrochem. Bioenerg. 6, 53–62.
  28. Зельдович Я.Б. К теории образования новой фазы. Кавитация.1942. ЖЭТФ. 12, 525–538.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2.

Download (25KB)
3.

Download (27KB)

Copyright (c) 2023 The Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».