Межгодовая динамика структурно-функциональных характеристик макрофитобентоса прибрежной зоны рекреационного комплекса (Севастополь, Черное море)

Полный текст

На протяжении последних 50-ти лет морская эвтрофикация стала главной угрозой для прибрежных экосистем во всем мире (Smith et al., 2006; State of the environment …, 2008; Malone, Newton, 2020). Повышение уровня питательных веществ способствует трансформации морских экосистем, ухудшая качество среды, снижая видовое разнообразие и изменяя структуру и функционирование сообществ (Березенко, 2016; Панкеева, Миронова, 2019; Rabalais et al., 2009).

Весомой составляющей общего эвтрофирования прибрежных акваторий Черного моря является возрастающая рекреационная нагрузка, которая оказывает существенное отрицательное воздействие на прибрежные экосистемы, снижая рекреационную привлекательность побережья (Григорьева, Чекмарева, 2013; Непомнящий, Макеева, 2020; Schulz, 1981).

Главную роль в формировании первичной продукции прибрежных морских экосистем и в процессах их самоочищения играет макрофитобентос. От его состояния зависит качество среды и функционирование гидробионтов, обитающих в прибрежье. Изучение закономерностей формирования донных фитоценозов остается весьма актуальным в условиях комплексного освоения береговой зоны и увеличения антропогенной нагрузки на морские прибрежные экосистемы (Вержевская, Миньковская, 2020; Дьяков и др., 2020).

Макрофитобентос российского сектора Черного моря достаточно хорошо изучен. В рамках данной статьи сошлемся лишь на наиболее важные современные публикации, посвященные, в основном, динамике биоразнообразия (Афанасьев, 2010; Громов, 2012; Папунов, 2012; Теюбова, 2012; Никитина, Лисовская, 2013; Березенко, 2016; Степаньян, 2018; Миронова, Панкеева, 2021; Садогурський и др., 2021; Milchakova, 2011). Не так много работ, в которых обсуждаются закономерности формирования донных сообществ в разных экологических условиях. Это связано со сложностью анализа и интерпретации данных из-за большого количества факторов и измеряемых признаков. В ряде случаев для этого подходят многомерные статистические методы, называемые также методами ординации (Новаковский, 2008). При наличии большого количества переменных они позволяют на основе анализа различных биотических и абиотических факторов выявить структурные и функциональные закономерности межвидовых связей в биоценозах во взаимодействии с факторами среды (Хайлов, Парчевский, 1983; Афанасьев, Абдуллин, 2014; Афанасьев и др., 2017; Lee et al., 2022).

В прибрежной рекреационной акватории парка Победы г. Севастополь нет выпусков хозяйственно-бытовых стоков, основная биогенная нагрузка возникает в летнее время в результате жизнедеятельности рекреантов. По итогам тридцатилетнего (1985–2015 гг.) мониторинга накоплены данные о динамике макрофитобентоса и изменении гидрохимических показателей азота и фосфора на этом участке. Анализ этих данных методами многомерной статистики позволяет перейти к выявлению закономерностей формирования донной растительности с учетом изменяющихся условий.

Цель работы – оценить межгодовую динамику основных структурно-функциональных параметров макрофитобентоса в прибрежной акватории парка Победы г. Севастополь с учетом биогенной нагрузки и распределения макрофитобентоса по глубине. Применив дисперсионный и факторный анализы, выделить из всей совокупности независимых переменных минимальное число переменных, наилучшим образом описывающих структурные и функциональные перестройки донной растительности; найти новые (или уточнить уже имеющиеся) интерпретации формирования параметров макрофитобентоса в условиях усиления рекреационной нагрузки на акваторию.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

В работе использованы материалы гидроботанических съемок, проводившихся в июле 1985, 2004 и 2015 гг. в прибрежной морской акватории г. Севастополь (район парка Победы) (рис. 1). Здесь на участке протяженностью около 1 км расположен городской пляж с гидротехническими сооружениями, предохраняющими берег от размыва.

Рис. 1. Карта-схема с участком отбора проб и расположением станций.

Пробы брали на семи стандартных гидроботанических разрезах на глубинах 0.5, 2 и 4 м по общепринятой методике (Калугина-Гутник, 1969). Всего было собрано и проанализировано 244 пробы. Водоросли разделили на три группы: вид-эдификатор цистозира Ericaria crinita (Duby) Molinari & Guiry, 2020 (Phaeophyta), эпифиты цистозиры и группа сопутствующих видов. Для каждой группы определяли общую массу макрофитов и вычисляли вклад в биомассу фитоценоза по глубине. Коэффициент эпифитирования цистозиры (К_Э) рассчитывали как отношение массы эпифитов к массе цистозиры (Ковардаков, Фирсов, 2007).

Среднюю удельную поверхность фитоценоза (S/W)_Ф на разных глубинах рассчитывали по алгоритму (Хайлов и др., 2004). Величину удельной поверхности водорослей разных видов брали из литературных источников (Миничева и др., 2003; Беленикина, 2005).

Анализ проб воды на содержание минерального фосфора (PO₄^3–) и суммарного минерального азота (NO₂^– + NO₃^– + NH₄⁺) проводили по стандартным гидрохимическим методикам (Руководство …, 2003). Содержание растворенного неорганического фосфора (PO₄^3–) определяли колориметрически, используя модифицированный метод Морфи и Райли, основанный на колориметрировании молибденовой гетерополисини. Для ускорения реакции применяли калий сурьмяновиннокислый, в качестве восстановителя использовали аскорбиновую кислоту. Максимум оптической плотности образовавшегося соединения наблюдали при длине волны 885 нм. Определение нитритного азота (NO₂^–) проводили по методу, основанному на образовании азокраски при взаимодействии нитрита с сульфаниламидом и α-нафтилэтилендиамином солянокислым. Оптическую плотность измеряли при длине волны 543 нм. Нитраты (NO₂^–) определяли колориметрически после их восстановления на кадмиевых колонках до нитритного азота. Определение массовой концентрации аммонийной формы азота основано на образовании индофенолового синего при взаимодействии аммиака в щелочной среде с гипохлоритом и фенолом и фотометрическом измерении оптической плотности ярко-голубого соединения с максимумом в спектре поглощения при длине волны 630 нм.

Статистическую обработку проводили в прикладном пакете Statistica 12 при помощи однофакторного дисперсионного и факторного анализов с применением метода главных компонент. В дисперсионном анализе глубину отбора проб не анализировали, т.к. в разные годы пробы отбирались по одной сетке станций. Уравнения, описывающие связь значений переменных со значениями главных компонент, рассчитывали в программе CurveExpert 1.3. Критерии выборочной адекватности Кайзера–Мейера–Олкина (Cureton, D’Agostino, 1993) и сферичности Бартлетта (Лемешко, Миркин, 2004) для обоснования правомочности применения к данным факторного анализа устанавливали при помощи программы статистической обработки информации PAST 4.12b.

Для дисперсионного и факторного анализов использовали средние значения параметров макрофитобентоса и среды (табл. 1).

Таблица 1. Характеристики макрофитобентоса и среды прибрежной акватории парка Победы г. Севастополь, использованные для анализа

Примечание. С_N – концентрация минерального азота; С_P – концентрация минерального фосфора; B_Ф – биомасса фитоценоза; B_Ц – биомасса цистозиры; B_Э – биомасса эпифитов; B_СВ – биомасса сопутствующих видов; N_Ц – плотность популяции цистозиры; W_СЛ – средняя индивидуальная масса слоевища цистозиры; К_Э – коэффициент эпифитирования цистозиры; (S/W)_Ф – удельная поверхность фитоценоза; ИП_Ф – индекс поверхности фитоценоза; n = 63.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Дисперсионный однофакторный анализ, проведенный для оценки значений переменных в 1985, 2004 и 2015 гг., показал статистически значимые (p ≤ 0.05) межгодовые различия по всем переменным, за исключением плотности популяции цистозиры N_Ц (рис. 2к).

Рис. 2. Межгодовые изменения анализируемых признаков макрофитобентоса и характеристик среды из прибрежной акватории парка Победы г. Севастополь: а – концентрация минерального азота в воде (СN), б – концентрация минерального фосфора в воде (СP), в – биомасса фитоценоза (BФ), г – биомасса цистозиры (BЦ), д – биомасса эпифитов (BЭ), е – биомасса сопутствующих видов (BСВ), ж – коэффициент эпифитирования цистозиры (КЭ), з – удельная поверхность фитоценоза (S/W)Ф, и – индекс поверхности фитоценоза (ИПФ), к – плотность популяции цистозиры (NЦ), л – средняя индивидуальная масса слоевища цистозиры (WСЛ). Вертикальная ось – значения анализируемых признаков, горизонтальная – годы проведения исследований. Приведены средние значения признаков ± доверительный интервал = 0.95; F – критерий Фишера, p – уровень значимости, k1 и k2 – число степеней свободы соответственно межгрупповой и внутригрупповой дисперсий.

Большинство трендов межгодового изменения биотических и абиотических признаков описываются одновершинными кривыми с максимумом в 2004 г. (рис. 2а, 2б, 2д–2и). Для биомассы цистозиры (В_Ц) и средней индивидуальной массы ее слоевища (W_СЛ) в 2004 г. отмечен минимум (рис. 2г, 2л). За это же время биомасса фитоценоза (B_Ф) монотонно снизилась с 6 до 5 кг/м² (рис. 2в).

Рассчитанные нами критерии выборочной адекватности Кайзера–Мейера–Олкина (MSA = 0.63) (Cureton, D’Agostino, 1993) и критерий многомерной нормальности для распределения переменных Бартлета (Лемешко, Миркин, 2004) (χ² = 1410.9, определитель матрицы |R| = 1.9^-11 при 66 степенях свободы и p < 0.000001) подтвердили правомерность применения факторного анализа к анализируемому набору переменных.

Применение метода главных компонент позволило выделить 11 главных компонент. Согласно критерию Кайзера, первые 3 из них (F1, F2 и F3) являются значимыми, так как имеют собственные значения выше 1 и объясняют соответственно 47.7, 19.5 и 11.2% дисперсий всех изучаемых признаков. Остальные, на долю которых приходится 21.6% общей дисперсии, не были включены в анализ. Для переменных и значений наблюдений приведены проекции на факторную плоскость, образованную осями первой и второй главных компонент (F1 и F2) без вращения матрицы (рис. 3).

Рис. 3. Проекции 12 переменных и 63 наблюдений по годам на факторную плоскость F1–F2.

Анализ полученных данных показал, что первая главная компонента F1 существенно связана с биогенной нагрузкой на акваторию и основными характеристиками макрофитобентоса. Выявленные межгодовые различия наблюдений определяются увеличением биомассы цистозиры (B_Ц) и средней индивидуальной массы ее слоевища (W_СЛ), снижением концентраций минерального азота (С_N) и фосфора (С_P), биомассы эпифитов (B_Э) и сопутствующих видов (B_СВ), а также уменьшением коэффициента эпифитирования цистозиры (К_Э), удельной поверхности фитоценоза (S/W)_Ф и индекса его поверхности (ИП_Ф). По шкале F2 межгодовые различия наблюдений определяются увеличением биомассы фитоценоза (B_Ф) и B_Ц, а также плотности популяции цистозиры (N_Ц) (рис. 3).

Анализ межгодовых изменений значимых параметров по шкале F1 (рис. 4) показал, что из девяти переменных положительно с F1 коррелируют В_Ц и W_СЛ (рис. 4в, 4е), связь остальных переменных с первой главной компонентой отрицательная.

Рис. 4. Межгодовые изменения значимых переменных макрофитобентоса и среды по шкале F1. Для каждой переменной здесь и на рис. 5 и 6 приведены линии регрессии с уравнениями, коэффициентами корреляции (R) и детерминации (R2). Условные обозначения здесь и на рис. 5 и 6: $○$ – 1985 г., $\square$ – 2004 г., ▲ – 2015 г.

Вторая главная компонента F2 значимо и положительно связана с В_Ф, N_Ц и B_Ц (рис. 5), а третья положительно коррелирует с N_Ц и отрицательно – c W_СЛ и с глубиной обитания макрофитов (рис. 6).

Рис. 5. Межгодовые изменения значений переменных макрофитобентоса по шкале F2.

Рис. 6. Межгодовые изменения значений переменных макрофитобентоса и глубины отбора проб (Z) по шкале F3.

ОБСУЖДЕНИЕ

В годы проведения съемок максимальные значения C_N и C_P отмечены в 2004 г., минимальные – в 1985 г. (рис. 2а, 2б). Большинство переменных, характеризующих макрофитобентос, изменялось пропорционально изменениям концентраций азота и фосфора (рис. 2д–2и), но изменения B_Ц и W_СЛ носили обратный характер (рис. 2г и 2л). Это говорит о существенном влиянии биогенной нагрузки на структурные и функциональные характеристики макрофитобентоса, его высокой адаптивной лабильности и способности восстанавливаться при снижении нагрузки (Ковардаков и др., 2009).

В прибрежной акватории парка Победы большинство параметров макрофитобентоса с высокой степенью значимости коррелировали с главной компонентой F1 (рис. 3). Определяющая роль переменных C_N и C_P, которые влияют на формирование биомассы B_Ц, B_Э и B_СВ и ассимиляционной поверхности, регулирующей обменные процессы макрофитобентоса и представленной переменными K_Э, (S/W)_Ф и ИП_Ф, подтверждается приблизительно равным вкладом этих переменных в дисперсию F1. Доля перечисленных восьми переменных составляет 93.3% от общей дисперсии F1. Эти показатели отражают трофность акватории.

Увеличению F1 соответствует снижение биогенной нагрузки (рис. 4а, 4б), т. е. повышение трофности направлено в противоположную сторону, справа налево. Как отмечалось выше, увеличение биогенной нагрузки ведет к линейному увеличению большинства переменных, но отрицательно воздействует на параметры цистозиры. Коэффициенты детерминации уравнений, описывающие зависимость параметров от F1, имеют высокие значения R² = 0.5–0.9, за исключением R² = 0.33 для W_СЛ (рис. 4).

При увеличении концентраций азота и фосфора в исследуемой акватории происходит перестройка структуры макрофитобентоса. Физиологически активные эфемерные виды с развитой поверхностью вытесняют многолетние доминирующие виды, такие как цистозира Ericaria crinita, биомасса которых снижается. Наблюдается рост массы эпифитов и сопутствующих видов. Подобные изменения видового разнообразия, структуры и функциональных характеристик, вызванные усилением эвтрофикации и рекреационной нагрузки, отмечали многие исследователи (Мильчакова, Петров, 2003; Миронова, Панкеева, 2020; Степаньян, 2020; Rabalais et al., 2009; Titlyanov et al., 2011; Mineur et al., 2015; Haan et al., 2016). Увеличивается доля видов, обладающих высокой удельной поверхностью и, следовательно, высокой физиологической активностью, позволяющей интенсивнее потреблять азот и фосфор, быстро расти и выделять больше кислорода (Хайлов и др., 1992; Rees, 2014).

Величина ассимиляционной поверхности фитоценоза (рис. 2и, рис. 4и) изменяется в соответствии с потоками биогенных элементов в акватории, что позволяет поддерживать потоки азота и фосфора в экосистеме.

Отсутствие корреляции В_Ф с F1 объясняется разнонаправленностью изменения параметров, формирующих биомассу фитоценоза. Так, с увеличением биогенной нагрузки B_Ц снижается (рис. 4в), а B_Э и B_СВ, наоборот, увеличиваются (рис. 4г и 4д).

Вторая главная компонента F2 на 80% зависит от трех переменных: В_Ф, В_Ц и N_Ц (рис. 5). Биомасса фитоценоза практически полностью определяется F2 и напрямую зависит от параметров популяции цистозиры, которые также значимо входят в другие главные компоненты: В_Ц – в первую, а N_Ц – в третью.

На третью главную компоненту значимое влияние оказывают глубина обитания макрофитов и параметры популяции цистозиры – N_Ц и W_СЛ (рис. 6). Их общий вклад в дисперсию F3 составляет 78%. Увеличение F3 соответствует снижению глубины, увеличению плотности популяции и уменьшению средней индивидуальной массы слоевища цистозиры. Таким образом, F3 отражает батиметрическую структуру популяции E. crinita, что подтверждает опубликованные ранее данные (Ковардаков, Павшенко, 2022). Мы не стали исключать из обработки низкий коэффициент детерминации (R² = 0.26) в уравнении, описывающим связь глубины обитания макрофитов с F3 (рис. 6в), так как при интерпретации результатов факторного анализа величина R² = 0.20 считается приемлемой (Comrey, Lee, 1992). Известно, что структура ценопопуляций цистозиры также зависит от подвижности воды в биотопе (Хайлов, Парчевский, 1983), но в настоящем исследовании эта переменная не учитывалась.

В разные годы значения наблюдений переменных хорошо различаются (рис. 4–6). В большинстве случаев значения наблюдений 2015 г. занимают промежуточное положение между группами значений 1985 и 2004 гг. Объясняется это тем, что в 2004 г. биогенная нагрузка на прибрежную акваторию была выше, чем в 1985 и 2015 гг. (табл. 1). В 1984 г. Севастополь стал закрытым городом, что снизило поток отдыхающих, но в 1994 г. город открыли, число отдыхающих стало из года в год увеличиваться, и нагрузка на море возросла. В 2014 г. поток отдыхающих в Крым и Севастополь вновь уменьшился, ослабив рекреационную нагрузку. Изменение биогенной нагрузки подтверждается динамикой содержания азота в ветвях цистозиры (Ковардаков, 2019). Известно, что содержание азота в макрофитах возрастает с увеличением его концентрации в среде (Празукин, 1991).

Таким образом, в результате применения однофакторного дисперсионного анализа к многолетним данным, выявлены статистически значимые (p ≤ 0.05) межгодовые различия по гидрохимическим характеристикам среды и основным структурно-функциональным параметрам макрофитобентоса из акватории рекреационного комплекса. Изменения признаков макрофитобентоса пропорциональны изменениям биогенной нагрузки по азоту и фосфору.

Показано, что при повышении концентрации азота и фосфора в среде происходило увеличение биомассы эпифитов и сопутствующих видов, а также коэффициента эпифитирования цистозиры, удельной поверхности фитоценоза и индекса поверхности фитоценоза, при этом биомасса Ericaria crinita снижалась. Отклик макрофитобентоса был направлен на увеличение ассимиляционной поверхности фитоценоза за счет эфемерных видов с большой удельной поверхностью, которые способствуют увеличению самоочистительного потенциала прибрежной акватории.

Установлено, что все обнаруженные зависимости параметров макрофитобентоса и среды от главных компонент описываются линейными уравнениями, при этом в одиннадцати из пятнадцати уравнений R² > 0.5.

Применение факторного анализа позволило выделить из 12-ти параметров три наиболее информативных фактора. Первый из них наиболее значимый, он отражает трофность рекреационной акватории и адаптацию ассимиляционной поверхности фитоценоза к биогенной нагрузке. Второй относится к формированию биомассы фитоценоза, в которой главная роль отводится цистозире, доминирующему виду в фитоценозе. Третий связан с формированием структуры популяции цистозиры в зависимости от глубины. Полученные факторы можно использовать для построения модели макрофитобентоса в эвтрофных условиях.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают благодарность старшему научному сотруднику ИнБЮМ Ю.К. Фирсову за участие и помощь при проведении гидроботанических съемок.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Исследования выполнены в рамках государственного задания Института биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН по теме: “Закономерности формирования и антропогенная трансформация биоразнообразия и биоресурсов Азово-Черноморского бассейна и других районов Мирового океана”, номер госрегистрации 121030100028-0.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Настоящая статья не содержит описания каких-либо исследований с использованием людей и животных в качестве объектов.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы данной работы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Об авторах

С. А. Ковардаков

Автор, ответственный за переписку.
Email: skovardakov@mail.ru
Россия, Севастополь 299011

Н. Ю. Родионова

Email: skovardakov@mail.ru
Россия, Севастополь 299011

Список литературы

Дополнительные файлы

Доп. файлы

Действие

1. JATS XML

Скачать

2. Рис. 1. Карта-схема с участком отбора проб и расположением станций.

Скачать (73KB)

Метаданные

3. Рис. 2. Межгодовые изменения анализируемых признаков макрофитобентоса и характеристик среды из прибрежной акватории парка Победы г. Севастополь: а – концентрация минерального азота в воде (СN), б – концентрация минерального фосфора в воде (СP), в – биомасса фитоценоза (BФ), г – биомасса цистозиры (BЦ), д – биомасса эпифитов (BЭ), е – биомасса сопутствующих видов (BСВ), ж – коэффициент эпифитирования цистозиры (КЭ), з – удельная поверхность фитоценоза (S/W)Ф, и – индекс поверхности фитоценоза (ИПФ), к – плотность популяции цистозиры (NЦ), л – средняя индивидуальная масса слоевища цистозиры (WСЛ). Вертикальная ось – значения анализируемых признаков, горизонтальная – годы проведения исследований. Приведены средние значения признаков ± доверительный интервал = 0.95; F – критерий Фишера, p – уровень значимости, k1 и k2 – число степеней свободы соответственно межгрупповой и внутригрупповой дисперсий.

Скачать (417KB)

Метаданные

4. Рис. 3. Проекции 12 переменных и 63 наблюдений по годам на факторную плоскость F1–F2.

Скачать (141KB)

Метаданные

5. Рис. 4. Межгодовые изменения значимых переменных макрофитобентоса и среды по шкале F1. Для каждой переменной здесь и на рис. 5 и 6 приведены линии регрессии с уравнениями, коэффициентами корреляции (R) и детерминации (R2). Условные обозначения здесь и на рис. 5 и 6:  – 1985 г.,  – 2004 г.,  – 2015 г.

Скачать (468KB)

Метаданные

6. Рис. 5. Межгодовые изменения значений переменных макрофитобентоса по шкале F2.

Скачать (163KB)

Метаданные

7. Рис. 6. Межгодовые изменения значений переменных макрофитобентоса и глубины отбора проб (Z) по шкале F3.

Скачать (167KB)

Метаданные