ВЛИЯНИЕ ТЯЖЕЛЫХ МЕТАЛЛОВ НА ДИНОФЛАГЕЛЛЯТ

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Среди разнообразия морского фитопланктона большой интерес представляют динофлагелляты – группа протистов, доминирующая в экосистемах океана и вызывающая вредоносное цветение водорослей (ВЦВ). Обобщена информация о влиянии загрязняющих веществ (кадмия, никеля, меди, ртути, свинца, цинка и др.) на динамику численности, морфологию, биохимические показатели и фотосинтетическую активность этой группы микроводорослей. Рассматриваются устойчивость динофитовых к тяжелым металлам (ТМ), а также механизмы воздействия данных веществ на микроводоросли, в частности накопление и токсичность, окислительный стресс, ингибирование ферментативной активности, подавление фотосинтетических процессов, изменение морфологии клеток. Обсуждается действие ТМ на экосистемные процессы, включая усиление ВЦВ, вызванные динофлагеллятами, продуцирующими опасные токсины.

Об авторах

А. В. Огнистая

Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского (ННЦМБ) ДВО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: alya_lokshina@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-9570-3192
Владивосток, Россия

Ж. В. Маркина

Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского (ННЦМБ) ДВО РАН

Email: alya_lokshina@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7135-1375
Владивосток, Россия

Т. Ю. Орлова

Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского (ННЦМБ) ДВО РАН

Email: alya_lokshina@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5246-6967
Владивосток, Россия

Список литературы

  1. Алатарцева О.С., Стельмах Л.В., Сагадатова Р.Р. Использование ростовых и флюоресцентных показателей для оценки токсического воздействия ионов меди на морские микроводоросли // Системы контроля окружающей среды. 2022. № 50. С. 78–86.
  2. Беззубова Е.М., Дриц А.В., Мошаров С.А. Влияние хлорида ртути на содержание хлорофилла a и феофитина в морских микроводорослях: к вопросу о возможности измерения потока автотрофного фитопланктона по данным седиментационных ловушек // Океанология. 2018. Т. 58. Вып. 3. С. 512–520.
  3. Качество морских вод по гидрохимическим показателям. Ежегодник 2022 / Под ред. А.Н. Коршенко. М.: Наука. 2024. 283 с.
  4. Коженкова С.И., Христофорова Н.К., Чернова Е.Н. и др. Долговременный биомониторинг загрязнения Уссурийского залива Японского моря тяжелыми металлами // Биол. моря. 2021. № 47. С. 235–243.
  5. Маркина Ж.В., Огнистая А.В. Влияние цинка и железа на динамику численности, морфологию и флуоресцентные характеристики микроводоросли Prorocentrum foraminosum (Dinophyta) // Изв. ТИНРО. 2023. Т. 203. № 1. С. 214–222.
  6. Маркина Ж.В., Огнистая А.В., Зинов А.А. Влияние тяжелых металлов на динамику численности фотосинтетический аппарат Alexandrium affine (Dinophyta) // Вестник КамчатГТУ. 2023а. № 63. С. 87–100.
  7. Маркина Ж.В., Огнистая А.В., Зинов А.А. Влияние тяжелых металлов на динамику численности и флуоресцентные характеристики Prorocentrum foraminosum (Dinophyta) // Росс. журн. прикл. экол. 2023б. № 1. C. 61–68.
  8. Смирнова Л.Л., Андреева Н.А., Салтыкова Л.В. Микроэлементный состав и микрофлора атмосферной взвеси морского побережья г. Севастополя (Черное море) // Екологія міст та рекреаційних зон: материалы всеукр. наук.-практ. конф. (Одеса, 17–18 квітня, 2008). С. 208–211.
  9. Ahner B.A., Morel F.M.M. Phytochelatin production in marine algae. 2. Induction by various metals // Limnol. Oceanogr. 1995. V. 40. № 4. Р. 658–665.
  10. Anderson D.M., Morel F.M.M. Copper sensitivity of Gonyaulax tamarensis // Limnol. Oceanogr. 1978. V. 23. № 2. Р. 283–295.
  11. Bausch A.R., Boatta F., Morton P.L. et al. Elevated toxic effect of sediments on growth of the harmful dinof lagellate Cochlodinium polykrikoides under high CO2 // Aquat. Microb. Ecol. 2017. V. 80. № 2. P. 139–152.
  12. Bełdowska M., Kobos J. Mercury concentration in phytoplankton in response to warming of an autumn–winter season // Environ. Pollut. 2016. V. 215. Р. 38–47.
  13. Berdieva M., Safonov P., Matantseva O. Ultrastructural aspects of ecdysis in the naked dinof lagellate Amphidinium carterae // Protistology. 2019. V. 13. № 2. Р. 57–63.
  14. Cao C., Sun S., Wang X. et al. Effects of manganese on the growth, photosystem II and SOD activity of the dinoflagellate Amphidinium sp. // J. Appl. Physiol. 2011. V. 23. Р. 1039–1043.
  15. Couet D., Pringault O., Bancon-Montigny C. et al. Effects of copper and butyltin compounds on the growth, photosynthetic activity and toxin production of two HAB dinof lagellates: the planktonic Alexandrium catenella and the benthic Ostreopsis cf. ovata // Aquat. Toxicol. 2018. V. 196. Р. 154–167.
  16. Cumming J.R., Taylor G.J. Mechanism of metal tolerance in plants: adaptation for exclusion of metal ions from the cytoplasm // Stress responses in plants: Adaptation and acclimation mechanisms / Eds R.G. Alscher, J.R. Cumming. Wiley. 1990. Р. 329–356.
  17. Dale B. Eutrophication signals in the sedimentary record of dinoflagellate cysts in coastal waters // J. Sea Res. 2009. V. 61. № 1–2. Р. 103–113.
  18. de Freitas Neto L.L., Santos R.F.B., da Silva M.A. et al. Zinc speciation promotes distinct effects on dinof lagellate growth and coral trypsin-like enzyme activity // Biometals. 2025. V. 38. № 2. P. 573–586.
  19. Ebenezer V., Ki J.S. Evaluation of the sub-lethal toxicity of Cu, Pb, bisphenol A and polychlorinated biphenyl to the marine dinoflagellate Cochlodinium polykrikoides // Algae. 2012. V. 27. № 1. Р. 63–70.
  20. Ebenezer V., Lim W.A., Ki J.S. Effects of the algicides CuSO4 and NaOCl on various physiological parameters in the harmful dinoflagellate Cochlodinium polykrikoides // J. Appl. Physiol. 2014. V. 26. P. 2357–2365.
  21. Garcia-Hernandez J., Garcia-Rico L., Jara-Marini M.E. et al. Concentrations of heavy metals in sediment and organisms during a harmful algal bloom (HAB) at Kun Kaak Bay, Sonora, Mexico // Mar. Pollut. Bull. 2005. V. 50. № 7. Р. 733–739.
  22. Guo R., Ebenezer V., Ki J.S. PmMGST3, a novel microsomal glutathione S-transferase gene in the dinoflagellate Prorocentrum minimum, is a potential biomarker of oxidative stress // Gene. 2014. V. 546. № 2. Р. 378–385.
  23. Guo R., Lim W.A., Ki J.S. Genome-wide analysis of transcription and photosynthesis inhibition in the harmfuldinof lagellate Prorocentrum minimum in response to the biocide copper sulfate // Harmful Algae. 2016a. V. 57. Pt. A. Р. 27–38.
  24. Guo R., Wang H., Suh Y.S., Ki J.S. Transcriptomic profiles reveal the genome-wide responses of the harmful dinoflagellate Cochlodinium polykrikoides when exposed to the algicide copper sulfate // BMC Genomics. 2016b. V. 17. P. 3–16.
  25. Gutierrez-Mejia E., Lares M.L., Huerta-Diaz M.A., Delgadillo-Hinojosa F. Cadmium and phosphate variability during algal blooms of the dinoflagellate Lingulodinium polyedra in Todos Santos Bay, Baja California, Mexico // Sci. Total Environ. 2016. V. 541. Р. 865–876.
  26. Hall J.L. Cellular mechanisms for heavy metal detoxification and tolerance // J. Exp. Bot. 2002. V. 53. № 366. Р. 1–11.
  27. Heimann K., Matuszewski J.M., Klerks P.L. Effects of metals and organic contaminants on the recovery of bioluminescence in the marine dinoflagellate Pyrocystis lunula (Dinophyceae) // J. Phycol. 2002. V. 38. № 3. Р. 482–492.
  28. Herzi F., Jean N., Sakka Hlaili A., Mouniers S. Threedimensional (3-D) fluorescence spectroscopy analysis of the fluorescent dissolved organic matter released by the marine toxic dinoflagellate Alexandrium catenella exposed to metal stress by zinc or lead // J. Phycol. 2014. V. 50. № 4. Р. 665–674.
  29. Herzi F., Jean N., Zhao H. et al. Copper and cadmium effects on growth and extracellular exudation of the marine toxic dinoflagellate Alexandrium catenella: 3D-fluorescence spectroscopy approach // Chemosphere. 2013. V. 93. № 6. P. 1230–1239.
  30. Huang X.G., Lin X.C., Li S.X. et al. The influence of urea and nitrate nutrients on the bioavailability and toxicity of nickel to Prorocentrum donghaiense (Dinophyta) and Skeletonema costatum (Bacillariophyta) // Aquat. Toxicol. 2016. V. 181. Р. 22–28.
  31. Hwang D.F., Lu Y.H. Influence of environmental and nutritional factors on growth, toxicity, and toxin profile of dinofagellate Alexandrium minutum // Toxicon. 2000. V. 38. № 11. P. 1491–1503.
  32. Jean N., Dumont E., Herzi F. et al. Modifications of the soluble proteome of a Mediterranean strain of the invasive neurotoxic dinoflagellate Alexandrium catenella under metal stress conditions // Aquat. Toxicol. 2017. V. 188. P. 80–91.
  33. Jean N., Perie L., Dumont E. et al. Metal stresses modify soluble proteomes and toxin profiles in two Mediterranean strains of the distributed dinoflagellate Alexandrium pacificum // Sci. Total Environ. 2022. V. 818. Art. ID 151680.
  34. Jegerschold C., Arellano J.B., Schroder W.P. et al. Copper (II) inhibition of electron transfer through photoystem II studied by EPR spectroscopy // Biochemistry. 1995. V. 34. № 39. Р. 12747–12754.
  35. Kayser H. Waste-water assay with continuous algal cultures: the effect of mercuric acetate on the growth of some marine dinoflagellates // Mar. Biol. 1976. V. 36. № 1. Р. 61–72.
  36. Kayser H. Effect of zinc sulphate on the growth of monoand multispecies cultures of some marine plankton algae // Helgol. Wiss. Meeresunters. 1977. V. 30. Р. 682–696.
  37. Kayser H., Sperling K.-R. Cadmium effects and accumulation in cultures of Prorocentrum micans (Dinophyta) // Helgol. Meeresunters. 1980. V. 33. Р. 89–102.
  38. Klut M.E., Bisalputra T., Antia N.J. Some cytochemical studies on the cell surface of Amphidinium carterae (Dinophyceae) // Protoplasma. 1985. V. 129. Р. 93–99.
  39. Klut M.E., Bisalputra T., Antia N.J. Some details on the cell surface of two marine dinoflagellates // Bot. Mar. 1989. V. 32. Р. 89–96.
  40. Lage O.M., Parente A.M., Soares H.M.V.M. et al. Some effects of copper on the dinoflagellates Amphidinium carterae and Prorocentrum micans in batch culture // Eur. J. Phycol. 1994. V. 29. № 4. Р. 253–260.
  41. Lage O.M., Soares H.M.V.M., Vasconcelos M.T.S.D. et al. Toxicity effects of copper (II) on the marine dinof lagellate Amphidinium carterae: inf luence of metal speciation // Eur. J. Phycol. 1996. V. 31. № 4. Р. 341–348.
  42. Li F., Liang Z., Zheng X. et al. Toxicity of nano-TiO2 on algae and the site of reactive oxygen species production // Aquat. Toxicol. 2015. V. 158. P. 1–13.
  43. Li M., Chen D., Liu Y. et al. Exposure of engineered nanoparticles to Alexandrium tamarense (Dinophyceae): healthy impacts of nanoparticles via toxin-producing dinoflagellate // Sci. Total Environ. 2018. V. 610–611. P. 356–366.
  44. Li S. Interactions of toxic metals with algal toxins derived from harmful algal blooms. MSc (Chem.) thesis. Florida International University. Electronic Theses and Dissertations. 2011. P. 66–76.
  45. Liu D., Shi Y., Di B. et al. The impact of different pollution sources on modern dinoflagellate cysts in Sishili Bay, Yellow Sea, China // Mar. Micropaleontol. 2012. V. 84–85. Р. 1–13.
  46. Long M., Holland A., Planquette H. et al. Effects of copper on the dinoflagellate Alexandrium minutum and its allelochemical potency // Aquat. Toxicol. 2019. V. 210. Р. 251–261.
  47. Lu X., Wang Z., Guo X. et al. Impacts of metal contamination and eutrophication on dinoflagellate cyst assemblages along the Guangdong coast of southern China // Mar. Pollut. Bull. 2017. V. 120. № 1–2. Р. 239–249.
  48. Manic D.C., Redil R.D., Rodriguez I.B. Trace metals in phytoplankton: requirements, function, and composition in harmful algal blooms // Sustainability. 2024. V. 16. № 12. Art. ID 4876.
  49. Meriot V., Roussel A., Brunet N. et al. Heterocapsa cf. bohaiensis (dinoflagellate): identification and response to nickel and iron stress revealed through chlorophyll a fluorescence // Photosynthetica. 2024. V. 62. № 1. P. 27–39.
  50. Miao A., Wang W. Cadmium toxicity to two marine phytoplankton under different nutrient conditions // Aquat. Toxicol. 2006. V. 78. № 2. Р. 114–126.
  51. Moeller P.D.R., Beauchesne K.R., Huncik K.M. et al. Metal complexes and free radical toxins produced by Pfiesteris piscicida // Environ. Sci. Technol. 2007. V. 41. № 4. P. 1166–1172.
  52. Okamoto O.K., Colepicolo P. Response of superoxide dismutase to pollutant metal stress in the marine dinoflagellate Gonyaulax polyedra // Comp. Biochem. Physiol. Pt. C: Pharmacol. Toxicol. Endocrinol. 1998. V. 119. № 1. Р. 67–73.
  53. Okamoto O.K., Pinto E., Latorre L.R. et al. Antioxidant modulation in response to metal-induced oxidative stress in algal chloroplasts // Arch. Environ. Contam. Toxicol. 2001. V. 40. Р. 18–24.
  54. Okamoto O.K., Shao L., Hastings J.W., Colepicolo P. Acute and chronic effects of toxic metals on viability, encystment and bioluminescence in the dinoflagellate Gonyaulax polyedra // Comp. Biochem. Physiol. Pt. C: Pharmacol. Toxicol. Endocrinol. 1999. V. 123. № 1. Р. 75–83.
  55. Oshima Y., Bolch C.J., Hallegraeff G.M. Toxin composition of resting cysts of Alexandrium tamarense (Dinophyceae) // Toxicon. 1992. V. 30. № 12. P. 1539–1544.
  56. Pistocchi R., Guerrini F., Balboni V., Boni L. Copper toxicity and carbohydrate production in the microalgae Cylindrotheca fusiformis and Gymnodinium sp. // Eur. J. Phycol. 1997. V. 32. № 2 Р. 125–132.
  57. Pistocchi R., Mormile M., Guerrini F. et al. Increased production of extra- and intracellular metal-ligands in phytoplankton exposed to copper and cadmium // J. Appl. Phycol. 2000. V. 12. Р. 469–477.
  58. Prevot P., Soyer M.O. Action du cadmium sur un dinof lagelle libre: Prorocentrum micans E.: croissance, absorption du cadmium et modifications cellulaires // C.R. Acad. Sci. Paris. Ser. D. 1978. V. 287. № 8. Р. 833–836.
  59. Quan Q., Chen Y., Ma Q. et al. The impact of atmospheric deposition of cadmium on dominant algal species in the East China Sea // J. Ocean Univ. China. 2016. V. 15. Р. 271–282.
  60. Rauser W.E. Phytochelatins // Annu. Rev. Biochem. 1990. V. 59. № 1. Р. 61–86.
  61. Reddy G.N., Prasad M.N.V. Heavy metal-binding proteins/peptidase: occurrence, structure, synthesis and functions. A review // Environ. Exp. Bot. 1990. V. 30. № 3. Р. 251–264.
  62. Rhodes L., McNabb P., de Salas M. et al. Yessotoxin production by Gonyaulax spinifera // Harmful Algae. 2006. V. 5. № 2. Р. 148–155.
  63. Robinson N.J., Urwin P.E., Robinson P.J. et al. Gene expression in relation to metal toxicity and tolerance // Stress-induced gene expression in plants / Ed. A.S. Basra. Harwood Academic Publishers. 1994. 287 р.
  64. S.tre M.M.L., Dale B., Abdullah M.I., S.tre G.-P. Dinoflagellate cysts as potential indicators of industrial pollution in a Norwegian fjord // Mar. Environ. Res. 1997. V. 44. № 2. P. 167–189.
  65. Saifullah S.M. Inhibitory effects of copper on marine dinoflagellates // Mar. Biol. 1978. V. 44. Р. 299–308.
  66. Shah S.B. Heavy metals in the marine environment – an overview // Heavy metals in scleractinian corals. Springer Briefs in Earth Sciences. 2021. Р. 1–26.
  67. Shoman N., Solomonova E., Akimov A. et al. Responses of Prorocentrum cordatum (Ostenfeld) Dodge, 1975 (Dinoflagellata) to copper nanoparticles and copper ions effect // Physiol. Mol. Biol. Plants. 2022. V. 28. № 8. Р. 1625–1637.
  68. Sibi G. Factors inf luencing heavy metal removal by microalgae – a review // J. Crit. Rev. 2019. V. 6. P. 29–32.
  69. Soyer M.O., Prevot P. Ultrastructural damage by cadmium in a marine dinoflagellate, Prorocentrum micans // J. Protozool. 1981. V. 28. № 3. Р. 308–313.
  70. Stelmakh L.V., Mansurova I.M., Gorbunova T.L., Alatartseva O.S. Toxicity effects of copper on two species of marine diatoms microalgae and two species of dinoflagellates // Ecologica Montenegrina. 2022. V. 58. P. 55–68.
  71. Triki H.Z., Laabir M., Lafabrie C. et al. Do the levels of industrial pollutants influence the distribution and abundance of dinoflagellate cysts in the recentlydeposited sediment of a Mediterranean coastal ecosystem? // Sci. Total Environ. 2017. V. 595. Р. 380–392.
  72. Walha L.D., Hamza A., Keskes F.A. et al. Heavy metals accumulation in environmental matrices and their inf luence on potentially harmful dinof lagellates development in the Gulf of Gabes (Tunisia) // Estuarine Coast. Shelf Sci. 2021. V. 254. Art. ID 107317.
  73. Wang D.Z. Neurotoxins from marine dinoflagellates: a brief review // Mar. Drugs. 2008. V. 6. № 2. Р. 349–371.
  74. Wang H., Abassi S., Ki J.S. Origin and roles of a novel copper-zinc superoxide dismutase (CuZnSOD) gene from the harmful dinoflagellate Prorocentrum minimum // Gene. 2019. V. 683. Р. 113–122.
  75. Yruela I., Pueyo J.J., Alonso P.J., Picorel R. Photoinhibition of photosystem II from higher plants: effect of copper inhibition // J. Biol. Chem. 1996. V. 271. № 44. Р. 27408–27415.
  76. Zamani-Ahmadmahmoodi R., Malekabadi M.B., Rahimi R., Johari S.A. Aquatic pollution caused by mercury, lead, and cadmium affects cell growth and pigment content of marine microalga, Nannochloropsis oculata // Environ. Monit. Assess. 2020. V. 192. № 6. Art. ID 330.
  77. Zykova I., Maksimuk N., Rebezov M. et al. Interaction between heavy metals and microorganisms during wastewater treatment by activated sludge // ARPN J. Eng. Appl. Sci. 2019. V. 14. № 11. Р. 2139–2145.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML

© Российская академия наук, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».