Ecto-ATPase of Erythrocyte Plasma Membrane in Black Sea Fishes and Factors Affecting Its Activity

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The effect of erythrocyte sizes and protein-lipid, phospholipid, and fatty acid compositions of plasma membranes on the activity of the membrane ecto-ATPase was studied in two cartilaginous (Raja clavata, Dasyatis pastinaca) and eight teleost species (Scorpaena porcus, Uranoscopus scaber, Symphodus tinca, Diplodus annularis, Neogobius melanostomus, Spicara flexuosum, Trachurus mediterraneus, Gaidropsarus mediterraneus) of Black Sea fishes. The relationships between the high ecto-ATPase activity and the erythrocyte sizes were shown for both cartilaginous and teleost fish species. A higher relative protein content was found in membranes of the Black Sea rays, which probably indicates an evolutionary trend of decreasing proportion of the protein component and increasing lipids in teleost fishes. It was determined that fish erythrocytes with high protein content in the membrane have higher ecto-enzymatic activity. Plasma membrane phospholipids of fish erythrocytes are represented by five families: phosphatidylcholine (PC), phosphatidylethanolamine (PEA), phosphatidylserine, monophosphoinositide, and sphingomyelin. The high content of phospholipids and, in particular, PC and PEA in plasma membranes of fish erythrocytes is the basis for the formation of their bilayer matrix. Plasma membranes with a higher content of saturated fatty acids exhibited a higher ecto-ATPase activity, which indicated an important role of the enzyme in the physiology of the cell membrane and the blood flow in general.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Yu. A. Silkin

Vyazemsky Karadag Scientific Station of the Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: ysilkin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1916-8327
Russian Federation, Feodosia

E. N. Silkina

Vyazemsky Karadag Scientific Station of the Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the Russian Academy of Sciences

Email: ysilkin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2059-1015
Russian Federation, Feodosia

M. Yu. Silkin

Vyazemsky Karadag Scientific Station of the Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the Russian Academy of Sciences

Email: ysilkin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7499-0375
Russian Federation, Feodosia

References

  1. Боровская М.К., Кузнецова Э.Э., Горохова В.Г. и др. Структурно-функциональная характеристика мембраны эритроцита и ее изменение при патологиях разного генезиса // Бюлл. ВСНЦ СО РАМН. 2010. Т. 3. № 73. С. 334–354.
  2. Венкстерн Т.В., Энгельгардт В.А. Распространение экто-аденозилполифосфатазы и характеристика некоторых ее свойств // Биохимия. 1957. Т. 22. Вып. 5. С. 911–916.
  3. Забелинский С.А., Чеботарева М.А., Шуколюкова Е.П., Кривченко А.И. Жирнокислотный состав фосфолипидов эритроцитов миноги, лягушки, крысы и спектр поглощения их липидных экстрактов // Журн. эвол. биохим. и физиол. 2014. Т. 50. № 4. С. 269–274.
  4. Золотницкая Р.П. Методы гематологических исследований. Лабораторные методы исследования в клинике (Справочник). М.: Медицина, 1987. С. 106–148.
  5. Ивенс И., Скейлак Р. Механика и термодинамика биологических мембран. М.: Мир, 1982. 304 с.
  6. Казеннов А.М., Маслова М.Н. Особенности активации детергентами Na, K-аденозинтрифосфатазы головного мозга позвоночных // Журн. эвол. биохим. и физиол. 1980. T. 16. № 5. C. 430–436.
  7. Казеннов А.М., Маслова М.Н., Савина Г.В. Сравнительная характеристика свойств Na+, K+-АТФазы эритроцитов человека и карпа Cyprinus carpio // Журн. эвол. биохим. и физиол. 1984. 20. № 2. C. 167–173.
  8. Комов В.П., Шведова В.Н. Биохимия. М.: Юрайт, 2015. 640 с.
  9. Коржуев П.А. Проблема оксигенации гемоглобина // Успехи физиол. наук. 1973. Т. 4. № 3. С. 69–112.
  10. Куклев С.Б., Зацепин А.Г., Подымов А.И. Формирование холодного промежуточного слоя в шельфово-склоновой зоне северо-восточной части Черного моря // Океанол. исслед.2019. Т. 47. № 3. С. 58–71.
  11. Липунова Е.А., Скоркина М.Ю. Физиология крови. Белгород: Изд-во БелГУ, 2007. 324 с.
  12. Лисничная Е.Н., Ефимов В.Г. Особенности исследования морфологического состава крови рептилий // Науково-технiчний белютень НДЦ бiобезпеки та экологiного контролю ресурсiв АПК. 2014. Т. 2. № 1. С. 120–125.
  13. Мецлер Д. Биохимия. Химические реакции в живой клетке. Т. 1. М.: Мир, 1980. 407 с.
  14. Мещеряков Ф.А. Физиология системы крови лимфы и иммунитета. Ставрополь: АГРУС, 2003. 99 с.
  15. Мосягин В.В., Максимов В.И., Фурман Ю.В. Особенности АТФаз ядерных и цитоплазматических мембран цыплят-бройлеров // Вестн. Орел ГАУ. 2010. Т. 2. № 23. С. 39–41.
  16. Пищенко Е.В. Гематология пресноводных рыб. Новосибирск: Новосибир. гос. аграр. ун-т, 2002. 48 с.
  17. Силкин Ю.А., Силкина Е.Н., Забелинский С.А. Особенности фосфолипидного и жирнокислотного состава плазматических мембран эритроцитов черноморских рыб // Журн. эвол. биохим. и физиол. 2012. Т. 48. № 1. C. 38–44.
  18. Силкин Ю.А., Силкина Е.Н. Роль экто-АТФаз плазматических мембран эритроцитов в гемодинамике рыб // Журн. эвол. биохим. и физиол. 2017. Т. 53. № 1. С. 62–74.
  19. Трощенко О.А., Субботин А.А. Гидрологические особенности // Биология Черного моря у берегов Юго-Восточного Крыма. Симферополь: ИТ “Ариал”, 2018. Гл. 2.3. С. 46–59.
  20. Шмидт-Ниельсен К. Физиология животных, приспособление и среда Кн. 1. М.: Мир, 1982. 416 с.
  21. Abu-Salah K.M., Al-Othman A.A., Lei K.Y. Lipid composition and fluidity of the erythrocyte membrane in copper-deficient rats // Br. J. Nut. 1992. V. 68. P. 435–443.
  22. Acharya G., Mohanty P.K. Comparative cytomorphometry of red blood cells of some fishes // Afr. J. Biol. Sci. 2019. V. 1. № 1. P. 23–32. https://doi.org/10.33472/AFJBS.1.1.2019.23-32
  23. Bencic D.C., Yates T.J., Ingermann R.L. Ecto-ATPase activity of vertebrate blood cells // Physiol. Zool. 1997. V. 70. № 6. P. 621–630.
  24. Bolis L., Fänge R. Lipid composition of the erythrocyte membrane of some marine fish // Comp. Biochem. Physiol. B. 1979. V. 62. P. 345–348.
  25. Chen P.S., Toribara T.Y., Warner H. Microdetermination of phosphorus // Anal. Chem. 1956. V. 28. № 11. P. 1756–1758.
  26. Cohen W.D. The cytoskeletal system of nucleated erythrocytes // Int. Rev. Cytol. 1991. V. 130. P. 37–84.
  27. Cook L.R., Stohs S.J., Angle C.R. et al. Erythrocyte membrane microviscosity and phospholipid composition in lead workers // Br.J. Ind. Med. 1987. V. 44. P. 841–844.
  28. Fischer U., Ototake M., Nakanishi T. Life span of circulating blood cells in ginbuna crucian carp (Carassius auratus langsdorfii) // Fish Shellfish Immunol. 1998. V. 8. P. 339–349.
  29. Fiske C.H., Subbarow Y. The colorimetric determination of phosphorus // J. Biol. Chem. 1925. V. 66. № 2. P. 375–400.
  30. Folch J.I., Lees M., Sloane Stanley G.H. A simple method for the isolation and purification of total lipids from animal tissues // J. Biol. Chem. 1957. V. 226. P. 497–509.
  31. Foote J.L., Allen R.J., Agranoff B.W. Fatty acids in esters and cerebrosides of human brain in phenylketonuria // J. Lipid Res. 1965. V. 6. P. 518–524.
  32. Girish V., Vijayvalakshmi A. Affordable image analysis using NIH Image/ImageJ // Indian J. Cancer. 2004. V. 41. № 1. Art. ID47.
  33. Glomski C.A., Tamburlin J., Chainani M. The phylogenetic odyssey of the erythrocyte. III. Fish, the lower vertebrate experience // Histol. Histopathol. 1992. V. 7. P. 501–528.
  34. Glomski C.A., Tamburlin J., Hard R., Chainani M. The phylogenetic odyssey of the erythrocyte. IV. The amphibians // Histol. Histopathol. 1997. V. 12. P. 147–170.
  35. Grinthal G., Guidotti G. CD39, NTPDase 1, is attached to the plasma membrane by two transmembrane domains. Why? // Purinergic Signalling. 2006. V. 2. P. 391–398.
  36. Jensen F.B., Agnisola C., Novak I. ATP release and extracellular nucleotidase activity in erythrocytes and coronary circulation of rainbow trout // Comp. Biochem. Physiol. A. 2009. V. 152. P. 351–356.
  37. Kazennov A.M., Maslova M.N., Matskevich Yu.A. et al. Species variability of erythrocyte transport ATPases in mammals // Comp. Biochem. Physiol. B. 1998. V. 119. № 1. P. 169–175.
  38. Kikuchi Y., Da Q.W., Fujino T. Variation in red blood cell deformability and possible consequences for oxygen transport to tissue // Microvasc. Res. 1994. V. 47. № 2. P. 222–231.
  39. Lowry O.H., Rosebrough N.J., Farr A.L., Randall R.J. Protein measurement with the Folin phenol reagent // J. Biol. Chem. 1951. V. 193. № 1. P. 265–275.
  40. Papanikolaou A., Papafotika A., Murphy C. et al. Cholesterol-dependent lipid assemblies regulate the activity of the ecto-nucleotidase CD39 // J. Biol. Chem. 2005. V. 280. P. 26406–26414.
  41. Peterson G.L. A simplification of the protein assay method of Lowry et al. which is more generally applicable // Anal. Biochem. 1977. V. 83. P. 346–356.
  42. Rouser G., Siakotos A.N., Fleischer S. Quantitative analysis of phospholipids by thin-layer chromatography and phosphorus analysis of spots // Lipids. 1966. V. 1. № 1. P. 85–86.
  43. Snyder G.K., Sheafor B.A. Red blood cells: centerpiece in the evolution of the vertebrate circulatory system // Am. Zool. 1999. V. 39. P. 189–198.
  44. Skalak R., Branemark P. Deformation of red blood cells in capillaries // Science. 1969. V. 164. P. 717–719.
  45. Thompson K.D., Henderson R.J., Tatner M.F. A comparison of the lipid composition of peripheral blood cells and head kidney leucocytes of Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Comp. Biochem. Physiol. B. 1995. V. 112. № 1. P. 83–92.
  46. Wang T.F., Ou Y., Guidotti G. The transmembrane domains of ectoapyrase (CD39) affect its enzymatic activity and quaternary structure // J. Biol. Chem. 1998. V. 273. P. 24814–24821.
  47. Warren L., Buck C.A., Rabinowitz J.L., Sherman I.W. Isolation and characterization of the erythrocyte surface membrane of the smooth dogfish, Mustelus canis // Comp. Biochem. Physiol. B. 1979. V. 62. P. 471–479.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 The Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».