Коннективность ЭЭГ и сети фМРТ в состоянии покоя у здоровых людей и пациентов с посттравматическим угнетением сознания (пилотное исследование)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Восстановление сознания пациентов при посткоматозных бессознательных состояниях после тяжелой черепно-мозговой травмы и поиск их объективных маркеров относится к числу актуальных медико-социальных проблем. Для уточнения информативности и степени согласованности изменений гемодинамических и биоэлектрических показателей в данной работе проводили сравнительные исследования сетей функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ) и коннективности электроэнцефалографии (ЭЭГ) в состоянии покоя у здоровых испытуемых, а также у пациентов с посттравматическим угнетением сознания до и после терапевтической ритмической транскраниальной магнитной стимуляции (рТМС). Показано, что характеристики функциональной коннективности фМРТ и ЭЭГ в состоянии покоя относятся к числу информативных маркеров нейропластичности при угнетении сознания. Установлено определенное топографическое соответствие сетей фМРТ и паттерна интегральной коннективности ЭЭГ в состоянии покоя — независимо от модификации оценки последней: в режиме непрерывной регистрации либо псевдо-вызванных потенциалов (псевдо-ВП). При этом метод независимых компонент фМРТ более отчетливо выявляет особенности состояния отдельных нейронных сетей, а показатели функциональной коннективности ЭЭГ (диапазона 1-15 Гц) информативнее в оценке интегральных нейросетевых характеристик и их изменений при лечении.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. С. Зигмантович

ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

Е. В. Шарова

ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

М. М. Копачка

ФГАУ НМИЦ нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко Минздрава России

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

А. С. Смирнов

ФГАУ НМИЦ нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко Минздрава России

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

Е. В. Александрова

ФГАУ НМИЦ нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко Минздрава России

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

Е. Л. Машеров

ФГАУ НМИЦ нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко Минздрава России

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

Е. М. Трошина

ФГАУ НМИЦ нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко Минздрава России

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

И. Н. Пронин

ФГАУ НМИЦ нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко Минздрава России

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

Л. Б. Окнина

ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: alexzig@ihna.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Laureys S., Tononi G. Functional neuroimaging / The Neurology of Consciousness: cognitive neuroscience and neuropathology (s1). Elsiver, 2009. 423 p.
  2. Потапов А.А., Данилов Г.В., Сычев А.А. и др. Клинические и магнитно-резонансные томографические предикторы длительности комы, объема интенсивной терапии и исходов при черепно-мозговой травме // Ж. Вопр. нейрохир. им. Н.Н. Бурденко. 2020. Т. 84. № 4. С. 5.
  3. Giacino J.T., Katz D.I., Schiff N.D. et al. Practice Guideline Update Recommendations Summary: Disorders of Consciousness // Arch. Phys. Med. Rehabil. 2018. V. 99. № 9. P. 1699.
  4. Zakharova N., Kornienko V., Potapov A., Pronin I. Neuroimaging of traumatic brain injury. Springer, Switzerland, 2014. 159 p.
  5. Greicius M. Resting-state functional MRI: a novel tool for understanding brain networks in neuropsychiatric disorders / Genomics, Circuits, and Pathways in Clinical Neuropsychiatry. Academic Press. United States, 2016. P. 2472.
  6. Coquelet N., De Tiège X., Destoky F. et al. Comparing MEG and high-density EEG for intrinsic functional connectivity mapping // NeuroImage. 2020. V. 210. P. 116556.
  7. Deco G., Cruzat J., Cabral J. et al. Awakening: Predicting external stimulation to force transitions between different brain states // Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. 2019. V. 116. № 36. P. 18088.
  8. Anokhin K.V. The Cognitome: Seeking the fundamental neuroscience of a theory of consciousness // Neurosc. Behav. Physiology. 2021. V. 51. № 7. P. 915.
  9. Гриндель О.М. Оптимальный уровень когерентности ЭЭГ и его значение в оценке функционального состояния мозга человека // Журн. Высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 1980. T. 30. № 1. C. 62.
  10. Boldyreva G.N., Zhavoronkova L.A., Sharova E.V., Dobronravova I.S. Electroencephalografic intercentral interaction as a reflection of normal and pathological human brain activity // Span. J. Psychol. 2007. V. 10. № 1. P. 169.
  11. Шарова Е.В., Челяпина М.В., Коробкова Е.В. и др. ЭЭГ-корреляты восстановления сознания после тяжелой черепно-мозговой травм // Ж. Вопр. нейрохир. им. Н.Н. Бурденко. 2014. T. 78. № 1. C. 14.
  12. Sharova E.V., Pogosbekyan E.L., Korobkova E.V. et al. Interhemispheric connectivity and attention in patients with disorders of consciousness after severe traumatic brain injury // J. Neurol. Stroke. 2018. V. 8. P. 245.
  13. Cacciola A., Naro A., Milardi D. et al. Functional brain network topology discriminates between patients with minimally conscious state and unresponsive wakefulness syndrome // J. Clin. Med. 2019. V. 8. № 3. P. 306.
  14. Carrasco Gómez M., Keijzer H.M., Ruijter B.J. et al. EEG functional connectivity contributes to outcome prediction of postanoxic coma // Clinic. Neurophysiol. 2021. V. 132. № 6. P. 1312.
  15. Demertzi A., Antonopoulos G., Heine L. et al. Intrinsic functional connectivity differentiates minimally conscious from unresponsive patients // Brain. 2015. V. 138. Pt. 9. P. 2619.
  16. Di Perri C., Thibaut A., Heine L. et al. Measuring consciousness in coma and related states // World J. Radiol. 2014. V. 6. № 8. P. 589.
  17. Crone J.S., Lutkenhoff E.S., Vespa P.M., Monti M.M. A systematic investigation of the association between network dynamics in the human brain and the state of consciousness // Neurosc. Conscious. 2020. V. 2020. № 1. P. niaa008.
  18. Мартынова О.В., Сушинская-Тетерева А.О., Балаев В.В., Иваницкий А.М. Корреляция функциональной связанности областей мозга, активных в состоянии покоя, с поведенческими и психологическими показателями // Журн. Высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2016. T. 66. № 5. C. 541.
  19. Gilbert N., Bernier R.A., Calhoun V.D. et al. Diminished neural network dynamics after moderate and severe traumatic brain injury // PloS One. 2018. V. 13. № 6. P. e0197419.
  20. Caeyenberghs K., Leemans A., Heitger M.H. et al. Graph analysis of functional brain networks for cognitive control of action in traumatic brain injury // Brain. 2012. V. 135. № 4. P. 1293.
  21. Sharp D.J., Scott G., Leech R. Network dysfunction after traumatic brain injury // Nat. Rev. Neurol. 2014. V. 10. № 3. P. 156.
  22. Зигмантович А.С., Окнина Л.Б., Копачка М.М. и др. Функциональные вейвлет-связи в состоянии покоя, отражающие восстановление сознания у пациентов с тяжелой черепно-мозговой травмой // Физиология человека. 2021. T. 47. № 2. C. 22.
  23. Rapp P.E., Keyser D.O., Albano A. et al. Traumatic brain injury detection using electrophysiological methods // Front. Hum. Neurosci. 2015. V. 9. P. 11.
  24. Popa L.L., Dragos H., Pantelemon C. et al. The role of quantitative EEG in the diagnosis of neuropsychiatric disorders // J. Med. Life. 2020. V. 13. № 1. P. 8.
  25. Копачка М.М., Шарова Е.В., Александрова Е.В. и др. В поисках эффективного алгоритма ритмической транскраниальной магнитной стимуляции в нейрореабилитации пациентов, перенёсших тяжелую черепно-мозговую травму (аналитический обзор литературы) // Ж. Вопр. нейрохир. им. Н.Н. Бурденко. 2019. T. 3. № 6. C. 111.
  26. Thibaut A., Schiff N., Giacino J. et al. Therapeutic interventions in patients with prolonged disorders of consciousness // Lancet Neurol. 2019. V. 18. № 6. P. 600.
  27. Лурия А.Р. Основы нейропсихологии. М.: Изд-во МГУ, 2002. C. 174.
  28. Petersen S.E., Posner M.I. The attention system of the human brain: 20 years after // Ann. Rev. Neurosci. 2012. V. 35. P. 73.
  29. Friedman N.P., Robbins T.W. The role of prefrontal cortex in cognitive control and executive function // Neuropsychopharmacology. 2022. V. 47. № 1. P. 72.
  30. Hoffmann M. The human frontal lobes and frontal network systems: an evolutionary, clinical, and treatment perspective // ISRN Neurol. 2013. V. 2013. P. 892459.
  31. Cools R., Arnsten A.F. Neuromodulation of prefrontal cortex cognitive function in primates: the powerful roles of monoamines and acetylcholine // Neuropsychopharmacology. 2022. V 47. № 1. P. 309.
  32. Гриндель О.М., Романова Н.В., Зайцев О.С. и др. Математический анализ электроэнцефалограмм в процессе восстановления сознания после тяжелой черепно-мозговой травмы // Ж. неврол. и психиатр. им. С.С. Корсаковой. 2006. T. 106. № 12. C. 47.
  33. Thibaut A., Panda R., Annen J. et al. Preservation of brain activity in unresponsive patients identifies MCS star // Ann. Neurol. 2021. V. 90. № 1. P. 89.
  34. Зигмантович А.С., Шарова Е.В., Копачка М.М. и др. Изменения сетей покоя фМРТ у пациентов с тяжелой черепно-мозговой травмой при терапевтической ритмической транскраниальной магнитной стимуляции (клиническое наблюдение) // Общ. реаниматология. 2022. T. 18. № 2. C. 53.
  35. Zigmantovich A.S., Oknina L.B., Kopachka M.M. et al. Task-related reorganization of functional connectivity in early detection of consciousness in patients with severe brain injury // Arch. Clin. Biomed. Res. 2019. V. 3. № 6. P. 374.
  36. Giacino J.T., Kalmar K., Whyte J. The JFK Coma Recovery Scale-Revised: measurement characteristics and diagnostic utility // Arch. Phys. Med. Rehabil. 2004. V. 85. № 12. P. 2020.
  37. Доброхотова Т.А., Потапов А.А., Зайцев О.C. и др. Обратимые посткоматозные бессознательные состояния // Соц. и клин. психиатр. 1996. T. 6. № 2. C. 26.
  38. McPeak L.A. Physiatric history and examination / Physical Medicine and Rehabilitation. WB Saunders Company, 1996. P. 3.
  39. Kopachka M., Sharova Е., Alexandrova Е. et al. Therapeutic possibilities of transcranial magnetic stimulation in patients after traumatic brain injury (updated report) // Clin. Neurophysiology. 2019. V. 130. № 7. P. e115.
  40. Gavron A.A., Deza-Araujo Y.I., Sharova E.V. et al. Group and individual fMRI analysis of the main resting state networks in healthy subjects // Neurosci. Behav. Physiol. 2020. V. 50. P. 288.
  41. Smith S.M., Fox P.T., Miller K.L. et al. Correspondence of the brain’s functional architecture during activation and rest // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. № 31. P. 13040.
  42. Bagnato S., Boccagni C., Sant’Angelo A. et al. EEG predictors of outcome in patients with disorders of consciousness admitted for intensive rehabilitation // Clin. Neurophysiol. 2015. V. 126. № 5. P. 959.
  43. Schorr B., Schlee W., Arndt M., Bender A. Coherence in resting-state EEG as a predictor for the recovery from unresponsive wakefulness syndrome // J. Neurol. 2016. V. 263. № 5. P. 937.
  44. Tadel F., Baillet S., Mosher J.C. et al. Brainstorm: a user-friendly application for MEG/EEG analysis // Comput. Intell. Neurosci. 2011. V. 2011. P. 879716.
  45. Wang G.J., Xie C., Stanley H.E. Correlation structure and evolution of world stock markets: Evidence from Pearson and partial correlation-based networks // Comput. Econ. 2018. V. 51. P. 607.
  46. Granger C.W. Investigating causal relations by econometric models and cross-spectral methods // Econometrica. 1969. V. 37. № 3. P. 424.
  47. Kamiński M., Ding M., Truccolo W.A., Bressler S.L. Evaluating causal relations in neural systems: Granger causality, directed transfer function and statistical assessment of significance // Biol. Cybern. 2001. V. 85. P. 145.
  48. Hesse W., Möller E., Arnold M., Schack B. The use of time-variant EEG Granger causality for inspecting directed interdependencies of neural assemblies // J. Neurosci. Methods. 2003. V. 124. № 1. P. 27.
  49. Русинов В.С., Гриндель О.М., Болдырева Г.Н., Вакар Е.М. Биопотенциалы мозга человека. М.: Медицина, 1987. С. 254.
  50. Реброва О.Ю. Статистический анализ медицинских данных. Применение пакета прикладных программ STATISTICA. М.: МедиаСфера, 2002. С. 305.
  51. Bor D., Sath A.K. Consciousness and the prefrontal parietal network: insights from attention, working memory, and chunking // Front. Psychol. 2012. V. 3. P. 63.
  52. Thibaut A., Bruno M.A., Chatelle C. et al. Metabolic activity in external and internal awareness networks in severely brain-damaged patients // J. Rehabil. Med. 2012. V. 44. № 6. P. 487.
  53. Lopez C., Halje P., Blanke O. Body ownership and embodiment: Vestibular and multisensory mechanisms // Clin. Neurophysiol. 2008. V. 38. № 3. P. 149.
  54. Velichkovsky B.M., Krotkova O.A., Kotov A.A. et al. Consciousness in a multilevel architecture: Evidence from the right side of the brain // Conscious. Cogn. 2018. V. 64. P. 227.
  55. Окнина Л.Б., Машеров Е.Л., Зайцев О.С., Александрова Е.В. Переключение между нейронными сетями необходимо для восстановления сознания после тяжелой травмы мозга // Физиология человека. 2022. Т. 48. № 1. С. 57.
  56. Kraus K.S., Canlon B. Neuronal connectivity and interactions between the auditory and limbic systems. Effects of noise and tinnitus // Hear. Res. 2012. V. 288. № 1-2. P. 34.
  57. Liégeois-Chauvel C., Bénar C., Krieg J. et al. How functional coupling between the auditory cortex and the amygdala induces musical emotion: a single case study // Cortex. 2014. V. 60. P. 82.
  58. Chen Y.C., Xia W., Chen H. et al. Tinnitus distress is linked to enhanced resting‐state functional connectivity from the limbic system to the auditory cortex // Hum. Brain Mapp. 2017. V. 38. № 5. P. 2384.
  59. Bruno M.A., Majerus S., Boly M. et al. Functional neuroanatomy underlying the clinical subcategorization of minimally conscious state patients // J. Neurol. 2012. V. 259. № 6. P. 1087.
  60. Demertzi A., Tagliazucchi E., Dehaene S. et al. Human consciousness is supported by dynamic complex patterns of brain signal coordination // Sci. Adv. 2019. V. 5. № 2. P. eaat7603.
  61. Leon-Carrion J., Leon-Dominguez U., Pollonini L. et al. Synchronization between the anterior and posterior cortex determines consciousness level in patients with traumatic brain injury (TBI) // Brain Res. 2012. V. 1476. P. 22.
  62. Malagurski B. Neural signatures of consciousness abolition and recovery from coma. Doctoral dissertation, Université Paul Sabatier-Toulouse III. 2018. P. 184.
  63. Захарова Н.Е., Данилов Г.В., Потапов А.А. и др. Прогностическое значение МРТ-классификации уровней и локализации травматического повреждения мозга в зависимости от сроков обследования пациентов // Ж. Вопр. нейрохир. им. Н.Н. Бурденко. 2019. T. 83. № 4. C. 45.
  64. Chennu S., Finoia P., Kamau E. et al. Spectral Signatures of Reorganised Brain Networks in Disorders of Consciousness // PLoS Comput. Biol. 2014. V. 10. № 10. P. e1003887.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Функциональные сети функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ) и коннективность ЭЭГ-диапазона 1–15 Гц у здоровых испытуемых в состоянии покоя (n = 15). А — усредненные по группе испытуемых RSN фМРТ: 1 – DMN, 2 - сенсомоторная, 3 – сеть управляющих функций (исполнительного контроля), 4 – лобно-теменная, 5 – слуховая, 6 – речевая. Шкала справа характеризует уровень максимальной интенсивности сети. Б, В — усредненная в этой же группе испытуемых коннективность ЭЭГ по корреляции Пирсона. Черные линии — однонаправленные связи, серые — двунаправленные, согласно методу причинности Грейнджера. Б — коннективности, рассчитанные на непрерывных записях, В — в режиме псевдо-ВП. Г — зоны концентрации функциональных связей ЭЭГ: а — лобные, б — височно-передневисочные, в — центральные, г — затылочно-теменные.

Скачать (151KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Динамика сетей покоя функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ) и коннективности ЭЭГ-диапазона 1–15 Гц в наблюдении 1. A — исследование 1 (до ритмической транскраниальной магнитной стимуляции (рТМС)), вегетативное состояние; Б — исследование 2 (через 5 дней после курсовой рTMС), состояние, переходное к мутизму с пониманием речи. I — RSN фМРТ: 1 – DMN, 2 – сенсомоторная, 3 – слуховая, 4 – речевая, 5 – лобно-теменная. Шкала справа как на рис. 1. II — коннективность ЭЭГ покоя в непрерывной записи. III — коннективность ЭЭГ покоя в режиме псевдо-ВП. Обозначения линий см. рис. 1.

Скачать (200KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Показатели максимальной интенсивности сетей покоя функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ) здоровых испытуемых и пациентов с ТЧМТ. I — динамика интенсивности в наблюдении 1, II — в наблюдении 2. Серые точки — значения этого показателя в группе здоровых испытуемых. Сети покоя фМРТ: 1 – DMN, 2 – сенсомоторная, 3 – сеть управляющих функций (исполнительного контроля), 4 – лобно-теменная, 5 – слуховая, 6 – речевая.

Скачать (75KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Динамика сетей покоя функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ) и коннективности ЭЭГ-диапазона 1–15 Гц в наблюдении 2. A — исследование 1 (до терапевтической ритмической транскраниальной магнитной стимуляции (рТМС)), состояние акинетического мутизма; Б — исследование 2 (через 17 дней после курсовой рTMС), состояние мутизма с эмоциональными реакциями. I — RSN фМРТ: 1 – DMN, 2 – сенсомоторная, 3 – сеть управляющих функций (исполнительного контроля), 4 – лобно-теменная, 5 – речевая, 6 – слуховая. Шкала справа как на рис. 1. II — коннективность ЭЭГ покоя в непрерывной записи. III — коннективность ЭЭГ покоя в режиме псевдо-ВП. Обозначения линий см. рис. 1 и 2.

Скачать (203KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Коннективности ЭЭГ покоя, значимо изменяющиеся после курсовой ритмической транскраниальной магнитной стимуляции (рТМС) в индивидуальных наблюдениях пациентов с посттравматическим угнетением сознания. I — различия связей непрерывных реализаций ЭЭГ; II — различия связей в режиме псевдо-ВП. А — наблюдение 1, Б — наблюдение 2. Черные линии — коннективности ЭЭГ, усиленные после рТМС по сравнению с состоянием до стимуляции, серые линии — ослабленные. Различия оценены посредством коэффициентов корреляции Пирсона. У пациента 1 (А) – критерий Вилкоксона, FDR, p < 0.01. У пациента 2 (Б) – критерий Вилкоксона, FDR, p < 0.05.

Скачать (126KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024

Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах