Modelling of impulse activity of afferent fibers of antagonist muscles during transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord during walking

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The article describes the results of studies on the impulse activity of various groups of afferent fibers and EMG patterns of lower leg antagonist muscles when walking without, during and after transcutaneous electrical stimulation of the dorsal roots of the lower thoracic spinal cord of a person. Using a mathematical model based on the prediction of the triggering of muscle spindles, variability in the manifestation of impulse activity of various afferents tibialis anterior muscle (TA) and gastrocnemius medialis muscle (GM) when walking under different experimental conditions is shown. It was found that walking on a movable treadmill tape in the absence of spinal cord stimulation was accompanied by strong impulse activity of afferents I (Ia and Ib) and II groups GM, increased excitability of its motorneuron pool and weakening of afferent activity and excitability of TA. On the contrary, electrical stimulation of the spinal cord during walking caused strong impulsive activity of group II TA afferents and moderate — GM, while the activity of Ia fibers TA and GM decreased to moderate impulsivity, Ib afferents of the same muscles had the weakest activity, and the excitability of the GM motorneuron pool was greater than TA. During the postactivation period, walking was accompanied by increased impulses of afferent fibers of group Ib and II GM, weakening of afferent flows of Ib TA and Ia afferents GM, but along with this, afferent signals of group Ia and II to the motorneuron nucleus TA decreased to moderate impulses, and excitability of the motorneuron pool GM was higher than TA. The supposed reflex mechanisms of locomotion regulation are discussed on the basis of well-known phenomena associated with the interaction of various afferent inputs to the spinal cord neuronal apparatus in the system of lower leg antagonist muscles.

Full Text

Restricted Access

About the authors

D. A. Gladchenko

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Author for correspondence.
Email: gladchenko84@outlook.com
Russian Federation, Velikie Luki

I. V. Alekseeva

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Email: gladchenko84@outlook.com
Russian Federation, Velikie Luki

A. A. Chelnokov

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Email: gladchenko84@outlook.com
Russian Federation, Velikie Luki

M. G. Barkanov

Velikie Luki State Academy of Physical Education and Sports

Email: gladchenko84@outlook.com
Russian Federation, Velikie Luki

References

  1. Stachowski N.J., Dougherty K.J. Spinal Inhibitory Interneurons: Gatekeepers of Sensorimotor Pathways // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 5. P. 2667.
  2. Pleshchinskii I.N., Alekseeva N.L. [Spinnoi mozg: afferentnye vzaimodeistviia Spinal cord: afferent interactions] // Fiziologiia Cheloveka. 1996. V. 22. № 1. Р. 123.
  3. Prescott S.A., Ma Q., De Koninck Y. Normal and abnormal coding of somatosensory stimuli causing pain // Nat. Neurosci. 2014. V. 17. № 2. Р. 183.
  4. Abraira V.E., Kuehn E.D., Chirila A.M. et al. The Cellular and Synaptic Architecture of the Mechanosensory Dorsal Horn // Cell. 2017. V. 168. № 1–2. Р. 295.
  5. Bogacheva I.N., Scherbakova N.A., Grishin A.A., Gerasimenko Yu.P. Effects of phase shifts oftranscutaneous electrical spinal cord stimulation on the kinematic characteristics of stepping move-ments in humans // Russ. J. Physiol. 2021. V. 107. № 3. P. 374.
  6. Gorodnichev R.M., Pukhov A.M., Moiseev S.A. et al. Regulation of gait cycle phases during noninvasive electrical stimulation of the spinal cord // Human Physiology. 2021. V. 47. № 1. P. 60.
  7. Barkanov M.G., Gorodnichev R.M. Peculiarities of Induced Muscle Responses and Kinematic Parameters of High-Speed Locomotor Movements under Percutaneous Electrical Stimulation of Different Spinal Cord Areas // Human Physiology. 2022. V. 48. № 5. P. 526.
  8. Gladchenko D.A., Roshchina L.V., Bogdanov S.M. et al. Effect of transcutaneous electrical spinal cord stimulation on the functional activity of reciprocal and presynaptic inhibition in healthy subjects // Rus. Open Med. J. 2022. V. 11. № 3. P. 302.
  9. Chelnokov A.A., Roshchina L.V., Gladchenko D.A. et al. The effect of transcutaneous electrical spinal cord stimulation on the functional activity of spinal inhibition in the system of synergistic muscles of the lower leg in humans // Human Physiology. 2022. V. 48. № 2. P. 121.
  10. Yafarova G.G., Militskova A.D., Shulman A.A. The effect of transcranial magnetic stimulation on the responses of the leg muscles caused by percutaneous electrical stimulation of the spinal cord // Practical Medicine. 2017. №. 8 (109). P. 201.
  11. Benavides F.D., Jo H.J., Lundell H. et al. Cortical and Subcortical Effects of Transcutaneous Spinal Cord Stimulation in Humans with Tetraplegia // J. Neuroscience. 2020. V. 40. № 13. P. 2633.
  12. Sayenko D.G., Rath M., Ferguson A.R. et al. Self-assisted standing enabled by non-invasive spinal stimulation after spinal cord injury // J. Neurotrauma. 2019. V. 36. № 9. P. 1435.
  13. Milosevic M., Masugi Y., Sasaki A. et al. On the reflex mechanisms of cervical transcutaneous spinal cord stimulation in human subjects // J. Neurophysiol. 2019. V. 121. № 5. P. 1672.
  14. Barss T.S., Parhizi B., Porter J., Mushahwar V.K. Neural Substrates of Transcutaneous Spinal Cord Stimulation: Neuromodulation across Multiple Segments of the Spinal Cord // J. Clin. Med. 2022. V. 11. № 3. Р. 639.
  15. Komantsev V.N. [Methodological principles of clinical electroneuromyography. Guide for doctors] St. Petersburg: Lan’, 2006. 362 p.
  16. Prochazka A., Gorassini M. Ensemble firing of muscle afferents recorded during normal locomotion in cats // J. Physiol. 1998. V. 507. Pt. 1. Р. 293.
  17. Mileusnic M.P., Loeb G.E. Force estimation from ensembles of Golgi tendon organs // J. Neural. Eng. 2009. V. 6. № 3. Р. e036001.
  18. Enoka R.M. Neuromechanics of Human Movement. Champaign, IL, United States: Human Kinetics, 2015. 504 p.
  19. Gervasio S., Voigt M., Kersting U.G. et al. Sensory Feedback in Interlimb Coordination: Contralateral Afferent Contribution to the Short-Latency Crossed Response during Human Walking // PLoS One. 2017. V. 12. № 1. Р. e0168557.
  20. Bikmullina R.Kh., Rozental’ A.N., Pleshchinskii I.N. Inhibitory systems of the spinal cord in the control of interactions of functionally coupled muscles // Human Physiology. 2007. V. 33. № 1. Р. 105.
  21. Pierrot-Deseilligny E., Burke D. The Circuitry of the human spinal cord: spinal and corticospinal mechanisms of movement. United States: Cambridge University Press, 2012. 606 p.
  22. Pierrot-Deseilligny E. Assessing changes in presynaptic inhibition of Ia afferents during movement in humans // J. Neurosci. Methods. 1997. V. 74. № 2. Р. 189.
  23. Kido A., Tanaka N., Stein R.B. Spinal reciprocal inhibition in human locomotion // J. Appl. Physiol. 2004. V. 96. № 5. Р. 1969.
  24. Mummidisetty C.K., Smith A.C., Knikou M. Modulation of reciprocal and presynaptic inhibition during robotic-assisted stepping in humans // Clin. Neurophysiol. 2013. V. 124. № 3. P. 557.
  25. Chelnokov A.A., Buchatskaya I.N. Functional features spinal inhibition during voluntary motor activity // Theor. Prac. Phys. Cult. 2015. № 6. Р. 11.
  26. Stephens M.J., Yang J.F. Short latency, non-reciprocal group I inhibition is reduced during the stance phase of walking in humans // Brain Res. 1996. V. 743. № 1-2. Р. 24.
  27. Faist M., Hoefer C., Hodapp M. et al. In humans Ib facilitation depends on locomotion while suppression of Ib inhibition requires loading // Brain Res. 2006. V. 1076. № 1. P. 87.
  28. Pierrot-Deseilligny E., Morin C., Bergego C. et al. Pattern of group I fibre projections from ankle flexor and extensor muscle in man // Exp. Brain Res. 1981. V. 42. № 3-4. P. 337.
  29. Rossi A., Decchi B. Changes in Ib heteronymous inhibition to soleus motoneurons during cutaneous and muscle nociceptive stimulation in humans // Brain Res. 1997. V. 774. № 1-2. P. 55.
  30. Côté M.P., Murray L.M., Knikou M. Spinal Control of Locomotion: Individual Neurons, Their Circuits and Functions // Front. Physiol. 2018. V. 9. Р. 784.
  31. Labrecque C., Bélanger M. The effects of low intensity cutaneous stimulation on the H-reflex modulation during static and dinamic cycling movements // Dept de Kinanthropologie Society for neurosciens abstracts. 1994. V. 20. № 715. Р. 7.
  32. Day B., Marsden C., Rothwell J.C. et al. Cutaneous effects on presynaptic inhibition of flexor Ia afferents in the human forearm // J. Physiol. 1987. V. 344. P. 160.
  33. Gerasimenko Y., Gorodnichev R., Machueva E. et al. Novel and direct access to the human locomotor spinal circuitry // J. Neurosci. 2010. V. 30. № 10. P. 3700.
  34. Gorodnichev R.M., Pivovarova E.A., Puhov A. et al. Transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord: a noninvasive tool for the activation of stepping pattern generators in humans // Human Physiology. 2012. V. 38. № 2. Р. 158.
  35. Gerasimenko Y.P., Gad P., Sayenko D. et al. Integration of Sensory, Spinal, and Volitional Descending Inputs in Regulation of Human Locomotion // J. Neurophysiol. 2016. V. 116. № 1. P. 98.
  36. Yamaguchi T., Fujiwara T., Takahara T. et al. The effects of transcutaneous spinal cord stimulation on spinal reciprocal inhibition in healthy persons // Clin. Neurophysiol. 2017. V. 128. № 3. Р. 115.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Fig. 1. Sample recording of EMG activity of antagonist muscles of the lower leg. A — area for recording muscle biopotentials without transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord (TESCS); B — area for recording muscle biopotentials during tESCS; B — area for recording biopotentials after TECS; G — mark CHESSM.

Download (255KB)
3. Fig. 2. Example of EMG processing m. gastrocnemius med. using the interactive software package MatLab 2018b. A - EMG recording area m. gastrocnemius med. without transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord (TSESM); B — EMG recording area m. gastrocnemius med. during TESCSM; B — EMG recording area m. gastrocnemius med. after TESSM; D — enlarged EMG packet of the muscle.

Download (781KB)
4. Fig. 3. Changes in the impulse activity of afferents Ia, Ib and II of groups GM and TA during walking. A - walking without stimulation; B — walking during stimulation; B - walking after stimulation. (pa), (pb) – significantly significant differences in indicators obtained during and after transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord (TESCS) compared with indicators without stimulation; (pс) – reliably significant differences between indicators during and after TESCM; * – One-way Anova with post-hoc Newman-Keuls analysis; # – Mann-Whitney U Test.

Download (105KB)
5. Fig. 4. Model of impulse activity of various afferent fibers during walking without stimulation of the spinal cord, during and after its influence.

Download (164KB)

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».