EEG Functional Connectivity in Motor Task: Experience of Application of Graph Analysis

K. D. Vigasina; Вигасина К. Д.; E. V. Sharova; Шарова Е. В.; V. A. Bordiug; Бордюг В. А.; E. L. Masherov; Машеров Е. Л.; G. N. Boldyreva; Болдырева Г. Н.; A. S. Smirnov; Смирнов А. С.; P. M. Gotovtsev; Готовцев П. М.

doi:10.31857/S0131164622600719

EEG Functional Connectivity in Motor Task: Experience of Application of Graph Analysis

Authors: Vigasina K.D.¹, Sharova E.V.¹, Bordiug V.A.²^,3, Masherov E.L.⁴, Boldyreva G.N.¹, Smirnov A.S.⁴, Gotovtsev P.M.²^,3
Affiliations:
1. Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology of the RAS
2. NRC “Kurchatov Institute”
3. Moscow Institute of Physics and Technology
4. Burdenko National Medical Research Center of Neurosurgery
Issue: Vol 49, No 5 (2023)
Pages: 5-16
Section: Articles
URL: https://journals.rcsi.science/0131-1646/article/view/139832
DOI: https://doi.org/10.31857/S0131164622600719
EDN: https://elibrary.ru/XRODIW
ID: 139832

Cite item

Full Text

Open Access
Restricted Access

Access granted
Restricted Access

Subscription Access

Abstract
About the authors
References
Supplementary files
Statistics

Abstract

The goal of this work is the application of graph analysis for the research of brain network organization during motor task (clenching/unclenching the fingers of the right hand). In this approach the brain is considered as a single network (graph), where the nodes are individual leads, and the edges are coherence indicators. The approach allows to study the processes of segregation (network division into clusters) and integration (network unification) as well as to identify the most highly active nodes in the networks through which the greatest volumes of information transfers. The work revealed that the movement of the right hand is associated with global and local neural network rearrangements – increase of global network efficiency of whole brain and left hemisphere separately and the formation of local clusters for processing information in areas, connected with hand movement and also in some non-specific for the hand movement areas, probably connected with executive functions.

Keywords

voluntary movement, EEG, connectivity, graph analysis, motor task.

References

Мухина Т.С., Шарова Е.В., Болдырева Г.Н. и др. Особенности нейроанатомии активного движения руки у пациентов с тяжелой черепно-мозговой травмой (анализ данных функциональной магнитно-резонансной томографии) // Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2017. Т. 9. № 1. С. 27. Mukhina T.S., Sharova E.V., Boldyreva G.N. et al. The neuroanatomy of active hand movement in patients with severe traumatic brain injury: analysis of functional magnetic resonance imaging data // Neurology, Neuropsychiatry, Psychosomatics. 2017. V. 9. № 1. P. 27.
Столбков Ю.К., Мошонкина Т.Р., Орлов И.В. и др. Нейрофизиологические корреляты реальной и воображаемой локомоции // Физиология человека. 2019. Т. 45. № 1. С. 119. Stolbkov Y.K., Moshonkina T.R., Orlov I.V. et al. The neurophysiological correlates of real and imaginary locomotion // Human Physiology. 2019. V. 45. № 1. P. 104.
Nakata H., Domoto R., Mizuguchi N. et al. Negative BOLD responses during hand and foot movements: An fMRI study // PLoS One. 2019. V. 14. № 4. P. e0215736.
Armstrong S., Sale M.V., Cunnington R. Neural Oscillations and the Initiation of Voluntary Movement // Front. Psychol. 2018. V. 9. P. 2509.
Bayot M., Dujardin K., Tard C. et al. The interaction between cognition and motor control. A theoretical framework for dual-task interference effects on posture, gait initiation, gait and turning // Neurophysiol. Clin. 2018. V. 48. № 6. P. 361.
Delval A., Bayot M., Defebvre L., Dujardin K. Cortical oscillations during gait–Wouldn’t walking be so automatic? // Brain Sci. 2020. V. 10. № 2. P. 90.
Scanlon J.E.M., Jacobsen N.S.J., Maack M.C., Debener S. Stepping in time: Alpha-mu and beta oscillations during a walking synchronization task // NeuroImage. 2022. V. 253. P. 119099.
Васильев А.Н., Либуркина С.П., Каплан А.Я. Латерализация паттернов ЭЭГ у человека при представлении движений руками в интерфейсе мозг–компьютер // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2016. Т. 66. № 3. С. 302. Vasilyev A.N., Liburkina S.P., Kaplan A.Ya. [Lateralization of EEG Patterns in humans during motor imagery of arm movements in the Brain-Computer Interface] // Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P. Pavlova. 2016. V. 66. № 3. P. 302.
Павленко В.Б., Эйсмонт Е.В., Галкин Д.В., Кайда А.И. Реактивность сенсомоторного бета-ритма детей связана с интеллектом, так как отражает активность зеркальной и антизеркальной систем мозга // Ученые записки Крымского федерального университета им. В.И. Вернадского. Биология. Химия. 2017. Т. 3. № 1. С. 56.
Kerechanin Y.V., Husek D., Bobrov P.D. et al. Sources of the Electrical Activity of Brain Areas Involving in Imaginary Movements // Neurosci. Behav. Physi. 2020. V. 50. P. 845.
Фролов А.А., Федотова И.Р., Гусек Д., Бобров П.Д. Ритмическая активность мозга и интерфейс мозг-компьютер, основанный на воображении движений // Успехи физиологических наук. 2017. Т. 48. № 3. С. 72.
Болдырева Г.Н., Шарова Е.В., Жаворонкова Л.А. и др. фМРТ и ЭЭГ реакции мозга здорового человека при активных и пассивных движениях ведущей рукой // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2014. Т. 64. № 5. С. 488. Boldyreva G.N., Sharova E.V., Zhavoronkova L.A. et al. [EEG and fMRI Reactions of a Healthy Brain at Active and Passive Movements by a Leading Hand] // Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P. Pavlova. 2014. V. 64. № 5. P. 488.
Болдырева Г.Н., Шарова Е.В., Жаворонкова Л.А. и др. Структурно-функциональные особенности работы мозга при выполнении и представлении двигательных нагрузок у здоровых людей (ЭЭГ и фМРТ исследования) // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2013. Т. 63. № 3. С. 316. Boldyreva G.N., Sharova E.V., Zhavoronkova L.A. et al. Structural and functional peculiarity of brain activity to performance and imaginary motor tasks in healthy persons (EEG and fMRI study) // Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P. Pavlova. 2013. V. 63. № 3. P. 316.
Шарова Е.В., Болдырева Г.Н., Лысачев Д.А. и др. ЭЭГ-корреляты пассивного движения руки у пациентов с черепно-мозговой травмой при сохранном двигательном фМРТ-ответе // Физиология человека. 2019. Т. 45. № 5. С. 30. Sharova E.V., Boldyreva G.N., Kulikov M.A. et al. EEG correlates of passive hand movement in patients after traumatic brain injury with preserved FMRI motor response // Human Physiology. 2019. V. 45. № 5. P. 483.
Шарова Е.В., Болдырева Г.Н., Жаворонкова Л.А. и др. Поиск ЭЭГ-маркеров произвольного компонента двигательной активности человека // Современные проблемы науки и образования. 2020. № 3. С. 56.
Бернштейн Н.А. Очерки по физиологии движений и физиологии активности. М.: Медицина, 1966. 344 с.
Knyazev B., Augusta C., Taylor G.W. Learning temporal attention in dynamic graphs with bilinear interactions // PLoS One. 2021. V. 16. № 3. P. e0247936.
Fraga-González G., Smit D.J.A., van der Molen M.J.W. et al. Graph Analysis of EEG Functional Connectivity Networks During a Letter-Speech Sound Binding Task in Adult Dyslexics // Front. Psychol. 2021. V. 12. P. 767839.
Hatlestad-Hall C., Bruña R., Syvertsen M.R. et al. Source-level EEG and graph theory reveal widespread functional network alterations in focal epilepsy // Clin. Neurophysiol. 2021. V. 132. № 7. P. 1663.
Sporns O. Graph theory methods: applications in brain networks // Dialogues Clin. Neurosci. V. 20. № 2. P. 111.
Vecchio F., Tomino C., Miraglia F. et al. Cortical connectivity from EEG data in acute stroke: A study via graph theory as a potential biomarker for functional recovery // Int. J. Psychophysiol. 2019. V. 146. P. 133.
Храмов А.Е., Фролов Н.С., Максименко В.А. и др. Функциональные сети головного мозга: от восстановления связей до динамической интеграции // Успехи физических наук. 2021. Т. 191. № 6. С. 614. Hramov A.E., Frolov N.S., Maksimenko V.A. et al. Functional networks of the brain: from connectivity restoration to dynamic integration // Physics-Uspekhi. 2021. V. 64. № 6. P. 584.
Вигасина К.Д., Прошина Е.А., Готовцев П.М. и др. Подходы к применению графового анализа для исследования ЭЭГ человека в норме и при церебральной патологии // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2022. Т. 72. № 6. С. 741.
Li T., Xue T., Wang B., Zhang J. Decoding Voluntary Movement of Single Hand Based on Analysis of Brain Connectivity by Using EEG Signals // Front. Hum. Neurosci. 2018. V. 12. P. 381.
Filho C.A.S., Attux R., Castellano G. Can graph metrics be used for EEG-BCIs based on hand motor imagery? // Biomed. Signal Process. Control. 2018. V. 40. № 3. P. 359.
Ahmedt-Aristizabal D., Armin M.A., Denman S. et al. Graph-Based Deep Learning for Medical Diagnosis and Analysis: Past, Present and Future // Sensors (Basel). 2021. V. 21. № 14. P. 4758.
Delvigne V., Wannous H. Dutoit T. et al. PhyDAA: Physiological Dataset Assessing Attention // IEEE Trans. Circuits Syst Video Technol. 2021. V. 32. № 5. P. 1.
Dell’Italia J., Johnson M.A., Vespa P.M., Monti M.M. Network analysis in disorders of consciousness: four problems and one proposed solution (exponential random graph models) // Front. Neurol. 2018. V. 9. P. 439.
Utianski R.L., Caviness J.N., Straaten E.C. et al. Graph theory network function in Parkinson’s disease assessed with electroencephalography // Clin. Neurophysiol. 2016. V. 127. № 5. P. 2228.
Boldyreva G.N., Zhavoronkova L.A., Sharova E.V., Dobronravova I.S. Electroencephalografic intercentral interaction as a reflection of normal and pathological human brain activity // Span. J. Psychol. 2007. V. 10. № 1. P. 167.
Babiloni C., Brancucci A., Vecchio F. et al. Anticipation of somatosensory and motor events increases centro-parietal functional coupling: an EEG coherence study // Clin. Neurophysiol. 2006. V. 117. № 5. P. 1000.
Zhavoronkova L.A., Moraresku L., Boldyreva G.N. et al. FMRI and EEG Reactions to Hand Motor Tasks in Patients with Mild Traumatic Brain Injury: Left-Hemispheric Sensitivity to Trauma // Behav. Brain Sci. 2019. V. 9. № 6. P. 273.
Bosch-Bayard J., Girini K., Biscay R.J. et al. Resting EEG effective connectivity at the sources in developmental dysphonetic dyslexia. Differences with non-specific reading delay // Int. J. Psychophysiol. 2020. V. 153. P. 135.
Basharpoor S., Heidari F., Molavi P. EEG coherence in theta, alpha, and beta bands in frontal regions and executive functions // Appl. Neuropsychol. Adult. 2021. V. 28. № 3. P. 310.
Quiroz G.A., Espinoza-Valdez A., Salido-Ruiz R.A., Mercado L. Coherence analysis of EEG in locomotion using graphs // Rev. Mex. de Ing. Biomed. 2017. V. 38. № 1. P. 235.
Ji C., Maurits N., Roerdink J.B.T.M. Data-driven visualization of multichannel EEG coherence networks based on community structure analysis // Appl. Netw. Sci. 2018. V. 3. № 1. P. 41.
Vecchio F., Pappalettera C., Miraglia F. et al. Prognostic Role of Hemispherical Functional Connectivity in Stroke: A Study via Graph Theory Versus Coherence of Electroencephalography Rhythms // Stroke. 2023. V. 54. № 2. P. 499.
Русинов В.С., Гриндель O.М., Болдырева Г.Н. Исследование динамики межцентральных отношений в коре больших полушарий человека методом спектрального анализа / Механизмы деятельности головного мозга. Тбилиси: “Мецниереба”, 1975. С. 365.
Шарова Е.В., Болдырева Г.Н., Куликов М.А. и др. ЭЭГ-корреляты состояний зрительного и слухового внимания у здоровых испытуемых // Физиология человека. 2009. Т. 35. № 1. С. 5. Sharova E.V., Boldyreva G.N., Kulikov M.A. et al. EEG сorrelates of the states of visual and auditory attention in healthy subjects // Human Physiology. 2009. V. 35. № 1. P. 1.
Гриндель О.М. Оптимальный уровень когерентности ЭЭГ и его значение // Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 1980. Т. 30. № 1. С. 62.
Bullmore E., Sporns O. Complex brain networks: graph theoretical analysis of structural and functional systems // Nat. Rev. Neurosci. 2009. V. 10. № 3. P. 186.
Sporns O. Networks of the brain. MIT Press, 2011. 424 p.
Humphries M., Gurney K. Network ‘Small-World-Ness’: A Quantitative Method for Determining Canonical Network Equivalence // PloS One. 2008. V. 3. № 4. P. e0002051.
Жаворонкова Л.А. Межполушарная асимметрия мозга человека (правши-левши). 3-е изд., доп. М.: Юрайт, 2019. 217 с.
Koessler L., Maillard L., Benhadid A. et al. Automated cortical projection of EEG sensors: Anatomical correlation via the international 10–10 system // NeuroImage. 2009. V. 46. № 1. P. 64.
Smolker H.R., Friedman N.P., Hewitt J.K., Banich M.T. Neuroanatomical Correlates of the Unity and Diversity Model of Executive Function in Young Adults // Front. Hum. Neurosci. 2018. V. 12. P. 283.
Yarets M.Y., Sharova E.V., Smirnov A.S. et al. Analysis of the Structural-Functional Organization of a Counting Task in the Context of a Study of Executive Functions // Neurosci. Behav. Physiol. 2019. V. 49. № 6. P. 694.
Grefkes C., Nowak D.A., Eickhoff S.B. et al. Cortical connectivity after subcortical stroke assessed with functional magnetic resonance imaging // Ann. Neurol. 2008. V. 63. № 2. P. 236.
Stephan K.E., Penny W.D., Moran R.J. et al. Ten simple rules for dynamic causal modeling // NeuroImage. 2010. V. 49. № 4. P. 3099.
Desmurget M., Sirigu A. A parietal-premotor network for movement intention and motor awareness // Trends Cogn. Sci. 2009. V. 13. № 10. P. 411.
Petersen S.E., Posner M.I. The Attention System of the Human Brain: 20 Years After // Annu. Rev. Neurosci. 2012. V. 35. P. 73.
Бушов Ю.В., Светлик М.В. Нейрофизиология: учебное пособие. Томск: Издательство ТГУ, 2021. 124 с.
Белова А.Н., Григорьева В.Н., Сушин В.О. и др. Анатомо-функциональные особенности кортикоспинальных трактов и их роль в восстановлении двигательных функций после повреждений головного мозга // Вестник восстановительной медицины. 2020. № 1. С. 9. Belova A.N., Grygorieva V.N., Sushin V.O. et al. Anatomical and functional features of corticospinal tracts and their role in restoration of motor functions after brain injury // Bulletin of Rehabilitation Medicine. 2020. № 1. P. 1.